血管性痴呆患者弥散张量成像小脑形态结构变化及其与认知状态的关系研究

张霏霏，隋汝波，李木子，李桂岚，赵明奎，张 磊



血管性痴呆患者弥散张量成像小脑形态结构变化及其与认知状态的关系研究

张霏霏，隋汝波，李木子，李桂岚，赵明奎，张 磊

121001辽宁省锦州市，锦州医科大学(张霏霏，李木子，李桂岚，赵明奎，张磊)；锦州医科大学附属第一医院神经内科(隋汝波)

【摘要】目的应用弥散张量成像(DTI)定量研究血管性痴呆(VD)患者小脑形态结构的变化并分析其与认知状态的关系。方法连续收集2014年6月—2015年6月在锦州医科大学附属第一医院神经内科住院的VD患者20例为VD组，同时期收住院的脑卒中非痴呆(CIND)患者20例为CIND组，体检健康志愿者20例为对照组。统计3组一般资料及实验室检查指标结果；采用简易精神状态检查表(MMSE)、蒙特利尔认知评估量表(MoCA)评价认知状态；行小脑常规磁共振成像(MRI)和DTI扫描，测定小脑各部分体积及各向异性分数(FA)值。结果3组收缩压、舒张压、空腹血糖、三酰甘油(TG)、总胆固醇(TC)、低密度脂蛋白胆固醇(LDL-C)水平比较，差异均无统计学意义(P>0.05)。VD组MMSE、MoCA评分较对照组和CIND组降低(P<0.05)；对照组与CIND组MMSE、MoCA评分比较，差异均无统计学意义(P>0.05)。VD组左侧小脑后叶下部体积较对照组和CIND组减小(P<0.05)，VD组左侧小脑后叶下部体积较右侧减小(P<0.05)。VD组左侧小脑中脚FA值较对照组和CIND组降低(P<0.05)，VD组左侧小脑中脚FA值较右侧降低(P<0.05)。VD组左侧小脑后叶下部体积分别与MMSE、MoCA评分呈正相关(r=0.913，P<0.001；r=0.872，P<0.001)；VD组左侧小脑中脚FA值分别与MMSE、MoCA评分呈正相关(r=0.845，P=0.005；r=0.789，P=0.005)。结论VD患者DTI小脑形态结构发生了改变且这种变化与认知状态相关，小脑可能参与了VD的发生。

【关键词】痴呆,血管性；弥散张量成像；小脑；认知

张霏霏，隋汝波，李木子，等.血管性痴呆患者弥散张量成像小脑形态结构变化及其与认知状态的关系研究[J].中国全科医学，2016，19(17)：2099-2105.[www.chinagp.net]

Zhang FF,Sui RB,Li MZ,et al.Morphological changes of cerebellar structure shown by diffusion tensor imaging of patients with vascular dementia and its correlation with cognitive state[J].Chinese General Practice，2016，19(17)：2099-2105.

血管性痴呆(vascular dementia,VD)是由于脑血管疾病导致的认知功能下降，是继阿尔茨海默病之后导致痴呆的第二大常见原因[1]。然而，迄今为止VD的发病机制仍不十分清楚，各种指南尚未有高级别推荐的治疗药物。因此进一步深入研究VD的发病机制，探索新的治疗方案，具有一定的理论和现实意义。近年的大量研究证实，小脑在认知功能、情感、精神分裂方面发挥着重要的作用[2]，小脑损害也可引起认知功能与情感的改变[3]。本课题组前期的实验性研究证实，小脑参与了脑卒中后抑郁的发生[4]，并且电刺激脑卒中后抑郁大鼠的小脑顶核能显著减轻小脑损伤而改善抑郁状态[5]。更进一步的研究发现，VD大鼠的小脑顶核也发生了显著改变，即VD大鼠小脑顶核活化型含半胱氨酸的天冬氨酸蛋白水解酶3(Caspase-3)、多聚腺苷二磷酸核糖聚合酶1(PARP-1)的表达明显增加，尼氏染色可见VD组大鼠小脑顶核神经元数量较假手术组明显减少[6]。陈松盛等[7]研究证实，电刺激小脑顶核可以改善VD大鼠的认知功能。由此推测，小脑可能参与了VD的发病，并可能是VD重要的发病机制之一。故本研究通过弥散张量成像(DTI)技术进一步从临床上证实VD患者小脑的形态结构发生了改变，并分析这种改变与认知状态的关系。

