基于多模态磁共振成像探究针刺促进脑卒中偏瘫后的神经重塑机制

王雅惠 邹忆怀 潘钰 任韶凯 徐泉

摘要   针刺疗法是脑卒中偏瘫康复临床实践的重要组成部分，目前已被纳入多项脑卒中康复治疗指南，能有效改善偏瘫病人运动功能障碍，提高病人独立生活能力，其效应机制与对脑卒中后大脑神经重塑调控有关。磁共振成像技术现已成为揭示针灸“密码”的“现代望诊”重要方法，从脑区激活位点到局部大脑自发活动、由单一脑网络至复杂脑网络、从功能连接到结构变化，通过多位点、多层次、多角度的影像学变化特征阐释了针刺促进脑卒中偏瘫后的脑重塑机制，有助于为未来脑卒中康复针刺治疗策略的制定提供影像学依据。

关键词  脑卒中；偏瘫；针刺；神经重塑；磁共振成像；综述

doi：10.12102/j.issn.1672-1349.2024.11.012

脑卒中后约有70%的病人会出现运动功能障碍，而运动功能的恢复与神经可塑性密切相关，针刺在促进脑卒中偏瘫康复的神经重塑过程中发挥了重要作用［1-2］。神经影像技术的发展极大地推动了人脑神经可塑性相关研究，其中又以磁共振成像（magnetic

基金项目  北京清华长庚医院研究基金项目（No.24251-0-02）

通讯作者  徐泉，E-mail：xqa00962@btch.edu.cn

引用信息  王雅惠，邹忆怀，潘钰，等.基于多模态磁共振成像探究针刺促进脑卒中偏瘫后的神经重塑机制［J］.中西医结合心脑血管病杂志，2024，22（11）：1990-1995.

resonance imaging，MRI）技术最为常用，MRI现已成为揭示针灸“密码”的“现代望诊”重要方法，为针刺调控神经可塑性的研究提供了强大武器［3］。现围绕多模态MRI技术，对针刺治疗脑卒中偏瘫的神经重塑机制进行探讨。

1  脑卒中偏瘫康复与神经可塑性

神经可塑性是指大脑在发育、环境适应、老化、学习以及创伤反应过程中发生的功能和结构变化，是神经系统的固有属性［4-5］。其发生机制极为复杂，涉及突触结构的改变、树突的生长与联系、轴突分布变化、神经递质调节等多个层面，使大脑能够通过建立新的神经连接及神经网络而实现脑皮质地图重构、学习并获取新的技能，亦或是对功能损伤进行修复和代偿［6］。

通常认为脑卒中后大脑的神经重塑发生于病后前3个月内，与运动功能恢复密切相关，其恢复速度呈自然对数曲线上升，在脑卒中初期运动功能恢复速度较快，至第6周时达顶峰，随后恢复速度逐渐减缓并趋于稳定状态，这种变化与大脑的自发性神经修复及经验依赖可塑性紧密关联［7-9］。啮齿类动物模型研究发现，脑卒中后病灶周围相关脑区神经兴奋性升高，未受损区域神经元可节段性分泌神经生长因子及脑源性神经营养因子，促进轴突发芽及新的突触连接建立，为神经活动的重新建立提供有利条件，而这种自发性神经重塑的发生也是经验依赖可塑性的基础［6］。经验依赖可塑性与后天环境及学习训练相关，通过重复性的运动训练与学习有助于促进神经网络的重新连接及突触增强，改善运动行为能力，增强大脑适应性可塑性变化［10］。

然而大脑的可塑性变化并不总是往积极的方向发展，也会出现不良的适应性改变，在人体重新适应环境的过程中产生负面作用，打破神经网络间平衡，抑制运动功能的恢复，即“负适应性可塑性”［6，11-12］。双侧大脑半球间交互抑制失衡理论是其典型代表，正常情况下双侧半球间保持一种平衡的相互抑制状态，脑卒中后患侧半球损伤导致自身神经兴奋性下降，同时降低对健侧半球的抑制作用，健侧半球兴奋性则代偿性升高，伴随对患侧半球的抑制增强，致使双侧半球间功能失衡，而这种长期的错误激活模式，将阻碍运动功能的恢复［13］。

