术前胃周动脉三维CT血管造影在腹腔镜胃癌D2根治术中的应用

刘 鹏，朱 薇，魏 猛，欧阳军，程泽伟，梁贻泽，黄亚迪，陈园园，于文滨

(1.山东大学齐鲁医院普通外科，山东 济南，250012；2.山东医学高等专科学校护理系；3.山东大学齐鲁医院后勤保障处)

近年，胃癌发病率虽有所下降，但其发病率与死亡率仍较高，依然是目前威胁人类健康的主要恶性肿瘤之一[1]。尽管目前化疗、免疫治疗、靶向治疗等在胃癌治疗中取得了较好的效果，但以手术为主的综合治疗仍是胃癌最有效的治疗方法[2]。自1994年Kitano等[3]首次报道腹腔镜辅助胃癌根治术，其之后获得广泛应用。1997年Goh等[4]首次将腹腔镜胃癌D2根治术应用于进展期胃癌，并取得良好的近期疗效。近年，随着腹腔镜设备的飞速发展、外科医师技术水平的提升、微创理念的深人人心，加之加速康复外科的推广[5]，腹腔镜手术具有创伤小、切口小、手术视野好、对肿瘤挤压少、术后康复快等优势，更加符合目前的医疗环境，已逐渐成为外科医师及广大患者的首选。对于胃癌手术，美国癌症分期联合委员会手册建议至少检获16个淋巴结；收集大于16个淋巴结可防止将患者归类为N3b[6]。因此淋巴结清扫对于术后的病理分期乃至患者预后具有极其重要的影响，而淋巴结主要沿血管分布的生理特性也决定了处理血管对于腹腔镜胃癌根治术的重要性，因此血管的精准定位尤为关键。然而，与传统开腹手术相比，腹腔镜手术时术者无法用手直接感知腹腔内血管等，使得术中对血管的定位不够精确；而且胃周血管变异多，误伤率高，这一直是腹腔镜胃癌根治术亟待解决的问题，加之术前传统的CT扫描、胃镜、上消化道造影检查难以完整显示胃周重要血管的走行，从而难以发现血管变异，使得术前评估及手术风险预见存在一定局限性。而CT血管造影(computed tomography angiography，CTA)则能有效弥补上述传统检查方法的不足。研究表明[7]，CTA在诊断准确性、安全性、患者依从性、检查时间方面优于传统血管造影检查。近年，以计算机断层扫描为基础，借助CTA、多平面重组、三维容积重建、图像融合等技术构建的3D图像，可模拟胃周血管的立体状态，有助于外科医生制定手术方案、指导术中操作，从而减少副损伤，规避手术相关并发症[8]。有学者报道[9]，吲哚菁绿(indocyanine green，ICG)荧光成像系统在腹腔镜胃癌根治术中的应用利于胃周淋巴结的清扫，并可帮助分辨血管、淋巴结。基于此，我们通过分析CTA组患者术前CTA检查结果，了解腹腔干三大分支动脉及其分支的走行，通过与非CTA组对比术中、术后恢复情况，并在CTA组中设立ICG亚组，以观察ICG对手术的影响，旨在评价术前CTA在腹腔镜胃癌根治术中的临床应用价值。

1 资料与方法

1.1 临床资料 本研究回顾分析2019年1月至2021年4月由山东大学齐鲁医院胃肠外科为179例患者行腹腔镜胃癌D2根治术的临床资料，其中103例患者术前行腹腔干动脉CTA检查(CTA组，为观察ICG对手术的影响，在CTA组中设立ICG亚组)，76例患者术前仅行传统增强CT检查(非CTA组)。纳入标准：(1)胃镜病理诊断为胃癌；(2)临床资料完整；(3)行腹腔镜胃癌D2根治术。排除标准：(1)临床资料不完整；(2)同期行联合脏器切除术；(3)CTA三维成像图像因质量差无法识别。

