保留生育功能手术方式对卵巢交界性肿瘤患者的预后及生育力的影响

摘要：目的" 比较不同保留生育功能手术方式对卵巢交界性肿瘤（BOT）患者的肿瘤预后及生育力的安全性和有效性。方法" 回顾性分析2010年1月至2022年10月121例行保留生育功能手术的BOT患者，采用单因素、多因素分析及生存曲线评估临床病理、手术方式及生育情况。结果" 121例BOT患者5年无复发生存期（RFS）率为65.8%，复发率为30.5%，53例患者尝试妊娠，40例（33.06%）成功妊娠。保留生育功能手术的不同手术方式对患者的肿瘤复发、RFS和妊娠率无影响。多因素分析中，国际妇产科联盟分期≥Ⅱ期是同时影响BOT患者术后复发及RFS的独立危险因素（P=0.011，OR=6.504，95% CI=1.534～27.580；P=0.033，HR=2.589，95% CI=1.082～6.194），组织类型（黏液性）与保留生育功能手术术后的复发风险呈负相关性（P=0.011，OR=0.270，95% CI=0.099～0.739）。单侧BOT的两种手术方式手术出血量（P=0.010）、术后住院时间（P=0.001）、抗生素使用时间（P=0.002）、瘤体破裂（P=0.030）差异均有统计学意义，而双侧BOT两组手术方式差异均无统计学意义（P均＞0.05）。结论" 对于年轻且有生育要求的BOT患者，保留生育功能手术的术式都是安全有效的，综合评估临床病理因素后，可推荐单侧囊肿剥除术和双侧囊肿剥除术作为首选的治疗方案。对于强烈意愿保留生育功能国际妇产科联盟分期晚的BOT患者，可在充分知情同意的情况下谨慎进行保留生育功能手术，术后尽快尝试妊娠。

关键词：卵巢交界性肿瘤；保留生育功能手术；复发；再生育

中图分类号： R713.6" 文献标识码： A" 文章编号：1000-503X（2024）06-0890-09

DOI：10.3881/j.issn.1000-503X.16054

基金项目：宁波市医学重点学科产科学（2022-B16）和2020年浙江省医药卫生科技计划（2020KY878）

Effects of Fertility-Sparing Surgery on Prognosis and Fertility of Patients With Ovarian Borderline Tumors

LIN Xiaoxiao，TANG Lin，YANG Mingjie，ZHANG Bailei

Department of Obstetrics and Gynecology，Women and Children’s Hospital of Ningbo University，Ningbo，Zhejiang 315000，China

Corresponding author：ZHANG Bailei" Tel：0574-83887075，E-mail：zhangbailei100@163.com

ABSTRACT：Objective" To compare the safety and efficacy of fertility-sparing surgery in patients with ovarian borderline tumors （BOT）.Methods" A total of 121 BOT patients undergoing fertility-sparing surgery between January 2010 and October 2022 were retrospectively analyzed.The univariate analysis，multivariate analysis，and survival curves were employed to evaluate the clinicopathological and surgical variables and fertility.Results" The 121 BOT patients included in this study showed the 5-year recurrence-free survival （RFS） rate of 65.8% and the recurrence rate of 30.5%.A total of 53 patients attempted to conceive and 40 （33.06%） of the patients achieved successful pregnancy.Different methods of fertility-sparing surgery did not affect the tumor recurrence rate，RFS，or pregnancy rate.The multivariate analysis indicated that the International Federation of Gynecology and Obstetrics （FIGO） stage ≥Ⅱ was an independent risk factor affecting both postoperative recurrence and RFS （P=0.011，OR=6.504，95%CI=1.534-27.58；P=0.033，HR=2.589，95%CI=1.082-6.194） in BOT patients.Tissue type （mucinous） was negatively correlated with the risk of recurrence after fertility-sparing surgery （P=0.011，OR=0.270，95%CI=0.099-0.739）.The two unilateral surgical methods showed differences in the amount of intraoperative bleeding （P=0.010），postoperative hospital stay （P=0.001），duration of antibiotic use （P=0.002），and tumor rupture rate （P=0.030），which were not significantly different between the two bilateral surgical methods.Conclusions" For young patients with fertility requirements，fertility-sparing surgery is safe and effective.After a comprehensive assessment of clinicopathological factors，unilateral cystectomy and bilateral cystectomy may be recommended as the preferred choice of treatment.For the patients with advanced FIGO stages who strongly prefer fertility sparing，fertility-sparing surgery can be performed with fully informed consent，and these patients should attempt to achieve pregnancy as soon as possible after the surgery.

