肾脏吻合状血管瘤的超声声像图特征与病理特点对照研究)

孙 培 黄备建 李翠仙 韩 红 毛 枫 王文平

吻合状血管瘤(anastomosing hemangioma，AH)是毛细血管瘤的一个亚型，好发于泌尿生殖系统，尤以肾脏多见，少数发生于肾上腺及肝脏等部位[1-2]。AH的临床症状、体征均无特异性，其影像学表现难以与恶性肿瘤相鉴别，术前易被误诊。目前，国内外AH的相关报道较少，临床医师对其认识不够。本研究回顾性分析13例肾脏吻合状血管瘤(renal anastomosing hemangioma，RAH)的超声声像图特征和病理特点，并结合国内外相关文献进行探讨，旨在提高临床医师对RAH的认识及其良性诊断符合率。

1 对象与方法

1.1 研究对象 收集2013年1月—2019年12月在复旦大学附属中山医院行术前超声检查并经术后病理学检查诊断为RAH的13例患者(共13个病灶)的临床资料，其中男5例、女8例；年龄范围为26～65岁，年龄为(54.3 ±11.4)岁。2例患者因腰酸、腰痛就诊时发现，11例患者无明显自觉症状于健康体格检查(简称体检)时偶然发现。所有患者均接受手术治疗，其中5例行根治性肾切除术，8例行部分肾切除术。

1.2 仪器与方法 使用德国西门子公司的SIEMENS S2000、荷兰飞利浦公司的PHILIPS IU22及美国通用公司的GE Logiq E9彩色多普勒超声诊断仪，探头选取C1-5，频率1～5 MHz。造影剂选用意大利Bracco公司的声诺维(SonoVue)，应用低机械指数(0.08～0.10)实时谐波造影技术。对肾脏进行常规超声[灰阶超声、彩色多普勒血流显像(color doppler flow imaging，CDFI)]检查，发现目标病灶后，记录其部位、大小、回声、形态、边界及血流情况等。对常规超声不能明确性质的病灶再行超声造影(contrast-enhanced ultrasonography，CEUS)检查，选取最佳切面后经肘静脉团注入造影剂1.2 mL，并以5 mL 0.9%氯化钠溶液快速冲管，观察病灶动态增强特点，记录并存储图像，图像采集时间>3 min；根据超声诊断报告，计算RAH术前良性诊断符合率。记录病灶的病理特点。

1.3 超声诊断标准 肾恶性肿瘤常规超声检查的表现以低、稍高回声为主，多为不均质，病灶内可见点状或线状彩色血流[3-4]； CEUS检查的表现为皮质期同步增强，达峰时呈高增强，实质期快速减退，以不均匀增强多见[5-7]。

1.4 良性诊断符合率 超声诊断良性病灶数目与病理诊断良性病灶数目的比值即良性诊断符合率。

2 结 果

2.1 术前超声特征 病灶最大径范围为15～37 mm，最大径为(23.5 ±8.0) mm。病灶位于左肾8个，右肾5个；8个位于肾盂旁(图1)，3个位于肾皮质并向肾外突出，2个位于肾盂内。13个病灶的常规超声声像图特征：灰阶超声显示12个呈低或稍高回声(9个回声均匀，3个呈稍高回声的病灶内见不规则无回声区)，11个病灶边界清；CDFI显示，9个病灶见血流或仅周边见少许点状彩色血流。13个病灶的超声声像图特征见表1、图2。11个常规超声诊断为恶性可能或恶性不除外，2个诊断为良性，术前良性诊断符合率仅2/13。

图1 48岁男性患者，右肾肾盂旁见35 mm×33 mm低回声团块(箭头所示)

