波纹唇鱼消化系统的形态解剖与肠道上皮的扫描电镜观察

2010-12-28王永波陈国华骆剑王珺黄宗文尹绍武张本

海洋通报 2010年2期

王永波，陈国华，骆剑，王珺，黄宗文，尹绍武，张本

（1. 海南大学海洋学院海南大学热带生物资源教育部重点实验室海南省热带水生生物技术重点实验室，海南海口 570228；2. 海南省水产研究所，海南海口 570206）

王永波1,2，陈国华1，骆剑1，王珺1，黄宗文1，尹绍武1，张本1

对波纹唇鱼消化系统的解剖构造进行了研究，并利用扫描电镜对其肠道上皮组织进行观察，结果如下：波纹唇鱼为肉食性无胃鱼类，消化道全长极短，颌齿和咽齿都很发达，肠道极粗，比肠长为0.426；肝脏分三叶，呈枫叶状，胰脏弥散性分布在肝脏组织中，肉眼不易分辨；扫描电镜观察发现小肠前部细胞界限不明显，分泌孔较多，微绒毛密而长短不齐；小肠后部细胞界限也不明显，但分泌孔明显减少，微绒毛比小肠前部更密且很平整；直肠细胞为多角形，分泌孔比小肠少，微绒毛较稀疏，且长短不一。

波纹唇鱼；消化系统；形态学；扫描电镜

鱼类的消化系统是由消化管以及连附于消化管附近的各种消化腺组成，各器官直接或间接地参与食物的消化和吸收，从外界获取营养的能力关系到鱼类生长、发育乃至繁殖等重要的生命活动。鱼类消化系统形态解剖学方面的研究开始得较早，迄今为止，学者们已对多种鱼类消化系统的形态解剖学进行过研究[1-8]，但有关肉食性海水无胃鱼类的报道不多。

波纹唇鱼（Cheilinus undulates RÜppell）俗称苏眉、拿破仑，隶属鲈形目、隆头鱼科、唇鱼属。该鱼为海水肉食性无胃鱼类，主要以软体动物、鱼、海胆、腹足动物、瓣鳃动物、甲壳动物以及其它的无脊椎动物为食[9-12]。它是体型最大的珊瑚礁鱼类之一，成体体长可达200 cm，目前发现的最大个体达250 cm，重191 kg。主要分布于非洲东岸，红海及从印度洋至太平洋中心，我国主要分布在南海与东海的南部海域，在海南、香港、台湾诸岛都有分布。波纹唇鱼的鱼唇一直是亚洲人盘中的美味佳肴，且其鱼肉质地鲜嫩，是目前价格最高的食用鱼种之一，具有极高的商品开发价值。近几年因过渡捕捞等原因导致该鱼濒临绝种。2004年，世界自然基金会公布了10种濒临灭绝的生物名单，波纹唇鱼名列第二；同年还被列入IUCN（国际自然保护联盟）濒危动物红皮书；2005年被列入CITES《濒危野生动植物种国际贸易公约》附录Ⅱ。

目前对该鱼的研究国外做了大量的工作[9-18]，而国内较少[19-21]，研究工作基本上集中在生态调查和种群保护领域，未见到该鱼消化系统形态解剖学方面的研究。在自然条件下，波纹唇鱼在达到性成熟之前有一个快速生长的阶段，而在人工养殖条件下，发现其生长缓慢，为此我们开展了消化系统解剖学等方面的研究，以期为人工养殖提供基础理论的指导，也为该鱼的生物学积累资料。

1 材料与方法

1.1 实验材料

试验鱼取自海南省三亚市红沙港的海水养殖网箱，该批鱼是当地渔民从南沙群岛、西沙群岛等南海海域捕获的幼鱼经人工养殖的亚成体，3龄，主要喂以鱿鱼、对虾、蟹、小杂鱼等。选择体表无伤、健康的个体13尾（分两次取样，第一次10尾，第二次3尾）。样本的平均体重322.86 g，平均体长228.9 mm。

1.2 实验方法

解剖观察前，测量鱼体重，体长。打开腹腔，原位观察各器官的位置。测定肠道全长，肠道的直径等指标，精确到1 mm，计算消化道指数（比肠长＝肠道长/体长；比肠重＝肠重/体重；比肝胰脏重 = 肝胰脏重/体重 × 100%），然后将整个肠道翻转，冲洗肠粘膜表面，在解剖镜下观察肠道粘膜皱褶的表面形态，排列和分布。