循证医学研究证实，康复训练可有效改善脑卒中残疾程度，是脑卒中后组织化管理的必要环节［14-15］。正确的康复训练能够促进脑卒中后的自发神经功能恢复及经验依赖可塑性，诱导建立新的神经回路，并对正确的神经环路加以强化，同时抑制错误连接模式的形成［16］。针刺疗法是康复临床实践的重要组成部分，现已被纳入多项脑卒中康复治疗指南［17-18］。针刺促进脑卒中偏瘫康复的效应机制与脑卒中后大脑神经重塑的调控有关，可通过促进适应性可塑性和抑制负适应性可塑性的双向调节作用，帮助改善病人运动功能障碍、提高病人独立生活能力。

2  脑卒中后神经重塑研究中常用的MRI技术及分析方法

MRI包括功能及结构成像技术，可无创动态监测大脑的功能及结构变化，结合其不同的图像分析方法，有助于多维度、多层次全面阐释脑卒中后的神经重塑机制。

2.1  功能磁共振成像（functional MRI，fMRI）

fMRI通常指的是血氧水平依赖（blood oxygen level dependent，BOLD）成像，由Ogawa等［19］于1990年提出，其原理与局部血流的含氧量相关。神经元兴奋状态下，由于局部脑血流量的增加大于耗氧量，导致局部脑区氧合血红蛋白含量相对增加，而脱氧血红蛋白含量相对减少，脱氧血红蛋白为顺磁性物质，其含量降低可使T2弛豫时间延长，在T2图像则表现为信号增强［20］。

根据在磁共振扫描时是否执行任务，fMRI可进一步分为静息态fMRI（resting state fMRI，rs-fMRI）及任务态fMRI。研究显示，人类大脑重量仅为体重的2%，但在清醒静息状态下的耗氧量占全身耗氧量的20%，表明静息态下存在大量的神经元活动，静息状态时的大脑功能活动评估具有重要意义［21］，因此rs-fMRI历来是脑卒中后功能影像的研究热点。

rs-fMRI分析方法众多，功能连接分析方法应用最为广泛。功能连接（functional connectivity，FC）是指空间上远隔脑区的神经活动在时间上的相关性，依据在数据分析中是否纳入时间尺度特征，可分为静态功能连接（static FC，SFC）和动态功能连接（dynamic FC，DFC）。

目前SFC主要有3种分析方法：模型驱动分析法、数据驱动分析法和功能网络连接分析［22］。模型驱动法是基于先验知识确定感兴趣区（region of interest，ROI），可利用种子点方法选择特定ROI，计算不同ROI间、ROI与全脑体素或其他脑区间的FC；数据驱动法采用分解或者聚类方式映射全脑功能网络，空间独立成分分析（independent component analysis，ICA）是常用方法之一，可将原始信号中的生理信号成分及系统噪声成分进行分离，再通过脑网络模板匹配及视觉检查获得所需的特异性信号成分，进行下一步分析［23］；功能网络连接分析是上述两种方法的结合，数据处理过程中首先对被试fMRI数据进行组ICA分析，获得被试特异性功能网络及时间波动，随后采用Pearson相关性分析来计算网络间的FC［22］。

DFC是近年来较为热门的分析方法，可在数秒至数分钟的时间尺度上估算功能连接的时变特征，能更加精确地表达固定时间段内大脑信息交互的动态属性，可应用于脑区或网络连接分析。动态功能网络连接（dynamic functional connectivity network，dFNC）常用的分析方法包括滑动窗口分析、时频分析及时间序列分析法［24］。滑动窗口分析是dFNC中最为常用的方法，该方法选择固定长度的时间窗，使用该窗口内的数据点来计算感兴趣的FC指标，之后窗口在时间序列上以固定数量时间点移动，获得不同时间窗下的大脑连接模式；时频分析能够估计作为时间和频率的函数的两个时间序列之间的相干性和相位滞后（时移），可用小波变换相干法实现计算，依据信号中频率的时间尺度分析有效窗口大小（小波尺度），在较短的时间窗内分析高频信号，在较长的时间窗内分析低频信号［25］。时间序列分析法在BOLD数据中需要根据其过去值及随机扰动项进行时变数据建模来反映动态功能连接特征，但此方法数据计算量较大，目前应用相对较少［24］。