表1 13个病灶的超声声像图特征

A 灰阶超声显示右肾盂旁37 mm×25 mm稍高回声团块(箭头所示) B CDFI显示病灶周边点状彩色血流图2 52岁男性患者的常规超声声像图

3个行CEUS检查的结果显示：1个全程不增强，始终呈低回声，诊断为良性；2个增强早期造影剂缓慢填充，达峰时呈稍高回声，增强晚期缓慢减退，始终呈稍高回声，其内见始终不增强区，诊断为恶性(图3)。术前良性诊断符合率为1/3。

A 病灶(箭头所示)17 s开始造影剂由周边缓慢向内填充 B 病灶(箭头所示)达峰时呈稍高回声 C 病灶(箭头所示)28 s开始减退，始终呈高回声，内见始终不增强区图3 50岁女性患者右肾盂病灶的CEUS声像图

2.2 病理特点和免疫组织化学检查结果 大体标本：肿瘤外观多呈灰红、灰褐色，有包膜，与周围组织分界清楚；切面呈灰黄、 灰红色，质软或中等。

显微镜下显示：13个病灶均由大小不等的血管腔构成，呈筛网状生长，部分管腔相互融合，细胞丰富区见肿瘤细胞呈分支吻合状；8个病灶的内皮细胞呈钉突状。免疫组织化学检查：13个病灶CD34均阳性、11个病灶CD31阳性，6个病灶间质支持细胞平滑肌肌动蛋白(SMA)阳性，13个病灶Ki-67均呈低增殖性(1%～15%)，8个病灶F8阳性、7个病灶波形蛋白(VIM)阳性、8个病灶融合蛋白(FLII)阳性、6个病灶CD68阳性、1个病灶神经特异性蛋白(S-100)阳性、1个病灶结蛋白(Des)阳性、2个病灶CD10阳性、5个病灶转录因子(ERG)阳性、1个病灶抑癌基因(WIT)阳性。13个病灶的典型病理特点及免疫组织化学检查结果见表2、图4。

表2 13个病灶的典型病理特点及免疫组织化学检查结果

A 病灶由大小不等的血管腔构成，呈筛网状生长，部分管腔相互融合(箭头所示，×40) B 细胞丰富区见肿瘤细胞呈分支吻合状，部分内皮细胞呈钉突状(箭头所示，×20)图4 50岁女性患者右肾盂病灶的术后病理图(H-E染色)

3 讨 论

RAH是一种非常罕见的良性血管肿瘤，2009年由Montgomery等[8]首先报道，并于2016年在WHO 肿瘤分类中被正式收录为肾脏血管瘤的一个独特亚型。RAH生长缓慢，多无任何临床症状，目前对其临床、 病理及影像特征的研究仅见少数个案报道。本研究中11例患者为体检时偶然发现，与文献[9-10]报道相似。RAH多为单发，可发生于肾脏、肝脏、脾脏、睾丸、肾上腺等器官[11-12]。本研究中患者的RAH均发生于肾脏。以往研究[9]结果表明，RAH好发于48～71岁女性，肿瘤最大径为20～60 mm。本研究中的患者年龄范围为26～65岁，其中女性8例(8/13)，病灶最大径范围15～37 mm，最大径为(23.5 ±8.0) mm。

RAH外观呈棕灰色海绵状，具有由类似于脾窦间隙的交织状血管腔构成，分布于少细胞的纤维性间质中，部分内皮细胞呈钉突状[10]。本研究中，13个病灶均由大小不等的血管腔构成，呈筛网状生长，部分管腔相互融合，8个病灶的内皮细胞呈钉突状，与以往研究[2,10]结果一致。RAH可根据其组织学及免疫组织化学特点与血管肉瘤相鉴别。李浩杰等[13]研究发现，AH病例中免疫组织化学染色以CD34和CD31表现具有特征性，CD31、CD34和间质支持细胞SMA均呈阳性，Ki-67呈低增殖性。另有研究[14]结果显示，SMA在交织状血管瘤黏液支持细胞中呈阳性表达，而在血管肉瘤中无表达。本研究中，13个病灶的CD34均呈阳性，11个病灶的CD31呈阳性，6个病灶的间质支持细胞SMA呈阳性，13个病灶的Ki-67均呈低增殖性(1%～15%)，与以往研究[14]结果相似。

