连环湖铁哈拉泡浮游植物群落结构及其与水环境因子的关系

王慧博，丛艳锋，孙佳伟，宋聃，张澜澜，都雪，王乐，黄晓丽，赵晨，窦乾明，霍堂斌

（1.中国水产科学研究院黑龙江水产研究所，农业农村部黑龙江流域渔业生态环境监测中心，寒地水域水生生物保护与生态修复重点实验室，黑龙江 哈尔滨 150070；2.杜尔伯特蒙古族自治县水产总站，黑龙江 大庆 166200；3.黑龙江省水产技术推广总站，黑龙江 哈尔滨 150040）

关键字：浮游植物；群落结构；水环境因子；面源污染

浮游植物是水生态系统的初级生产者，是组成水域生态系统的重要环节，对环境变化及其敏感，与水体营养状态的关系密切，在水体内物质转化、能量流动、信息传递等生态过程中均起到重要作用[1-5]。浮游植物运动能力较弱或基本无运动能力，更依赖水流运动[6]。浮游植物的群落结构对水体生态环境特征有良好的指示作用。浮游植物作为重要的渔业饵料生物，其资源量对湖泊渔业生产和开发具有重要意义。

连环湖位于黑龙江省大庆市杜尔伯特蒙古族自治县境内（46°30'～46°50'N，123°59'～124°15'E），是构造断陷形成的浅水湖泊，由铁哈拉泡、他拉红泡、霍烧黑泡、牙门喜泡等l8 个湖泡相连组成。连环湖流域总面积为2.01×104km2，属北温带大陆性季风气候，是中国北方重要湖泊和渔业基地。目前仅有连环湖饵料资源评估及连环湖的他拉红泡、霍烧黑泡和牙门喜泡等饵料生物群落结构的相关研究，对铁哈拉泡饵料生物资源和群落结构的研究尚未见报道。铁哈拉泡位于连环湖最东南方，是连环湖的下游，面积约14 km2。本研究通过调查监测和分析铁哈拉泡全年的浮游植物群落结构特征及其与水环境因子的关系，旨在完善连环湖饵料生物资源基础数据，为其水生态保护和渔业资源开发与利用等提供依据。

1 材料与方法

1.1 采样时间与采样点

2021 年4 月（春季）、7 月（夏季）、10 月（秋季）和2022 年1 月（冬季），共设置6 个采样点（图1），调查了连环湖铁哈拉泡浮游植物群落结构。

图1 连环湖铁哈拉泡采样点分布图Fig.1 Locations of sampling sites in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

1.2 样品的采集与处理

用5 L 有机玻璃采水器，各采样点现场分别采集水样，样品均用鲁哥氏碘液固定、染色，带回实验室内，经48 h 沉淀后，吸出上清液，留存30 mL 浓缩液用于鉴定浮游植物。

根据《淡水浮游生物研究方法》、《水生生物学》[7,8]进行浮游植物定性、定量；根据《中国淡水藻类——系统、分类及生态》[9]鉴定浮游植物种类。

水温、pH 和溶解氧（DO）含量用EXO2 YSI 多参数水质分析仪在采样现场测定；透明度（SD）使用塞氏盘法现场测定；叶绿素a（Chl.a）采用90%丙酮萃取法测定；总氮（TN）、总磷（TP）、氨氮（NH4+-N）、硝酸盐氮（NO3--N）和正磷酸盐（PO43--P）含量依照《水和废水监测分析方法》（第4 版）[10]现场取水样带回实验室测定。

1.3 数据处理

1.3.1 优势度

用优势度评价浮游植物优势种。其计算公式为：

式中，Y 为优势度；fi为第i 种物种的出现频率；Pi为第i 种物种个体数量占总个体数量的比例。将Y 大于0.02 的物种定为优势种[11]。

1.3.2 营养状态评价

采用修正的营养状态指数（TSIM）对湖泡的营养状态进行评价[12,13]。其计算公式为：

采用0～100 一系列连续的数字对湖泊营养状态分级，指数在0～30 为贫营养；30～50 为中营养；50～100 为富营养。

1.4 统计分析

采用R（version 4.1.3）软件进行相似性分析（ANOSIM）和主成分分析（Principal Component Analysis，PCA）研究浮游植物群落种类组成特征。PCA 分析前将数据Hellinger 转化以减少其变异性[14]。采用SPSS（Version 24.0）软件进行单因素方差分析，研究水环境因子的显著性。采用CANOCO（version 5.0）软件进行冗余分析（Redundancy analysis，RDA），研究浮游植物种类与水环境因子的关系。RDA 分析前将除pH 外的水环境因子数据进行lg(x+1)转换[15]。