取3尾波纹唇鱼的肠道粘膜作扫描电镜观察。取粘膜块，大小约1 cm × 1 cm，经PBS磷酸缓冲液清洗，4% 戊二醛固定，日立S-3000N型扫描电镜观察并照相。从小肠前部（肠道第一个自然折点之前部分），小肠后部（肠道第一个自然折点和鲍氏瓣之间部分），直肠（鲍氏瓣到肛门）等三个部位取材。

2 结果

2.1 消化道指数

测定了10尾波纹唇鱼的消化道指数，结果见表1。波纹唇鱼为肉食性海水无胃鱼类，消化道结构简单，食道之后即为小肠，小肠在腹腔内有一个弯曲折叠，呈“ ”型。体长245 ～ 295 mm的波纹唇鱼，比肠长平均为0.426。大部分的鱼类比肠长都在1.2 ～ 6.0之间[23]，已有报道的海水肉食性鱼类的比肠长都比波纹唇鱼大，如大菱鲆 (Scophthalmus maximus)[22]的比肠长为0.75，鳕鱼 (Gadus morhua) 为0.966，大银鱼(Protosalanx hyalocranius) 为0.69，可见在肉食性鱼类中波纹唇鱼的比肠长是较小的。但波纹唇鱼的小肠很粗，在正常摄食条件下和饥饿状态下的肠道直径，见表2。从表2可知，波纹唇鱼肠道的直径是无胃鱼泰山璃霖鱼 (Varicorhinus macrolepi) 和鲫鱼[8]的数倍。波纹唇鱼的平均比肠重为0.019，与肉食性鱼类大菱鲆的比肠重0.015相差不大，但是大菱鲆是有胃鱼，总的比消化道重比波纹唇鱼的大。波纹唇鱼的胰脏呈弥散性分布在肝脏之中，肉眼很难分辨出胰脏组织，所以称为“肝胰脏”。波纹唇鱼的比肝胰脏重为1.5%，符合隆头鱼科鱼类比肝重的特征[23]。

2.2 消化道的形态

波纹唇鱼的口端位，下颌长于上颌，属上位口（图版I-1）。前上颌骨不固着于上颌骨，口可向前伸出。口咽腔较大，口的最外侧为唇，唇较厚、发达，稍掀起唇可见上下颌各具1行尖锐而锋利的颌齿，呈锥形，上下颌最前面分别具1对大的犬齿，在13尾标本上都发现这对犬齿在上颌左小右大，在下颌左大右小，合拢时正好互补（图版I-2，3）。波纹唇鱼的咽齿十分发达，左右上咽齿分开，各由多行颗粒状齿愈合成骨板状的三角形，下咽齿也由多行颗粒状齿愈合成骨板状，整体呈“T”型（图版I-4）。

表1 波纹唇鱼消化道指数Tab. 1 Alimentary tract exponent of Cheilinus undulatus

表2 波纹唇鱼消化道的直径（单位：/mm）Tab. 2 Diameter on digestive tract of Cheilinus undulates

用剪刀沿口角的两侧剪至鳃盖骨后方，打开口咽腔，可见口咽腔上、下部均为银白色，光滑，前部生长有发达的口腔瓣。舌为长条形，前端圆，游离，银白色（图版I-2，3）。

波纹唇鱼第一至第三对鳃弓上具全鳃，第四对鳃弓上具半鳃，与鳃相对，前三对鳃弓上各有二列鳃耙，第四对鳃弓上仅一列鳃耙，且鳃耙长度仅约为前三对的一半，属多列不对称型鳃耙，鳃耙为白色的锥形状，十分坚硬，中间长，两边短（图版I-5）。

波纹唇鱼的食道短，体长270 mm 左右的个体食道长约10 mm，直径约10 mm（图版I-7）。食道壁厚，前部紧接着口咽腔，后端与小肠前部相连（波纹唇鱼无胃）。食道直径约为小肠前部直径的1/2 ～ 1/3。

波纹唇鱼的肠较短，肠道长与体长的比为0.426，肠在腹腔中向后行至腹腔后部，折向前，再折向后，形成一个盘曲，整个消化道呈“ ”型；可分为小肠前部、小肠后部和直肠，食道末端至小肠回绕的弯曲之间为前部，呈紫红色，是最粗的一段，体长270 mm左右的个体，直径约20 mm。自小肠回绕段至直肠为小肠后部，较细，呈粉红色。小肠最后有一个狭窄处，即小肠和直肠的分界，此处有一瓣膜（鲍氏瓣），鲍氏瓣附近的小肠略带黄色。直肠很短，直径较粗，呈浅红色，到肛门处明显变细（图版I-7）。