1资料与方法

1.1临床资料

1.1.1VD组连续收集2014年6月—2015年6月在锦州医科大学附属第一医院神经内科住院的VD患者20例为VD组。入组标准：(1)经颅脑磁共振成像(MRI)扫描证实为右侧缺血性脑卒中患者，且符合中华医学会第四届全国脑血管病学术会议中华神经科学会制订的《各类脑血管病诊断要点》缺血性脑卒中诊断标准[8]。(2)严格满足由美国神经系统疾病和卒中研究所(NINDS)-瑞士国际神经科学研究协会(AIREN)制订的VD诊断标准[9]。(3)脑卒中前无由阿尔茨海默病、帕金森病、亨廷顿舞蹈症以及其他神经退行性疾病引起的痴呆。(4)神经心理状态评估采用简易精神状态检查表(MMSE)，评分在0～23分，初筛存在痴呆[10]。痴呆按严重程度分为3级：轻度痴呆：MMSE评分21～23分；中度痴呆：MMSE评分10～20分；重度痴呆：MMSE评分≤9分。(5)缺血指数量表(HIS)评分≥7分，为诊断VD的准确指标[11]。(6)蒙特利尔认知评估量表(MoCA)评分为0～25分[12]。排除标准：(1)既往有记忆力或其他认知功能障碍，但影像上没有明显的缺血性病灶。(2)由创伤、肿瘤、感染、甲状腺功能异常、酗酒等引起的认知功能障碍。(3)严重视力、听力障碍以及失语，影响检查或不能配合完成痴呆量表评定。(4)伴焦虑、抑郁、精神障碍及意识障碍。

1.1.2脑卒中非痴呆(CIND)组连续收集同时期收住院的与VD组患者年龄、受教育年限相匹配的CIND患者20例为CIND组，符合中华医学会第四届全国脑血管病学术会议中华神经科学会制订的《各类脑血管病诊断要点》缺血性脑卒中诊断标准[8]，并经颅脑MRI扫描证实为右侧缺血性脑卒中患者，但经MMSE和MoCA评分，排除痴呆状态。排除标准：MMSE评分≥23分，MoCA评分≥26分。

1.1.3对照组收集同时期与VD组患者年龄、受教育年限相匹配的体检健康志愿者20例为对照组，无痴呆家族史、无颅脑创伤史及脑器质性疾病史，均为右利手。经MMSE和MoCA评分排除痴呆状态。

对照组、CIND组、VD组性别、年龄及受教育年限比较，差异均无统计学意义(P>0.05，见表1)。本研究经锦州医科大学附属第一医院医学伦理委员会审查同意，患者均知情同意(《锦州医科大学附属第一医院医学伦理委员会审查表》《知情同意书》《受试者同意声明》见本刊官网www.chinagp.net电子期刊相应文章附件)。

表13组性别、年龄及受教育年限比较

Table 1Comparison of gender,age and educational years among the three groups

组别例数性别(男/女)年龄(x±s,岁)受教育年限(x±s,年)对照组2010/1063.4±7.8 9.3±3.0 CIND组2011/965.5±12.010.4±1.8VD组2013/762.4±9.8 9.7±2.6 χ2(F)值0.9500.248a0.485aP值0.6220.7820.621

注：CIND=脑卒中非痴呆,VD=血管性痴呆；a为F值

1.2临床资料的收集记录性别、年龄、受教育年限；检测血压、空腹血糖、血脂水平；检查颅脑CT或MRI。

1.3方法

1.3.1认知状态的测评所有测试由同一位具有临床经验、经过培训的神经内科医生进行双盲判定。MMSE包括7个方面：时间定向力、地点定向力、即刻记忆、注意力及计算力、延迟记忆、语言、视空间，共30项题目，每项回答正确得1分，总分30分,MMSE具有较高信度和效度[13]。MoCA主要评定执行功能、注意力、记忆力、语言能力、视空间能力、抽象思维能力、计算和定向力，总分30分，MoCA具有较高信度和效度[14]。

1.3.2小脑体积的测量采用3.0T磁共振扫描仪(德国西门子，型号：MAGNETOM Verio 3T)采集小脑结构变化，运用BRAINS2软件[15]对小脑进行勾画，根据小脑原裂及水平裂对小脑结构进行分割，在矢状位图像上被分为前叶、后叶上部、后叶下部，通过多个层面标记对小脑进行准确分割，测量小脑双侧3个部分的体积，每项指标取2次测量的平均值。