2 结果与分析

2.1 浮游植物种类组成

在连环湖铁哈拉泡共鉴定出浮游植物7 门66属115 种及变种，其中绿藻门（Chlorophyta）种类最多，共发现23 属48 种，占总种类数的41.74%；硅藻门（Bacillariophyta）次之，17 属29 种，占25.22%；蓝藻门（Cyanophyta）14 属21 种，占18.26%；裸藻门（Euglenophyta）、隐藻门（Cryptophyta）、甲藻门（Pyrrophyta）和金藻门（Chrysophyta）共占14.78%。铁哈拉泡浮游植物种类组成见图2。

图2 连环湖铁哈拉泡浮游植物种类组成分类图Fig.2 Species composition of the phytoplankton in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

湖泡浮游植物种类季节分布差异较大，种类数由高至低依次为：秋季（73 种）＞夏季（58 种）＞春季（50 种）＞冬季（34 种）。绿藻门在全年种类数占比均最高，其次是硅藻门和蓝藻门占比较高，隐藻门、甲藻门和金藻门在冬季展现出更大的种类优势。浮游植物种类水平分布差异不大，各采样点均为绿藻门种类数占最大优势，其次是硅藻门和蓝藻门。

ANOSIM 结果表明，R＞0（R=0.852）组间差异大于组内差异；PCA 结果同样表明，铁哈拉泡浮游植物群落种类组成存在显著的季节性差异。秋季与春季、夏季和冬季相比种类组成差异较大（图3）。

图3 不同季节浮游植物物种组成的相似性分析(ANOSIM)(a)和主成分分析(PCA)(b)Fig.3 The variation in phytoplankton species composition among seasons based on analysis of similarity (ANOSIM)(a) and principal component analysis (PCA)(b)

以优势度y＞0.02 为界来确定优势种，浮游植物优势度在0.02～1.60 之间，优势种见表1。表1 表明，夏季蓝藻门的微囊藻（Microcystis sp.）优势度最高，春、秋和冬季则为硅藻门的小环藻（Cyclotella sp.）优势度最高。绿藻门中的卵形衣藻（Chlamydomonasovalis）在一年中优势度比较高。

2.2 浮游植物丰度和生物量

铁哈拉泡浮游植物丰度和生物量的季节变化见图4。浮游植物的总平均丰度为464.4×104ind./L，其中蓝藻门最高，为217.8×104ind./L，其次是绿藻门140.5×104ind./L，硅藻门89.6×104ind./L，隐藻门6.4×104ind./L，甲藻门4.5×104ind./L 和金藻门4.4×104ind./L，裸藻门的丰度最低，为1.4×104ind./L。浮游植物丰度的季节变化为：夏季753.2×104ind./L＞秋季578.2 ×104ind./L ＞春季308.6×104ind./L＞冬季217.6×104ind./L。浮游植物的总平均生物量为1.533 3 mg/L，其中蓝藻门最高，0.489 4 mg/L，其次是硅藻门0.483 9 mg/L，绿藻门0.236 7 mg/L，甲藻门0.119 7 mg/L，隐藻门0.115 6 mg/L 和裸藻门0.084 1 mg/L，金藻门的生物量最低，为0.003 9 mg/L。浮游植物生物量季节变化为：秋季2.016 7 mg/L＞夏季1.963 0 mg/L＞冬季1.102 5 mg/L＞春季1.050 9 mg/L。

图4 连环湖铁哈拉泡浮游植物群落丰度和生物量的季节变化Fig.4 Seasonal variation in the phytoplankton abundance and biomass in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

2.3 浮游植物与水环境因子的关系

2.3.1 水环境因子

连环湖铁哈拉泡位于连环湖下游，周围农业、渔业和牧业生产活动并存，人类活动对湖泡影响较大。调查期间，湖泡水环境因子变化见表2。单因素方差分析结果表明，除PO43--P（P＞0.05）外，所有水环境因子均有显著的季节变化。一年中水温变化在2.55 ℃～28.42 ℃之间，Chl.a 与水温的季节变化趋势相同。一年中pH 季节变化在6.37～8.27 之间，秋季最高，其次是夏季，冬季最低。DO 与pH 具有相同的季节变化趋势。从营养盐含量来看，TN 和TP 含量较高，尤其在夏季TN和TP 含量均超过GB3838-2002《地表水环境质量标准》[16]中Ⅳ类标准。NH4+-N 则呈现出从春季到冬季逐渐降低的趋势。

表2 调查期间连环湖铁哈拉泡水环境因子的季节变化Tab.2 The seasonal variations in water environmental factors in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

2.3.2 浮游植物与水环境因子的相关分析

对铁哈拉泡浮游植物与水环境因子进行RDA分析。使用浮游植物生物量数据并选取出现频率≥80%的种类。在RDA 的排序中，水环境因子对浮游植物物种的总解释率为100%，前两轴共解释浮游植物物种与水环境因子关系的69.48%，物种和水环境因子相关系数都达到1，表明排序较好地反映了物种与水环境因子间的关系。物种的2 个排序轴之间相关系数和水环境因子的2 个排序轴之间的相关系数均分别为0，表明排序结果可靠[17-19]。