2.3 消化腺的形态

打开波纹唇鱼的左侧腹腔，能看到肝脏（图版I-6）。肝脏分三叶，呈枫叶状（图版I-8），左、右两叶较小，腹侧叶较大。肝脏呈黄褐色，背面清楚可见红色的呈叶脉状的放射型血管；腹面被很多深沟分割成块状，深沟内有白色的胆管，胆管像植物的根系一样向肝总管集中，整个肝脏呈放射状。波纹唇鱼的左叶，腹侧覆盖了小肠前部，背侧紧贴鳔；右叶在波纹唇鱼身体的右侧，腹侧也覆盖小肠前部，正好填充了鱼鳔和小肠前部之间的间隙；腹叶的大部分位于腹腔左侧，从腹侧包裹着小肠前部，并覆盖了整个小肠后部。

波纹唇鱼的胆囊较大，椭球状，蓝绿色，位于肝腹侧叶和右叶间，大部被肝腹侧叶所覆盖。肝总管和总胆管经乳头从腹侧通入小肠前部（图版I-9）。

波纹唇鱼没有单独的胰脏，胰组织呈弥散性的分布在肝组织中，肉眼很难分辨。

2.4 消化道粘膜的的扫描电镜观察

消化道粘膜褶皱。在低倍镜下，食道褶皱的走向和身体平行，呈整齐的纵向排列；小肠前部（图版II-10）、小肠后部和直肠（图版II-11）的粘膜褶走向多样，有“Z”型，“V”型、“S”型等走向的粘膜褶皱，各段无明显差别。

消化道各部的细胞界限。小肠前部和后部的细胞界限较模糊，基本分辨不出来（图版II-12、13）；直肠部分的细胞界限清楚，呈多角形（图版II-14）。

消化道各部的分泌孔形态和密度。肠道各部均有较多的分泌孔，但数量和形状上有差异，小肠前部的分泌孔密度最大（图版II-12），小肠后部和直肠较小肠前部相比，分泌孔的密度明显变小（图版II-13、14）。分泌孔呈圆型或椭圆型，但小肠前部和后部分泌孔的四周比较平滑，有些可见含有颗粒状的分泌物，直肠的分泌孔四周不平滑，有很多缝隙。

肠道各部的微绒毛的形态和数量。小肠前部的微绒毛较密，但不整齐，多数长短不一（图版II-15）；小肠后部的微绒毛比前肠密，较平整，长短均一（图版II-16）；直肠的微绒毛较稀疏，长短不一，且相邻处有较深的沟（图版II-17）。

3 讨论

3.1 波纹唇鱼肠道的分段

有关无胃鱼类肠道的分段问题在鲤科鱼类中研究较多，林浩然[2]认为食道之后便是肠，没有分段的必要；而其他学者大都把肠道分为前、中、后肠三部分[4,5]。波纹唇鱼属隆头鱼科，虽然也无胃，但消化道的形态和鲤科的鱼类还是有很大的不同。作者通过对波纹唇鱼消化道解剖和扫描电镜观察，发现消化道各段有很大差异，这些形态上的差别，暗示其机能上的不同，故将波纹唇鱼的消化道分为三部分，即小肠前部、小肠后部、直肠。小肠前部为肠道第一个自然折点之前的部分，这个部分的颜色呈紫红色，明显比小肠后部颜色深，直径比小肠后部大，分泌孔密度也比小肠后部大；小肠后部，即肠道第一个自然折点和鲍氏瓣之间的部分；直肠部分为鲍氏瓣到肛门的部分。

3.2 消化系统构造与机能

波纹唇鱼属于肉食性无胃鱼类，主要以软体动物（腹足类、瓣鳃类、头足类），鱼类、海胆、甲壳类动物和其它的无脊椎动物为食[9-12]，当食物充足时更喜好摄食甲壳类。从已报道的波纹唇鱼食性资料来看，其经常摄食一些较坚硬的动物（如螃蟹等），这和它的消化系统的结构是相适应的。波纹唇鱼的颌齿非常发达，在上下颌的前端还各具有2个犬牙状的齿，有利于咬住比较坚硬动物的外壳；口咽腔较大，有利于摄取比较大的食物；该鱼的咽齿为臼齿状，有利于磨碎贝类、甲壳类等坚硬外壳。观察饲养在网箱的波纹唇鱼，该鱼喜好打斗，常利用上下颌前端犬牙攻击对手，使对方受伤。