1.3.3各向异性分数(fractional anisotropy，FA)值的测量采用自旋回波序列在平行于前后联和线平面扫描得到DTI。扩散敏感梯度方向25个，扩散敏感系数b=1 000 s/mm2。通过对轴位进行DTI扫描(b=0)，采集参数：重复时间(time of repetition,TR)=17 000 ms，回波时间(time of echo，TE)=85.4 ms，矩阵=240×240，视野(field of view,FOV)=24 cm×24 cm，层厚=2 mm，层间隔=0，扫描层数65层，扫描时间7′39″，像素大小2 mm×2 mm×2 mm。

将DTI的原始数据导入到DTI-Studio软件(version 2.40,Johns Hopkins University,Baltimore,MD)中，获得彩色张量图像和FA图。采用感兴趣区(ROI)功能在相应横轴位FA图上测量双侧小脑上脚、中脚及下脚的FA值，每项指标取3次测量的平均值。ROI的选择尽量避免不相关组织，且参照彩色张量图像。所有操作由同一位经验丰富的放射科医师负责，并将图像存于光盘内，在同一时间测量。

2结果

2.13组实验室检查指标比较3组收缩压、舒张压、空腹血糖、三酰甘油(TG)、总胆固醇(TC)、低密度脂蛋白胆固醇(LDL-C)水平比较，差异均无统计学意义(P>0.05，见表2)。

2.23组MMSE、MoCA评分比较3组MMSE、MoCA评分比较，差异均有统计学意义(P<0.05)；其中VD组MMSE、MoCA评分较对照组和CIND组降低，差异均有统计学意义(P<0.05)；对照组与CIND组MMSE、MoCA评分比较，差异均无统计学意义(P>0.05，见表3)。

2.33组小脑体积比较3组双侧小脑前叶、后叶上部体积及右侧后叶下部体积比较，差异均无统计学意义(P>0.05)；3组左侧小脑后叶下部体积比较，差异有统计学意义(P<0.05)；其中VD组左侧小脑后叶下部体积较对照组和CIND组减小，差异均有统计学意义(P<0.05)；对照组与CIND组左侧小脑后叶下部体积比较，差异无统计学意义(P>0.05)。3组左侧与右侧小脑前叶、后叶上部体积，对照组和CIND组左侧与右侧小脑后叶下部体积比较，差异均无统计学意义(P>0.05)；VD组左侧小脑后叶下部体积较右侧减小，差异有统计学意义(t=-27.383，P<0.001，见表4)。

Table 3Comparison of the scores of MMSE and MoCA among the three groups

组别例数MMSE评分MoCA评分对照组2029.3±0.828.5±1.4CIND组2028.9±0.928.2±1.6VD组2015.8±4.2ab13.3±3.7abF值91.242125.717P值<0.001<0.001

注：MMSE=简易精神状态检查表，MoCA=蒙特利尔认知评估量表；与对照组比较，aP<0.05；与CIND组比较，bP<0.05

表2　3组实验室检查指标比较±s)

注：TG=三酰甘油，TC=总胆固醇，LDL-C=低密度脂蛋白胆固醇

2.43组小脑FA值比较3组双侧小脑上脚、下脚FA值，右侧小脑中脚FA值比较，差异均无统计学意义(P>0.05)；3组左侧小脑中脚FA值比较，差异有统计学意义(P<0.05)；其中VD组左侧小脑中脚FA值较对照组和CIND组降低，差异均有统计学意义(P<0.05)；对照组与CIND组左侧小脑中脚FA值比较，差异无统计学意义(P>0.05)。3组左侧与右侧小脑上脚、下脚FA值，对照组和CIND组左侧与右侧小脑中脚FA值比较，差异均无统计学意义(P>0.05)；VD组左侧小脑中脚FA值较右侧降低，差异有统计学意义(t=-17.566，P<0.001，见表5、图1，本文彩图见本刊官网www.chinagp.net电子期刊相应文章附件)。

2.5VD组左侧小脑后叶下部体积、左侧小脑中脚FA值与MMSE、MoCA评分的相关性VD组左侧小脑后叶下部体积分别与MMSE、MoCA评分呈正相关(r=0.913，P<0.001；r=0.872，P<0.001，见图2、3)；VD组左侧小脑中脚FA值分别与MMSE、MoCA评分呈正相关(r=0.845，P=0.005；r=0.789，P=0.005，见图4、5)。