在环境变量对浮游植物的共同贡献中（非单一环境变量对群落贡献），以NH4+-N（贡献度26.1%，p=0.192）、DO（贡献度22.2%，p=0.348）、PO43--P（贡献度24.1%，p=0.260）、NO3--N（贡献度19.5%，p=0.312）和TN（贡献度8.1%，p=1.000）这5 种水环境因子共同解释物种群落结构为最优的RDA 分析模型，见RDA 排序图（图5）。其中DO 和PO43--P 是排序轴1 的重要影响因子，与排序轴1 显著负相关；NH4+-N、TN 和NO3--N 是排序轴2 的重要影响因子，NH4+-N 和TN 与排序轴2 显著正相关，NO3--N 与排序轴2 显著负相关。

图5 连环湖铁哈拉泡浮游植物与水环境因子的RDA 排序图Fig.5 Ordination biplot of redundancy analysis between the phytoplankton species and water environmental factors in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

RDA 排序结果表明，NH4+-N、DO 和PO43--P 是影响连环湖铁哈拉泡浮游植物群落结构及其分布的重要水环境因子。DO 和PO43--P对绿藻门和蓝藻门种类影响较大，其中蓝藻门的水华束丝藻（Aphanizomenon flosaquae）和绿藻门的游丝藻（Planctonema lauterbornii）在排序图中位置相近，二者与DO呈现显著的相关性；蓝藻门的粗大微囊藻（Microcystis robusta），绿藻门的球衣藻（Chlamydomonas globosa）和单列栅藻（Scenedesmus linearis）在排序图中位置相近，它们与PO43--P相关性较大。甲藻门的薄甲藻（Glenodinium pulvisculus）和金藻门的锥囊藻（Dinobryon Ehrenberg）在排序图中位置相近，表现出生态适应上的相似性，二者均与NH4+-N 含量显著相关。

2.4 湖泡营养状态评价

TSIM结果表明，连环湖铁哈拉泡TSIM（Σ）平均值为57，介于50～100 之间，湖泡营养状态为轻微的富营养（表3）。

表3 连环湖铁哈拉泡修正的营养状态指数值Tab.3 Value of TSIM index in Tiehala Sub-lake of Lake Lianhuan

3 讨论

3.1 浮游植物群落结构

在连环湖铁哈拉泡中，共鉴定出浮游植物7 门66 属115 种及变种，绿藻门、硅藻门和蓝藻门种类占较大优势，共占总种类数的85.22%，其他门种类较少。这与龙虎泡、他拉红泡、霍烧黑泡、阿木塔泡和牙门喜泡调查结果相同[20-24]。浮游植物种类水平分布差异不大，种类季节分布差异较大。秋季与春、夏、冬3 季相比种类组成差异较大，秋季硅藻门种类数更高，而裸藻门种类数比其他门类较少。与绿藻门和蓝藻门相比，硅藻门的最适宜生长温度要低，其最适温度平均在20 ℃，而绿藻生长的最适温度平均在30 ℃～35 ℃之间，蓝藻的最适温度平均在40 ℃，因此，秋季硅藻门种类数较多与秋季水温最适宜硅藻生长有关。秋季裸藻种类数较少与裸藻的生长和pH 具有显著相关性，裸藻的最适宜pH 阈值范围是7.3～8.0[25,26]，而铁哈拉泡秋季pH 均值达到8.27，偏碱性水体抑制了裸藻的生长。

与种类组成分布相同，浮游植物丰度和生物量占比较大的仍为绿藻门、硅藻门和蓝藻门，其中蓝藻门丰度和生物量最高。夏季蓝藻门生物量显著升高，尤其是微囊藻Microcystis sp.，是夏季优势度最高的种类，这与夏季水温更适宜蓝藻门生长有关。TN 和TP 含量较高也影响其分布。作为轻微富营养化的浅水湖泡，铁哈拉泡周围农牧等生产活动导致氮、磷等营养盐升高，湖泡受到一定程度面源污染。TN 和TP 含量分别超过0.5 mg/L 和0.02 mg/L 就达到了暴发蓝藻水华的适宜条件，随着磷浓度的继续升高，通常湖泊中的蓝藻在浮游植物群落演替中占优势[27-29]。本研究中，夏季TP 含量较高，可能是蓝藻在夏季爆发的原因。蓝藻门特别是微囊藻，具有较强的上浮和下沉功能，更容易在浅水湖泊中出现暴发性生长[30,31]。秋季蓝藻优势逐渐被硅藻取代，小环藻的优势度迅速升高。铁哈拉泡秋季水温均值为11.02 ℃，pH 均值为8.27，为一年中最适合小环藻的生存条件。小环藻的最适生长温度在9.5～15.0 ℃内，水温低于9.5 ℃或高于15.0 ℃小环藻生长缓慢，高于15.5 ℃将进入衰亡期[32]。小环藻更喜在弱碱性水体内生长[33,34]。冬季在水温、pH 和营养元素的共同限制下，缺乏藻类水华的适宜条件，浮游植物群落演变为由隐藻、裸藻、甲藻和硅藻种类共同占优势的群落结构，与蓝藻相比，这几种门类更喜或更能适应冬季的水环境条件。