1.2 扫描方法与图像处理 两组研究对象的腹部增强CT均使用64排CT扫描，研究对象检查前禁饮食8 h，造影剂选用碘普罗胺注射液，行增强扫描时用高压注射器经肘静脉以5 mL/s的速率注射。我们将CTA组患者增强CT动脉期获得的体积数据传输到syngo.via工作站，使用体绘制技术获得腹腔干三维动脉CTA融合图像。由两名高年资放射科医师及一名胃肠外医师对CTA结果进行阅片，了解胃周动脉：腹腔干、肝总动脉(common hepatic artery，CHA)、脾动脉、胃左动脉(left gastric artery，LGA)、肝固有动脉、肝右动脉(right hepatic artery，RHA)、肝左动脉(left hepatic artery，LHA)、副肝左动脉(accessory left hepatic artery，ALHA)、副肝右动脉(accessory right hepatic artery，ARHA)、胃右动脉(right gastric artery，RGA)等的起源与走行，识别并分析相关动脉的变异。

1.3 手术方法 患者均行腹腔镜胃癌根治术(D2淋巴结清扫)，根据术前CT、胃镜结果及术中探查情况决定行腹腔镜近端胃切除术、远端胃切除术或全胃切除术，按患者病情,部分患者行ICG荧光腹腔镜手术，ICG荧光腹腔镜实时成像，以帮助术者在更近距离、更接近生理条件下观察胃周淋巴结，并精确定位淋巴结，实时引导手术操作[9]。CTA组根据术前三维CT血管成像指导术中胃周血管的解剖、离断及淋巴结的清扫，非CTA组常规清扫。清扫完成后，均于镜下或辅助切口下完成消化道重建。

1.4 观察指标 (1)术前患者一般资料：年龄、性别、体质量指数(body mass index,BMI)；(2)术中观察指标：手术时间、估计失血量、手术方式、血管损伤率；(3)术后短期观察指标：术后首次排气时间、首次试饮水时间、首次流质饮食的时间、术后拔胃管与腹腔引流管时间、术后肝功(ALT、AST)及术后住院时间；(4)术后并发症：按Clavien-Dindo分级[10]统计，仅统计≥Ⅱ级的术后并发症；(5)术后病理结果：肿瘤分期、清扫淋巴结数量、清扫阳性淋巴结数量。

1.5 统计学处理 采用SPSS 23.0软件进行数据分析，定量数据以均数±标准差表示，采用独立样本t检验；计数资料采用χ2检验或Fisher精确检验；P<0.05为差异有统计学意义。

2 结 果

2.1 胃周动脉变异类型 本研究将CTA组中发现的血管变异进行分析，并将其分为包含正常分型在内的七种分型，见表1。1例患者术前CTA检查发现脾动脉瘤，通过CTA的术前评估，淋巴结清扫完成后予以精准切除。本研究中RGA检出率为72.8%(75/103)。CTA检查见图1～图6。

表1 胃周动脉变异分型

图1 LGA发自腹主动脉 图2 LGA发出明显ALHA为左肝 图3 图2的冠状面CT供血

图4 RHA发自肠系膜上动脉 图5 CHA发自肠系膜上动脉 图6 图5的冠状面血管造影

2.2 两组患者临床资料的比较 两组患者年龄、性别、BMI、手术方式、肿瘤分期等差异均无统计学意义(P>0.05)；见表2。

表2 两组患者术前基本资料的比较

2.3 两组患者术中指标的比较 两组血管损伤率差异无统计学意义(P>0.05);CTA组手术时间、出血量少于非CTA组，差异有统计学意义(P<0.05)。见表3。

表3 两组患者术中情况的比较

2.4 两组患者术后短期恢复情况的比较 两组患者术后肝功能、住院时间、首次排气时间、试饮水时间、首次进流质饮食时间、拔除引流管时间、拔除胃管时间差异均无统计学意义(P>0.05)。见表4。

表4 两组患者术后短期恢复情况的比较

续表4

2.5 并发症 并发症按照Clavien-Dindo分类标准[10],被定义为术后30 d内发生的不良事件，同一患者发生多项并发症时，只考虑最严重的并发症。本研究中共25例患者发生术后并发症(≥Ⅱ级)，其中CTA组15例(14.56%)，非CTA组10例(13.16%)，两组并发症发生率差异无统计学意义(P>0.05)。血管损伤为术中严重并发症，其中非CTA组中2例，1例为脾动脉主干螺旋走行，清扫淋巴结时发生误伤导致术中出血，采用血管滑线缝合修补止血；1例为全胃切除术患者，脾动脉中段发出上极支，误认为胃后动脉离断，清扫至脾门时发现脾上极缺血发黑。CTA组发生血管损伤1例，为电凝钩漏电导致脾动脉主干损伤出血，中转开腹行血管修补止血。