Key words：ovarian borderline tumor；fertility-sparing surgery；recurrence；re-fertility

Acta Acad Med Sin，2024，46（6）：890-898

卵巢交界性肿瘤（borderline ovarian tumor，BOT）是一种生物学行为介于良恶性之间，具有低度恶性潜能的肿瘤［1］。BOT好发于生育年龄，且大多分期较早，预后较好［2-3］。近年来，对BOT的治疗已从较为激进的根治性手术逐步转变为保守性手术。现普遍认为，保守性手术适用于各期交界性肿瘤，且有较好的妊娠率［4-5］。然而，保留生育功能手术可能增加肿瘤复发的风险，有时甚至导致死亡［6］。目前，临床上对于术后要求生育的患者保守性手术方案的选择无明确标准，这使得术后意愿尽快妊娠又担心BOT复发及生育质量的患者在同妇科肿瘤医师协商保守性手术方案时常难以抉择。因此，本研究以本院行保留生育功能手术（fertility-sparing surgery，FSS）的BOT患者为研究对象，比较不同保留生育功能手术方式下患者的肿瘤复发情况、生育情况，分析各种保守性手术方式对BOT患者的肿瘤预后及生育力的安全性和效益性，以期为有生育要求的BOT患者选择合适的手术治疗方案提供临床依据。

1" 资料和方法

1.1" 资料来源

选取2010年1月至2022年10月在宁波大学附属妇女儿童医院诊治的Ⅰ～Ⅳ期BOT患者［国际妇产科联盟（International Federation of Obstetrics and Gynecology，FIGO）2009年推荐分期标准］。纳入标准：（1）病理学诊断为BOT，分类诊断标准使用WHO第4版女性生殖器官肿瘤分类，组织病理学信息由宁波市临床病理诊断中心进行复片评估；（2）初治患者；（3）有生育要求或拒绝切除子宫；（4）手术方式为保留生育功能手术；（5）病历、病理诊断、随访资料完整。排除标准：（1）患者原始资料无法获得或获得不全；（2）未正规行术后随访或随访资料不全；（3） 证实合并其他肿瘤及严重合并症等影响生育的疾病；（4）并非因BOT原因而致患者死亡。本研究经宁波市妇女儿童医院医学伦理委员会审批（伦理审查编号：EC2023-056）。

1.2" 分组

BOT保留生育功能的手术定义为保留子宫及至少一侧附件或卵巢［7］，因此，手术方式通常包括单侧附件切除术、单侧附件切除+对侧卵巢囊肿剔除术、单侧或双侧卵巢囊肿剔除术，上述术式均有不同程度造成卵巢组织丢失，影响生育力，故保留生育功能的手术方式取决于术中临床分期及术中的病理诊断、妇科肿瘤医师的意见，也需结合患者所接受的手术方式差异。根据手术方式是否保留主要受累的一侧卵巢组织以及单侧、双侧BOT手术，将FSS分为2组共4种手术方式：（1）单侧BOT手术：包括单侧附件切除术、 单侧卵巢囊肿剥除术；（2）双侧BOT手术：包括单侧附件切除+对侧卵巢囊肿剥除术、双侧卵巢囊肿剥除术；手术均伴或不伴盆腹腔探查、腹水细胞学检查、腹膜多点活检、大网膜切除、盆腔和腹主动脉旁淋巴结切除、阑尾切除术。

1.3" 信息收集

根据纳入对象收集医院病案记录和病例资料，包括年龄、肿瘤大小、病变位置、FIGO分期、手术方式、组织学亚型（微浸润、微乳头、浸润种植）、术前CA125、手术路径、术中情况（囊肿破裂）以及化疗记录。比较各组术式临床病理特征、术中情况。