波纹唇鱼的食道壁很厚，管腔内具有多列较高的纵行粘膜褶，有利于吞咽大而较坚硬的食物。波纹唇鱼无胃，食物从食道直接进入小肠。波纹唇鱼的肠道极短，比肠长为0.426，与目前所见报道比肠长最小的飞鱼 (0.41 ～ 0.55) 相当。比肠长小、肠道结构简单（只有一个盘曲）的特点与波纹唇鱼的食性相关，该鱼的食糜团内含有很多所摄食动物的坚硬骨骼碎片，食糜团在消化道内不需要作长距离或复杂的移动是有利的。波纹唇鱼的前肠很粗，正常摄食情况下直径可达18 mm（体长270 mm的个体），是无胃鱼泰山璃霖鱼（体长300 mm的个体）前肠直径的5倍，有效地增加了肠道的容量。在小肠和直肠的交接处的鲍氏瓣可以防止食糜团的倒流，还可以保证食糜团在小肠内有充足的消化和吸收时间。

肠道的扫描电镜观察发现小肠前部的分泌孔最多，小肠后部和直肠较少，说明小肠前部分泌粘液的功能较强，当食糜团由食道进入肠道后和较多的肠道分泌物相混合，有助于食物的消化和吸收，对肠壁也有润滑的作用，起到保护肠壁的作用。肠道粘膜的微绒毛主要作用是增加物质消化和吸收的面积，波纹唇鱼肠道的微绒毛总体来看小肠内的长而密，直肠的较稀疏，这与齐口裂鳆鱼 (Schizothorax prenanti)[24]、乌鳢(Ophicephalus argus)[25]等肠道内微绒毛的分布情况相一致，可以推断，波纹唇鱼的小肠是食物主要的消化和吸收的场所。

波纹唇鱼的人工养殖开展极少，根据该鱼的消化道短的特点，建议饲养波纹唇鱼采取少量多次的投喂方式，可能有利于生长。

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Morphology and anatomy on digestive system of Cheilinus undulates Rüppell with scanning electron microscopy of intestinal tract

WANG Yong-bo1,2, CHEN Guo-hua1, LUO Jian1, WANG Jun1,HUANG Zong-wen1, YIN Shao-wu1, ZHANG Ben1

(1. College of Ocean, Hainan University; Key Laboratory of Tropic Biological Resources of Ministry of Education; Hainan Province Key Lab for Tropical Hydrobiology and Biotechnology; Haikou 570228, China; 2. Hainan Provincial Fisheries Research Institute, Haikou 570206, China)

In this study, the digestive system of Cheilinus undulates RÜppell was dissected and observed. The epithelial tissue of intestinal tract was observed using scanning electron microscope (SEM). The results are as follows：Cheilinus undulates RÜppell are predacity agastria fish; They have extremely short alimentary tracts and strong intestinal tracts; The ratio of intestine size to intestine length is 0.426; Jaw teeth and pharynx teeth are extreme upgrowth; Liver is divided into three parts, shaped like maple leaf; Pancreas is dispersed in liver tissue, hardly recognized by eyes. Cell boundary of anterior small intestine is unclear observed by SEM, many secretion pits are found, microvilli are dense but the length is uneven; Cell boundary of posterior small intestine is not distinctive either,but the number of secretion pits reduces obviously, and microvilli are denser and even; Recturn cells are polygonal cells, secretion pit number is smaller than small intestine, and microvilli are sparse and uneven.

Cheilinus undulates RÜppell; Digestive system; Morphology; SEM

S917

1001-6932(2010)02-0199-07

2009-04-13；

2009-09-28

国家“十一五”863计划现代农业技术领域“海水养殖种子工程”重大项目——名贵海水鱼类苗种规模化繁育技术（2006AA10A414）；“十一五”国家科技支撑计划重点项目-南海区主要海水养殖种类种质保存与评价技术（2007BAD29B03）

作者介绍：王永波（1983－），男，硕士，主要从事鱼类人工繁殖与育种方面的研究。电子邮箱：wangyongbo211@163.com

陈国华，教授，电子邮箱：chguh@hainu.edu.cn