2.6 ICG亚组分析 CTA组中，结合ICG荧光标记组术中出血量少于未标记组，两亚组清扫淋巴结总数、清扫阳性淋巴结数量、手术时间差异无统计学意义(P>0.05)。见表5。

表5 两亚组患者手术相关指标的比较

3 讨 论

胃癌是消化系统最常见的恶性肿瘤之一。外科手术目前被认为是唯一的根治方法[11]。随着微创技术的发展，腹腔镜胃癌根治术在胃癌治疗中得到广泛应用，取得了良好的治疗效果[12]。因腹腔镜手术缺乏人手的直接触觉感知，术前仅凭增强CT无法对重要血管的解剖走行准确判断，从而影响淋巴结的清扫，甚至引起血管误伤，这一直是腹腔镜手术亟待解决的问题。本研究中，CTA组患者术前通过CTA检查了解腹腔干三大分支动脉及其分支的解剖走行，对胃周血管进行分型，以指导手术的实施。

数十年来，胃周动脉分型分类一直受到胃肠外科医师的关注。许多研究报道了胃周围动脉的分类，并进行了详细分型[13-15]。其中Adachi分型及Hiatt分型[13-14]较为经典，本研究参照此分型进行血管分型，并在此基础上增加未曾描述的血管变异情况，针对不同血管变异采取相应措施，以求规避因血管变异导致的误伤。有学者曾根据手术风险将胃周动脉分型，其中一类为LGA直接发自于腹主动脉，占2.3%[16]；本研究中，3例(2.91%)患者LGA直接发自于腹主动脉，而CHA、脾动脉依然发自腹腔干。术前了解LGA的起源与走行，利于术中结扎及No.7淋巴结的彻底清扫。此外，我们曾遇1例全胃切除术患者，由于LGA发自腹主动脉且较细，而腹腔干发出的脾动脉走行向上，因此误将脾动脉主干当作LGA离断，后发现脾脏变黑，最后行脾动脉桥接恢复脾脏血供。如果术前行CTA，预见LGA的变异，则会降低术中误断血管的风险。

Yamashita等[17]报道，714例病例中28例(3.9%)的CHA发自肠系膜上动脉，门静脉直接暴露在No.8a淋巴结下，而未被标志血管所覆盖。本研究中2例(1.94%)患者CHA发自肠系膜上动脉。因此，术中游离该区域时如果分离过快会导致CHA受损，可能导致急性肝缺血，紧急开腹止血，不仅延长手术时间，对患者术后恢复也会造成影响，尤其肝功较差的患者。此外，门静脉缺少了标志血管——CHA的覆盖，将直接暴露于No.8淋巴结之下[17]，术前若未预见，则在一定程度上提升了清扫No.8淋巴结的风险。

据相关报道[18]，15%～20%的ALHA可源自LGA，与左迷走神经肝支一起到达肝脏，偶而成为左肝叶唯一动脉血流。ALHA可分为替代LHA或ALHA，在200次解剖报告中，前者占55%，后者占45%[19]。本研究中共7例LGA发出异常LHA，不确定是否发生了LHA缺如，为确定肝脏的血供来源，术中术者应仔细分离血管，由LGA根部继续向上分离裸化血管，直至显露出ALHA。若ALHA粗大或LHA缺如，则应从ALHA根部结扎LGA，否则可能切断左肝血供。ALHA缺血术后早期可能引起短暂性肝功能障碍，这对原本肝功能较差的患者无疑会产生更严重的影响。此外，有研究表明[19]，存在异常LHA变异的患者出血量明显高于无变异的患者。