1.4" 随访

在全部治疗结束后1年内每3个月对患者进行1次盆腔检查、盆腔超声检查（必要时行CT或MRI）、CA125测量，第2年后每6个月进行1次，第5年后每年随访1次，同时随访患者生育及月经情况。随访方式主要为门诊定期复诊、地区妇幼保健系统及电话随访。随访所涉及的数据及生育信息经过孕妇审核，确保数据的可靠性和真实性。随访截止时间为2023年4月。中位随访时间73个月（6～140个月）。

1.5" 结局信息收集

根据随访结果，收集患者术后肿瘤复发情况、月经情况、生育结局，以无复发生存期（recurrence free survival，RFS）（从采用初次手术到第1次复发或最后1次就诊的持续时间）评估肿瘤预后，以尝试妊娠率、成功妊娠率、自然妊娠率、辅助妊娠率、分娩孕周等分析生育力。

1.6" 统计学处理

采用 SPSS 25.0 统计软件进行统计分析。符合正态分布的计量资料采用均数±标准差表示，两组间比较采用独立样本t检验。不满足正态分布的计量资料采用M（P25，P75）表示，两组比较采用 Mann-Whitney U 检验。计数资料采用频数和构成比表示，组间比较采用卡方检验或者Fisher确切概率法。采用二元Logistic 回归分析（向前条件法）对影响复发的因素进行分析。采用Kaplan-Meier方法对RFS进行单因素分析。RFS以首次手术日期到复发日期的月数为单位计算。采用Cox比例风险模型（向前条件法）评估RFS的影响因素。Plt;0.05为差异有统计学意义。

2" 结果

2.1" 基本情况

共有121例行保留生育功能手术的BOT患者纳入研究，104例（86%）单侧囊肿，17例（14%）双侧囊肿。其中单侧BOT手术组，64例（61.5%）选择附件切除术，40例（38.8%）选择囊肿剥除术。单侧BOT手术组两种术式在确诊时年龄、病理情况（微乳头、微浸润、浸润种植）、辅助化疗、CA125方面差异均无统计学意义（P均＞0.05）。当肿瘤直径≥10 cm、囊肿破裂，较多选择行附件切除术（P=0.004，P=0.030）；FIGO分期越高，选择附件切除多见（P=0.009）；组织学类型上，附件切除组以黏液性多见，囊肿剥除组以浆液性多见（P＜0.001）；从手术路径来看，行囊肿剥除术更倾向行腹腔镜手术（P＜0.001）。而双侧BOT手术组6例（35.3%）选择患侧附件切除+对侧囊肿剥除术，11例（64.7%）选择双侧囊肿剥除术。双侧BOT手术组两种术式在确诊时年龄、FIGO分期、病理情况（微乳头、微浸润、浸润种植）、囊肿破裂、辅助化疗、CA125、组织类型、肿瘤直径、手术路径方面差异均无统计学意义（P均＞0.05）（表1）。

2.2" 各临床病理因素对保留生育功能手术后BOT患者的肿瘤及妊娠结局的影响

4种FSS，单侧BOT手术组中64例单侧附件切除术，40例单侧囊肿剥除术，双侧BOT手术组中11例双侧囊肿剥除术，6例单侧附件切除术+对侧囊肿剥除术，4种手术方式复发率（P =0.054）、RFS（P=0.882）、妊娠率（P =1.000）差异均无统计学意义（表2、图1）。

121例BOT患者5年RFS率为65.8%，复发率为30.5%。在单因素分析中，FIGO分期（P=0.001）、组织学类型（P=0.001）、病理情况（微乳头）（P=0.002）是BOT患者保留生育功能术后复发的影响因子（表2）。多因素Logistic 分析显示，FIGO≥Ⅱ期被确定为复发的独立危险因素（P=0.011，OR=6.504，95% CI=1.534～27.580），组织类型（黏液性）与FSS术后的复发风险呈负相关（P=0.011，OR=0.270，95% CI=0.099～0.739）（表3）。单因素Cox回归分析显示，FIGO≥Ⅱ期（P=0.005）、微乳头（P=0.015）与RFS显著相关（表4）。纳入多元Cox比例风险模型分析，FIGO≥Ⅱ期与降低患者的RFS独立相关（P=0.033，HR=2.589，95% CI=1.082～6.194）（图2）。各因素对妊娠结局均无影响。