注：VD=血管性痴呆，CIND=脑卒中非痴呆；横轴位彩色张量图像上VD组左侧小脑中脚(箭头所示)FA值降低

图1　3组患者小脑DTI图

注：与对照组比较，aP<0.05；与CIND组比较，bP<0.05;与同组右侧比较，cP<0.05

表5　3组小脑FA值比较

注：与对照组比较，aP<0.05；与CIND组比较，bP<0.05;与同组右侧比较，cP<0.05

注：MMSE=简易精神状态检查表

图2VD组左侧小脑后叶下部体积与MMSE评分相关性散点图

Figure 2Scatter plot of the correlation between the volume of the lower section of the left cerebellum posteriorlobe and MMSE score of VD group

注： MoCA=蒙特利尔认知评估量表

图3VD组左侧小脑后叶下部体积与MoCA评分相关性散点图

Figure 3Scatter plot of the correlation between the volume of the lower section of the left cerebellum posterior lobe and MoCA score of VD group

3讨论

目前，VD的发病率逐年增加，给家庭和社会造成巨大的经济负担。然而，迄今为止其发病机制仍不十分清楚。有研究表明，认知功能障碍的发生与额叶、顶叶、丘脑的功能改变有关[16-17]。然而，目前据此制定的治疗方案对VD的早期预防效果仍不理想。近年来的研究发现，认知、行为及精神异常者小脑的结构和功能发生了改变[18]，而VD作为一种特殊的认知功能障碍，笔者猜测其具有相似的机制。本课题组前期研究已经证实，VD大鼠小脑的结构和功能发生了改变[6]，因此本研究应用DTI技术，从临床角度对VD进行研究，从而进一步证实小脑参与了VD的发生。

本研究结果显示，VD组病灶对侧(左侧)小脑后叶下部体积明显小于CIND组和对照组，而小脑前叶、小脑后叶叶上部的体积改变不明显。本研究进一步发现，VD组左侧小脑后叶下部体积越小，MMSE、MoCA评分越低，即小脑体积与VD患者的认知状态相关。目前，国内外关于VD与小脑体积关系的研究较少。Bernard等[19]通过测量不同研究对象小脑体积发现，小脑体积与认知行为密切相关，认知功能障碍者小脑体积较正常人明显减小。其中小脑后部区域体积改变与认知状态关系最为密切。本研究结果与之一致。Hellwig等[20]应用MRI技术也证实小脑体积的改变与患者的认知状态明显相关。

注：FA=各向异性分数

图4VD组左侧小脑中脚FA值与MMSE评分相关性散点图

Figure 4Scatter plot of the correlation between the FA value of the left medipeduncle and MMSE score of VD group

图5　VD组左侧小脑中脚FA值与MoCA评分相关性散点图

Figure 5Scatter plot of the correlation between the FA value of the left medipeduncle and MoCA score of VD group

本研究通过常规MRI扫描证实，VD组患者的小脑形态发生了改变，即病灶对侧(左侧)的小脑体积明显减小。进而，利用DTI技术对VD组患者的小脑结构进行了进一步研究。DTI可以发现常规MRI表现正常的白质纤维束的潜在病变[21]，FA值是DTI检查中常用的定量分析指标，凡是纤维束方向性和完整性存在损害的白质区域均显示出FA值降低。本研究结果显示，VD组左侧小脑中脚FA值明显低于右侧，同时VD组左侧小脑中脚FA值低于CIND组和对照组，而CIND组与对照组双侧小脑上脚、中脚及下脚FA值无差异。同时本研究还发现，随着左侧小脑中脚FA值的降低，VD组患者的MMSE、MoCA评分明显降低，说明患者的认知状态与小脑白质微结构损害严重程度有关。迄今为止，国内外关于VD与小脑白质损害的研究报道较少。Magnotta等[22]应用DTI对精神分裂症患者进行研究，结果发现小脑上脚FA值明显降低，通过大脑-脑桥-小脑环路引起小脑白质结构的改变，从而导致精神疾病的发生。本研究并未发现VD患者小脑上脚FA值发生改变，可能由于研究对象的选取不同，因而导致小脑损伤部位有所不同。