此外，局部脑活动相关指标如局部一致性（regional homogeneity，Reho）、低频振幅（amplitude of low frequency fluctuation，ALFF）及分数低频振幅（fractional amplitude of low frequency fluctuation，fALFF）也十分常用。Reho能反映局部脑区活动的同步性，其升高表明局部脑区神经元活动趋向一致［26］；ALFF和fALFF体现了大脑局部自发活动强度，升高代表该区域BOLD信号增强，大脑自发活动水平较高，fALFF在ALFF基础上减少了噪声干扰，进一步提升了对大脑自发活动检测的敏感度和特异度［27-29］。

随着对大脑功能整体框架研究的不断深入，有学者提出体素-镜像同伦连接（voxel-mirrored homotopic conne ctivity，VMHC）分析方法［30］，通过计算一侧半球体素与对侧半球同等位置体素的功能连接，表达双侧等位体素的神经活动同步性，反映了大脑双侧半球间的信息交流；基于图论的分析方法则从大脑全局网络出发，对复杂网络的拓扑属性定量分析，从宏观层面揭示大脑的信息处理加工机制［31］。

2.2  结构磁共振成像（structural MRI，sMRI）

弥散张量成像（diffusion tensor imaging，DTI）是在扩散加权成像基础上发展而来，由Basser等［32］于1994年首次提出，是现如今sMRI中的主流技术。DTI成像原理与脑组织内水分子在磁场中的弥散运动存在方向及速度差异有关，在完全均匀的介质中，水分子在各个方向上的运动距离相同，即各向同性；而在脑白质纤维组织中，水分子受到髓鞘及轴索排列方式等因素影响，主要沿着纤维束走行方向进行弥散，而在垂直于纤维束的方向上弥散受限，具有明显的方向依赖性，即各向异性［33-34］。DTI可以定量地评价水分子扩散的各向异性，最为常用的参数是分数各向异性（FA），其值介于0～1，0代表严重受损的白质纤维，1代表完整的白质纤维，可用作微观白质结构完整性的替代参数［35］。

DTI图像分析方法众多，其中基于ROI的分析方法、基于体素的弥散张量定量分析法（voxel-based analysis，VBA）、基于白质骨架的空间分析法（tract-based spatial statistics，TBSS）和纤维束自动定量分析法（automated fiber quantification，AFQ）应用较多。基于ROI的分析方法操作简便、易于理解，但结果相对简单，且ROI位置选定易受主观因素影响，数据可重复性相对较弱；VBA无须先验假设，通过配准方式对全脑体素逐一对应分析比较，但容易受配准和平滑技术影响；TBSS基于所有被试的FA图像生成平均FA骨架，该FA骨架被认为是所有被试的共有纤维束中心，随后将所有被试的FA值均投射至此平均FA骨架进行分析，与VBA相比，减少了对图像配准精度要求，但该方法不能保证任何体素均对应于所有被试间的相同区域，在区域间一致性上仍存在差异［36］。AFQ是Yeatman等［37］于2012年提出，可实现对全脑20条主要白质纤维束的精确量化分析，不同于以往分析手段对纤维束的FA值取平均的算法，AFQ可将纤维束分至100节段，对每一节段的FA值进行计算，从而更加精确细化地反映白质纤维的结构特征，目前已广泛用于神经发育及脑疾病相关研究。

3  针刺促进脑卒中偏瘫后脑重塑的MRI研究

MRI技术的飞速发展和图像分析技术的不断进步，为探究针刺在促进脑卒中偏瘫后脑重塑的机制研究中提供了有力支持。以下对相关文献进行回顾梳理，以期总结针刺促进脑卒中后运动功能恢复的脑效应机制。