2.3" 不同保留生育功能手术的术中、术后情况

104例患者为单侧BOT，两种单侧BOT手术方式在术后月经状态、更年期症状、复发率及RFS方面差异均无统计学意义（P均＞0.05），两组手术出血量（P=0.010）、术后住院时间（P=0.001）、抗生素使用时间（P=0.002）、瘤体破裂（P=0.030）差异均有统计学意义。双侧BOT组两种手术方式手术出血量、术后住院时间、抗生素使用时间、肿瘤复发率及RFS差异均无统计学意义（P均＞0.05）。术后生育情况：两组对术后月经影响差异均无统计学意义（P均＞0.05），且均无更年期症状（表5）。

2.4" 保留生育功能手术后BOT患者的生育情况

121例接受保留生育功能手术的患者中随访期间有53例（43.80%）尝试妊娠，成功妊娠40例（33.06%），33例（82.5%）为自然受孕，7例接受辅助生殖。目前已分娩34例，其中早产5例（1例单胎、4例双胎）。单侧BOT行附件切除组流产次数较囊肿剥除组显著增多（68.42%比31.25%，P=0.028），但单侧及双侧BOT行不同保留生育功能手术方式在尝试妊娠率、成功妊娠率、总妊娠次数、分娩孕周、胎数、分娩方式方面差异均无统计学意义（P均＞0.05）（表6）。

3" 讨论

保留生育功能手术是目前对于年轻有生育要求的BOT患者的推荐手术方式。然而，近年也有报道接受保留生育功能手术的BOT患者的复发率为10%～35%，明显高于根治性手术（5.0%～7.9%）［8-9］。本研究显示接受保留生育功能手术的BOT患者总体5年RFS率为65.8%，复发率为30.5%，故有必要充分评估FSS术后肿瘤和生育的安全性和有效性。本研究回顾性分析具有不同临床病理因素和不同手术类型的BOT患者的肿瘤预后及妊娠结局，以期为接受FSS的BOT患者获得更好的临床结局提供参考。

3.1" 临床病理因素对BOT患者FSS术后的预后影响

组织病理类型以浆液性和黏液性最为常见，占BOT的95%以上［10］。本研究多因素分析提示BOT的组织学类型可能不影响FSS术后患者的无进展生存期，但黏液性较其他组织类型复发风险更小，这与既往的文献报道［11］一致。但是这并不能显示黏液性BOT绝对安全，既往也有黏液性BOT一旦复发可能预示肿瘤侵袭性高，甚至合并癌变的报道［12-13］。有些肠型黏液性肿瘤（约占85%）多数体积较大，存在浸润癌漏检的可能，而且绝大多数黏液性BOT为单侧性，在选择保守性手术治疗时应首选单侧附件切除，以避免潜在致命的浸润性复发。

部分浆液性BOT具有非典型的生长形态和特性，包括微浸润和微乳头亚型，对浆液性BOT患者的影响目前仍有争议。本研究多因素分析显示接受FSS的微乳头型及微浸润BOT患者与肿瘤复发无相关性，不影响保留生育功能手术患者的无复发总体生存，也可以获得较好的生育率。但如微乳头亚型，微浸润和卵巢外种植的存在增加了浆液性BOT的侵袭性复发的风险［14］，其中复发率高达1/2～2/3，但多数复发仍为BOT，且不会增加患者的死亡风险［15-16］。因此，对于一些特殊类型如微乳头型等患者行FSS仍是可行的，但宜充分告知风险以及个体化处理，如微乳头型BOT与浸润性种植有关，建议全面探查取样活检。