研究表明[20]，ARHA的发生率为0.42%～10.6%，而ARHA主要来源于肠系膜上动脉(5.6%)。本研究中，5例(4.85%)患者为Ⅴ型变异，ARHA发自肠系膜上动脉。在胃癌D2淋巴结清扫中，虽不涉及RHA区域，但Eshuis等[21]认为，在胰十二指肠切除术中意外损伤或结扎ARHA可能增加并发症的风险。本研究中，我们发现3例常规分型方案未描述的类型，2例ARHA发自腹主动脉，1例RHA发自腹腔干。

研究显示[22]，CTA对于RGA的检出率为48%。本研究中，RGA检出率为72.8%，我们考虑,一方面RGA较其他胃周动脉更细，且存在RGA缺如情况;另一方面由于技术限制，CTA无法显示或显示不清RGA具体走行[19]，因此检出率不高，但不可否认处理RGA的重要性。我们曾遇1例全胃切除患者，术中于RGA根部结扎，至清扫完成时发现肝部发黑，考虑夹闭RGA时误夹肝固有动脉，使肝固有动脉狭窄，从而导致入肝血流减少。遂仔细分离该区域组织，重新夹闭RGA后仔细打开肝固有动脉的血管夹，肝脏血供得以恢复。我们考虑可能肝固有动脉走行异常，向上紧贴RGA走行。因此，术者需对血管具有预见性地保护或避开。而术前CTA检查则提供了识别血管特殊走行的线索。另有1例患者术前CTA检查发现巨大脾动脉瘤，手术风险较大。我们通过合理制定手术策略，清扫该区域淋巴结前结扎并离断脾上极血管支后切除，避免了突发情况带来的影响，从而安全迅速地完成手术，给予患者最大获益。

大量研究表明[5,16,23-24]，术前行CTA检查会减少腹腔镜胃癌根治术的出血量、缩短手术时间，甚至提高了淋巴结检出率。本研究中，两组淋巴结总数、阳性淋巴结数量差异无统计学意义，我们认为与术者经验有关，是术者仔细解剖、彻底清扫的结果。虽然出血量与手术时间并非反映临床疗效的直接指标，但我们认为在某种程度上可以此评估手术的精准度及手术质量。术中出血少可能与术前CTA的评估分型对胃周血管走行进行了预判，进而减少了术中血管损伤有关。我们认为，手术时间较短的原因是通过CTA识别血管，从而缩短了术中鉴别血管、处理血管的时间，精准高效地实施手术。关于腹腔镜手术学习曲线的文献表明[25]，外科医生在40次手术后才能熟练。基于此研究，我们更加相信，对于尚在克服学习曲线的术者，术前CTA对其安全、高效地完成手术会发挥相当大的作用。

值得注意的是，本研究将CTA组进行了亚组分组，ICG标记组出血量更少，但在淋巴结清扫数量及其他近期临床结果等方面差异无统计学意义，甚至血管损伤方面亦无明显差异。我们发现，尽管不能减少大血管损伤，但CTA组合并术中ICG荧光标记可进一步减少术中出血量。我们考虑，通过荧光模式不仅可有效分辨淋巴管与细小血管，避免小血管损伤导致的出血，从而在不增加手术时间的前提下减少出血量，更能轻松地识别脂肪组织中的淋巴结，尤其肥胖患者。由于幽门下动脉、胃网膜左动脉及胃网膜右动脉较细，三维CT重建技术对其显影能力有限，本研究未对其进行分析，后续可通过更加精细的动脉造影技术分析其走行及比例。而且，本研究样本量较小，且为回顾性分析研究，以后应在本研究基础上扩大样本量行前瞻性研究。针对术者在胃癌根治术前获得胃周动脉分型及其特点的相关信息能否缩短手术时间、减少血管损伤及手术相关并发症等问题，今后会在本研究基础上进行随机对照试验进一步加以验证。

综上所述，我们认为术前CTA可客观评估患者的血管走行及变异，一定程度上可缩短手术时间、减少术中出血量，具有改善患者围手术期恢复情况的可能性。尤其结合ICG标记，可在不增加手术时间的前提下进一步减少出血量，提升手术质量。有研究证实[26-27]，术前CTA在结直肠癌根治术等其他腹腔镜外科手术中的应用是安全、有效的。随着精准医疗的发展及功能性腹腔镜的广泛应用，CTA将来可能作为一种术前精准识别胃周血管的可靠方法被广泛应用于临床。