3.1  针刺促进脑卒中偏瘫后功能重组的fMRI研究

3.1.1  脑区激活

针刺介导的脑卒中偏瘫病人脑区激活研究多集中于单穴针刺的即刻效应。研究表明，针刺阳陵泉穴可引起脑卒中病人大脑不同区域广泛激活，包括双侧顶下小叶、运动前区、次级运动区、颞上回、左侧岛叶、右侧小脑后叶、小脑前叶、小脑扁桃体等，提示针刺阳陵泉可能有助于调节运动相关脑区功能，促进运动学习模式的建立及记忆存储，协助运动执行功能的实现［38-39］。Huang等［40］研究显示，针刺外关穴可明显激活偏瘫病人健侧大脑初级感觉运动区（中央前回、中央后回），提示针刺可能通过调控健侧皮层以代偿受损的运动功能；Li等［41］研究表明，针刺偏瘫侧外关穴后得气感明显的病人，小脑右前叶明显激活；郑禹等［42］采用巨刺方式刺激外关穴，也得到同样的结果，证实针刺改善运动功能的效应机制可能与小脑激活密切相关。有学者对足三里穴诱发的脑区活动变化进行探究，发现针刺后双侧初级运动皮层、额前皮层、前运动皮层、辅助运动区、枕叶、下顶叶及小脑区域活动明显升高［43-44］。

总之，虽然不同研究选择的腧穴有所差异，但是阳陵泉、外关、足三里均为脑卒中后运动功能障碍治疗的常用穴位，即刻针刺能够调控大脑运动相关区域及小脑活动。Schaechter等［45］对比了针刺前后脑卒中后遗症期病人的大脑激活变化，发现运动皮质区表现出更明显的激活趋势，进一步支持了针刺即刻效应的结果研究，提示这可能是针刺促进运动恢复的靶点之一。

3.1.2  局部脑活动

ALFF/fALFF能够反映脑区自发活动水平，基于临床疗程针刺相关的fMRI研究表明，亚急性期脑卒中偏瘫病人中央前回、中央旁小叶、丘脑等运动相关区域的fALFF值明显下降，额上回、楔叶等非运动相关脑区fALFF值明显升高，经头针针刺治疗后，患侧中央前回、中央后回、小脑、苍白球等fALFF/ALFF值升高，楔叶、额上回、额中回的ALFF值降低，伴随运动功能评分升高，提示头针治疗能强化皮层运动区及基底节区神经元自发活动，促进脑卒中偏瘫恢复［46-47］。周钰等［48］研究了体针组穴方案在痉挛性偏瘫病人中的针刺后效应，结果显示，针刺治疗后枕中回、丘脑、额上回、楔前叶等脑区ALFF值升高，推测针刺能调控锥体外系脑区功能活动，进而调节病人的肌张力水平。

Reho反映了局部脑区的活动一致性。谢西梅等［49］研究显示，与健康人相比，亚急性期脑卒中病人基底节区Reho值减低，大脑皮层运动区Reho值升高，针刺疗程治疗后大脑初级运动区、运动前区、顶下小叶等运动相关区域Reho减低。提示上述区域Reho升高可能是早期大脑功能的代偿表现，针刺能够促进其向正常活动模式转变。与此同时，该团队研究表明，与体针治疗相比，电针干预后的上述脑活动变化更为明显。但部分学者研究结果与之存在差异。刘桐言等［50］研究发现，脑卒中恢复期的偏瘫病人尾状核及中央后回脑区Reho降低，经颞三针治疗后该区域Reho升高。Wu等［51］研究亦提示，针刺治疗后大脑运动相关区域Reho升高。这种结果差异可能与研究纳入病人所处的病程阶段不同有关。

Chen等［52］纳入10例左侧偏瘫病人，对针刺健侧足三里和曲池穴产生的即刻Reho变化进行研究，发现右侧中央前回和额上回Reho升高，右侧顶下小叶、左侧梭状回和左侧辅助运动区Reho减低，单侧针刺可引起大脑的双侧性变化，推测可能与脑卒中后的运动恢复有关。

3.1.3  功能连接

阳陵泉穴是目前对于改善大脑不同区域及网络功能连接变化研究最为系统的腧穴。研究表明，脑卒中偏瘫病人在接受阳陵泉穴针刺后，患侧运动皮层连接组（主运动区、运动前区及辅助运动区）内功能连接升高，区域间因果联系明显增强而趋近于健康对照组；针刺阳陵泉能特异性地提高患侧小脑、舌回、颞极与全脑功能连接的交互作用，降低健侧运动区的交互作用，增加运动认知连接，减少健侧运动皮层的代偿；同时能够调节多个脑网络间的效应连接，诱导静息态脑功能网络重组，通过默认网络中继站进行高级认知网络和感觉运动网络之间的信息传递，以对脑网络效应进行重新整合与调控［23，53-55］。