此外，本研究发现，VD组患者由于右侧缺血性脑卒中病灶使右侧大脑半球发生了损害，却导致左侧小脑体积减小及左侧小脑中脚FA值降低，推测这种现象可能与“交叉性小脑神经功能联系不全(crossed cerebellar diaschisis，CCD)”有关。CCD是指幕上脑损伤导致的对侧小脑半球血流量下降，进一步影响对侧小脑半球神经元活性及新陈代谢的现象。CCD发生的解剖学基础是皮质-脑桥-小脑(cortical-pons-cerebellum，CPC)通路的受损[23]。CPC是连接大脑皮质与对侧小脑半球最主要的一种白质纤维束，由皮质发出后沿白质纤维经脑桥的小脑中脚交叉到对侧小脑半球。VD患者的缺血性病灶使CPC通路上轴突的完整性遭到破坏，继而引起轴突的沃勒变性，造成此通路中断，损害了小脑白质纤维束的完整性及方向性，使对侧小脑半球不能接受到来自大脑皮质的兴奋性冲动，引起对侧小脑半球神经元新陈代谢和血流量下降，进而导致小脑体积的减小[24-25]。

综上所述，本研究证实VD患者小脑后叶下部体积及小脑中脚FA值明显降低，并且这种改变与认知状态相关。因此，提示小脑有可能参与了VD的发生。本研究为深入研究VD的发病机制提供了新的思路，为进一步探讨VD的治疗方案提供了新的线索。由于MMSE、MoCA评分具有一定的主观性且本研究样本量偏小，尚需要今后进一步扩大样本量深入研究。另外，本研究仅对VD患者小脑形态结构的改变进行了探讨，未能从神经生化水平对VD患者的小脑功能进行研究，仍需进一步研究。

作者贡献：张霏霏进行课题设计与实施、资料收集整理、撰写论文、成文并对文章负责；隋汝波进行质量控制及审校；李木子进行课题实施、评估、资料收集；李桂岚进行统计学分析与量表评定；赵明奎进行多模式影像资料收集与整理；张磊进行量表评定。

本文无利益冲突。

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(本文编辑：陈素芳)

Morphological Changes of Cerebellar Structure Shown by Diffusion Tensor Imaging of Patients With Vascular Dementia and Its Correlation With Cognitive State

ZHANGFei-fei,SUIRu-bo,LIMu-zi,etal.

JinzhouMedicalUniversity,Jinzhou121001,China

【Abstract】ObjectiveTo investigate the morphological changes of cerebellar structure shown by diffusion tensor imaging(DTI) of patients with vascular dementia(VD) and its correlation with cognitive state.MethodsTwenty hospitalized VD patients were collected as VD group and other twenty stroke inpatients without dementia were collected as CIND group from the Neurology Department of the First Affiliated Hospital of Liaoning Medical University from June 2014 to June 2015.Twenty healthy volunteers were collected as control group.The general data and laboratory examination indexes of the three groups were collected.The cognitive functions were assessed by Mini-Mental State Examination(MMSE) and Montreal Cognitive Assessment(MoCA).All subjects received routine MRI and DTI examination to determine the volume and fractional anisotropy(FA) value of each part of cerebellum.ResultsThe three groups were not significantly different in systolic pressure,diastolic pressure,fasting blood glucose,TG,TC and LDL-C (P>0.05).VD group was lower than control group and CIND group in the scores of MMSE and MoCA(P<0.05);control group and CIND group were not significantly different in the scores of MMSE and MoCA (P>0.05).The volume of the lower section of the left posterior lobe of VD group was smaller than that of control group and CIND group(P<0.05),and VD group had smaller volume of the lower section of the left posterior lobe than the right posterior lobe(P<0.05).VD group was lower than control group and CIND group in FA value of the left medipeduncle (P<0.05),and had lower FA value of the left medipeduncle than the right medipeduncle (P<0.05).The volume of the lower section of the left posterior lobe of VD group was positively correlated with the scores of MMSE and MoCA (r=0.913，P<0.001；r=0.872，P<0.001);FA value of the left medipeduncle of VD group was positively correlated with the scores of MMSE and MoCA (r=0.845，P=0.005；r=0.789，P=0.005).ConclusionChanges happen in the morphological changes of cerebellar structure of VD patients shown by DTI,and have positive correlation with cognitive state.Cerebellum may be involved in the development of VD.

【Key words】Dementia,vascular；Diffusion tensor imaging；Cerebellum；Cognition

基金项目:国家自然科学基金资助项目(81371461)；辽宁省自然科学基金资助项目(2013022018)；辽宁省科学技术计划项目(2012225019)；辽宁医学院青年基金(Y2012Z014)

通信作者：隋汝波，121001辽宁省锦州市，锦州医科大学附属第一医院神经内科；E-mail：suirubo521@aliyun.com

【中图分类号】R 743

【文献标识码】A

doi：10.3969/j.issn.1007-9572.2016.17.022

(收稿日期：2015-11-14；修回日期：2016-04-16)

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