3.2 浮游植物群落与水环境因子的关系

RDA 分析结果表明，NH4+-N、DO 和PO43--P 含量是影响连环湖铁哈拉泡浮游植物群落结构及其分布的重要水环境因子。DO 和PO43--P 含量对绿藻门和蓝藻门种类影响较大，其中DO 含量与蓝藻门的水华束丝藻和绿藻门的游丝藻显著相关。相对于深水湖泊，大型浅水湖泊更容易形成较高的溶解氧环境[35,36]。铁哈拉泡DO 值较高，尤其在光照充足、绿藻门和蓝藻门生物量较高的夏季和秋季。藻类通过光合作用吸收营养盐，消耗二氧化碳（CO2）并释放氧气（O2），提高水体中的DO 含量，夏季和秋季强烈的光合作用使水体氧含量升高。随着冬季蓝藻门和绿藻门生物量降低，DO 含量也呈现出明显的下降趋势，其与绿藻门和蓝藻门间的相关关系显著。同样，水体内溶解氧含量较低亦会抑制藻类的生长[37]。溶解氧浓度的高低与藻类生长关系密不可分[38]。铁哈拉泡PO43--P 含量同样是影响浮游植物群落的关键水环境因子。PO43--P 含量与蓝藻门的粗大微囊藻，绿藻门的球衣藻和单列栅藻相关性较大。磷能成为水体内初级生产力的限制因子，与水体内的磷酸盐浓度有关，也与浮游植物对磷酸盐的吸收速率有关[39]。无机PO43--P 作为最利于藻类生长的一种磷源，是可以直接被藻类利用的重要水环境因子[40]。

铁哈拉泡全年NH4+-N 浓度一直较低，这可能是NH4+-N 成为影响浮游植物群落结构关键水环境因子的原因。NH4+-N 含量与甲藻门的薄甲藻和金藻门的锥囊藻显著相关。NH4+-N 等还原态氮是浮游植物优先利用的氮形式，利用这些形式的氮消耗的能量更少，而NO3--N 等氧化态氮需要先在酶的作用下转化成还原态的氮才能被利用[41-43]。铁哈拉泡NH4+-N 含量较低，可能是湖泡浮游植物优先吸收了NH4+-N 所致，这与周涛等[43]在同样是浅水湖泊的太湖研究结论相同。本研究中NH4+-N 在冬季含量最低，同时甲藻门和金藻门在冬季生物量升高成为优势类群，对NH4+-N 含量的竞争和消耗较大，这可以解释NH4+-N 和甲藻门与金藻门的显著相关性。

3.3 结论

连环湖铁哈拉泡浮游植物共鉴定出7 门66 属115 种及变种，绿藻门、硅藻门和蓝藻门种类占较大优势，共占总种类数的85.22%。浮游植物的总平均丰度为464.4×104ind./L，总平均生物量为1.533 3 mg/L。铁哈拉泡浮游植物的群落结构季节变化显著，春季蓝藻门、硅藻门和绿藻门为优势门类；夏季蓝藻门凸显出更大的优势，微囊藻Microcystis sp.是最占优势的物种；秋季硅藻门取代蓝藻门成为优势门类，小环藻Cyclotella sp.成为最优势的物种；冬季浮游植物群落演变为由隐藻门、裸藻门、甲藻门和硅藻门种类共同占优势的群落结构。RDA 分析结果表明，NH4+-N、DO 和PO43--P 是影响连环湖铁哈拉泡浮游植物群落结构的主要水环境因子。

铁哈拉泡是浅水湖泡,位于连环湖最下游，水体交换量较小，周围农牧等生产活动较多，导致湖泡受到面源污染而有轻度的富营养化。为防止湖泡富营养化加剧，保护和治理湖泡水生态，建议：（一）减少外源污染输入。应严格控制湖泡周围农牧等生产活动对水生态环境的干扰，各类生产活动应始终秉持可持续发展的生态理念。（二）控制营养盐的内源释放。应保护湖泡水生维管束植物，尤其是沉水植物资源，通过水生维管束植物吸收湖泡底泥中的营养盐，减少因底泥悬浮导致的底泥中营养盐的释放。