Chen等［56］应用种子点分析方法探究了针刺外关穴对左侧基底节梗死病人的脑功能影响，发现针刺外关可调节患侧半球感觉运动网络内功能连接，增加双侧感觉运动网络间协作，可能有助于运动功能的恢复。

江澜［57］纳入16例单侧运动通路梗死的脑卒中偏瘫病人，采用手足十二针方案进行疗程针刺干预，结果表明，针刺能调节双侧半球同伦功能，并能增强小脑扁桃体与运动、视觉、听觉等多个脑区间的功能连接，协助整合运动的准备、执行与控制。Liu等［58］应用头针治疗方式对脑卒中病人进行研究，结果表明，针刺干预能增强前运动区及额眼运动区体素-镜像同伦连接，并能加强与感觉整合、运动协调相关脑区的局部活动。

3.1.4  图论分析

关于针刺在复杂网络中效应机制的研究相对较少。韩笑［31］基于图论分析方法探讨了针刺阳陵泉即刻效应下对脑卒中病人大尺度脑网络的调节机制，发现针刺能纠正病人大尺度脑功能网络的随机化发展趋势，调节全脑功能网络节点的拓扑组织特性，增强辅助运动区、双侧中央前回等脑区的局部效率，提高相应信息处理速度。

3.2  针刺促进脑卒中偏瘫后结构重塑的sMRI研究

皮质脊髓束（corticospinal tract，CST）是重要的运动传导通路，其结构完整性与脑卒中病人运动功能恢复密切相关。多项研究通过不同的针刺方案干预，探讨了针刺在促进脑卒中偏瘫后白质纤维重塑的效应机制。有研究发现，脑卒中病人接受手足十二针疗程干预后，走行于CST放射冠上部的FA比值较治疗前有升高趋势，提示针刺在延缓白质纤维变性方面可能具有一定的积极作用［57］；杨福霞等［59］应用调任通督针法对脑梗死病人进行为期4周的治疗，治疗后病人CST的FA值较治疗前升高，提示针刺对CST损伤后修复有一定促进作用。李静等［60］采用体针及电针联合治疗方案，对单侧运动通路损伤的病人进行3个月的针刺治疗，应用AFQ分析后结果表明，患侧CST中段（节点50～60）及顶段（节点88～100）FA值在针刺治疗后明显升高，为针刺促进脑卒中偏瘫后CST结构重塑提供了进一步的证据支持。

此外，有学者对接受手足十二针干预的脑卒中病人的脑白质网络拓扑属性进行探究，发现针刺治疗后病人大脑的小世界属性及全局网络效率明显上升，表现出一种“趋愈性”特征［61］，从宏观层面阐释了针刺调控结构网络的效应机制。

4  小  结

从脑区激活位点到局部大脑自发活动，由单一脑网络至复杂脑网络，从功能连接到结构变化，针刺通过多位点、多层次、多角度的影像学变化特征表达出其潜在的中枢效应机制。但由于针刺神经影像研究存在其特殊性，目前研究仍存在一定的局限性：1）脑卒中病人运动恢复存在明显个体化差异，既往研究所纳入的病人在病程阶段、病情轻重、病灶位置等方面存在差别，导致对同一腧穴进行刺激也可能产生不同的脑功能活动变化。2）现有研究多集中于单穴针刺介导的大脑即刻效应，虽然单穴刺激操作方便、混杂因素少且能反映针刺状态下的实时脑功能活动，但这种即时效应并不能完全体现病人在临床实际治疗过程中的大脑功能变化；同时，疗程针刺相关的影像学研究虽能较好地体现针刺治疗的累积效应，但研究相对分散而缺乏系统性总结，难以进行横向比较。3）MRI的数据处理技术及分析方法日新月异，目前研究通常仅针对单一影像学指标进行分析，可能导致对结果的解读相对片面，未来研究应当从临床实际角度出发，着眼于针刺疗程干预方式，严格规范研究纳入标准，联合多模态影像及图像分析方法，以更加全面的方式阐释针刺促进脑卒中偏瘫后的脑重塑机制，为脑卒中康复针刺治疗策略的制定提供依据。

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（收稿日期：2023-01-09）

（本文编辑郭怀印）