本研究多因素分析显示较高的FIGO分期（≥Ⅱ期）是影响RFS和复发的独立影响因素。Seong等［17］指出FIGO Ⅰ期BOT患者的5年生存率为95%～97%，而Ⅱ～Ⅲ期BOT患者的5年生存率仅为65%～87%。但接受保守性手术的晚期BOT患者的死亡风险约为2%，与2%～3%的BOT总体浸润性进展/复发风险相似［13，18］。因此，对于晚期（FIGO ≥Ⅱ期）BOT患者，应充分告知患者及家属风险利弊，考虑在全面分期手术基础上行保留生育功能的手术，并应注意复发的监测，术后需要进行10年以上的长期随访。

血清CA125检测在BOT中的复发预测价值是有争议的。本研究高于正常水平的CA125并不是FSS术后复发和无复发RFS的影响因素。虽然在BOT中CA125可能升高，但其血清水平不应用于确定病变的性质，正常的CA125水平亦不能排除BOT。与其他类型BOT相比，浆液性BOT患者术前血清CA125水平较高，且随着BOT的肿物直径大小和FIGO分期而增加［10］。故当术前CA125水平正常时，不建议将其评估作为BOT预后的因素，当术前CA125升高时，CA125可应用于BOT患者的随访。

3.2" 保留生育功能手术方式对BOT患者的影响

对于单侧BOT，卵巢肿瘤剥除较附件切除可以保留更多有功能的卵巢组织，在保留生育功能方面更为理想，但肿瘤剥除术后复发率较高、无复发期较短［19］。本研究显示附件切除组与囊肿剥除组的FSS术后复发率及RFS差异无统计学意义。有报道也支持在早期及晚期 BOT 患者中开展卵巢肿瘤剥除术的安全性［13，18］。本研究附件切除组比囊肿剥除组有更高的囊肿破裂率，分析可能的原因是本研究病例时间跨度大，病例选择存在一定的偏移，将术前破裂病例纳入，当肿瘤直径≥10 cm、分期晚，较多选择行附件切除术，也更倾向于开腹手术，手术相对难度大。尽管本研究附件切除组与囊肿剥除组的术中情况差异较大，但术后的月经及闭经差异无统计学意义，两组的妊娠率、自然妊娠率及妊娠一般情况均令人满意。因此，两种单侧BOT保留生育功能手术方式对于肿瘤、妊娠预后无差异的情况下，综合评估临床病理因素后，可以行单侧卵巢囊肿剥除术，考虑到较短的复发间隔，建议术后尽快尝试妊娠。

对于双侧BOT，双侧卵巢肿瘤相对少见［20］，占本研究病例的14%。传统的FSS手术方式为主要受累侧的单侧附件切除+对侧肿瘤剥除。然而，本研究单侧附件切除术+对侧囊肿切除术比双侧囊肿剥除术的复发率高，与以往的研究结果［21-22］不一致，这可能是本研究双侧BOT的样本量较小，因为只有11例患者接受了双侧囊肿剥除术，6例患者接受了一侧附件切除术+对侧囊肿切除术。但本研究多因素分析中两种术式对BOT患者的复发率、RFS及妊娠结局无影响，两组患者的妊娠率仍然令人满意。因此，对于在完全知情同意下强烈选择保留生育能力治疗的双侧BOT年轻女性，可以行双侧卵巢囊肿剥除术，考虑到较高的复发率，必须进行密切的长期随访。

综上，对于年轻或有生育要求的BOT患者，无论是单侧还是双侧BOT，保留生育功能手术的术式都是安全有效的，在术后肿瘤复发率、RFS、妊娠结局方面差异均无统计学意义，综合评估临床病理因素后，可推荐单侧囊肿剥除术和双侧囊肿剥除术作为首选的治疗方案。本研究显示FIGO≥Ⅱ 期是同时影响BOT患者术后肿瘤复发及RFS的独立危险因素，故对于强烈意愿保留生育功能FIGO分期晚的BOT患者，可在充分知情同意的情况下谨慎进行保留生育功能手术，术后尽快尝试妊娠。

利益冲突" 所有作者声明无利益冲突

作者贡献声明" 林啸笑：统计数据、撰写论文；张百蕾：指导研究、修改论文、提供基金支持；汤琳：指导研究 、修改论文；杨名洁：提供数据、基金支持

参" 考" 文" 献

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（收稿日期：2024-02-28）