有关AH的影像学特点的报道不多，尚未发现特征性影像学表现，目前更无任何超声声像图特征的报道，导致临床医师对其认识不足，术前诊断困难，确诊仍依赖于组织病理学检查。本研究发现，RAH具有一些与良性肿瘤相同的声像图特征，如病灶内部回声均匀、边界清晰、形态规则及病灶内部未见明显血流等。本研究中，12个病灶呈低或稍高回声，9个回声均匀，11个边界清；9个CDFI显示病灶内未见血流或仅周边见少许点状彩色血流；对照其病理特点发现，病灶内无彩色血流可能与病灶由大小不等的血管腔构成，呈筛网状生长有关，血管相互交织吻合，血管细小、流速慢导致常规超声很难测及病灶内的血流信号。姚建国等[11]研究亦发现，AH由窦隙样毛细血管网呈疏松小叶状排列，小叶间隔又由血管稀疏水肿样间质构成。此外，本研究中8个病灶位于肾盂旁，向内生长，突向肾窦，与以往研究[15]一致。但是，本研究中常规超声检查的良性诊断符合率并不高，分析其原因主要为超声科医师对RAH的认识不足，导致误诊。可见，通过常规超声检查观察病灶的回声、边界、血流、部位等特点可帮助医师初步判断病灶的性质，但对于内部回声不均或边界不清或病灶内有血供的病灶，常规超声检查难以将其与肾脏的恶性病变(如透明细胞癌)相鉴别。

肾透明细胞癌是成人最常见的肾脏恶性肿瘤，常规超声检查的图像显示，肾透明细胞癌大多数呈圆形或类圆形稍高回声团块，向包膜外突出，体积小的病灶一般回声均匀，体积较大的病灶因出血坏死可见中央部不规则无回声区；CDFI显示病灶内多丰富点线状彩色血流；CEUS显示皮质期造影剂快速充填，达峰时呈高度增强，较肾实质快速减退[16-19]。CEUS后的病灶始终不增强，可与肾透明细胞癌相鉴别；若病灶增强且始终见不规则无回声区时，与肾透明细胞癌声像图类似，鉴别较困难。本组有2例患者被误诊，经过对这2个病灶CEUS特点总结分析后发现，病灶增强早期缓慢增强，达峰时呈稍高回声，增强晚期缓慢减退，始终呈稍高回声，即“慢进慢退”的特点对其鉴别诊断有很大的帮助。李浩杰等[13]报道，RAH的增强CT表现具有一般血管瘤渐进性、向心性强化的特点，类似于肝脏血管瘤的强化方式。已有研究[1,20]结果显示，AH的MRI表现亦呈早期周围高度增强，延迟期持续强化。对照RAH病理特点发现，病灶由大小不等的血管腔构成，呈筛网状，与病灶CEUS的特点有一定的相关性，即血管腔迂曲呈筛网状结构导致造影剂进入病灶慢、灌注时间长、减退慢，呈“慢进慢退”的特点。另一方面，病灶达峰时呈稍高回声，可能是因为AH是血管源性肿瘤，CD31或CD34多呈高表达，故增强时多显示为高度增强。由此可见，病灶行CEUS后“慢进慢退”、高度增强的特点将在未来的临床应用中有助于提高RAH良性诊断符合率，避免患者接受不必要的手术治疗或过度治疗。由于本组病例数较少，尚待进一步积累病例总结经验。

综上所述，本研究总结了RAH常规超声与CEUS的特点，同时与其病理特点进行对照分析，发现病灶血供不丰富、“慢进慢退”、高度增强等特点均有其病理基础，本研究总结的超声声像图特征可帮助超声科医师提高对RAH的认识，做出准确的诊断。