水生植物凤眼莲入侵对湖泊湿地甲烷排放的影响

周文昌，史玉虎*，孙晓新，付 甜，庞宏东

（1.湖北省林业科学研究院，湖北 武汉 430075；2.湖北洪湖湿地生态系统国家定位观测研究站，湖北 洪湖 433200；3.东北林业大学，黑龙江 哈尔滨 150040）

甲烷（CH4）是一种重要的温室气体，在100年时间尺度上，CH4单分子引起全球增温的潜势是CO2的28倍［1]。由于人类活动的影响，2012年大气中CH4含量达1810 ppb，是工业革命前（1750年）的2.5倍［1-2]。湖泊湿地和其他淡水生态系统作为大气CH4的重要排放源，每年向大气排放8～103 Tg CH4（1 Tg=1012g）［1，3-4]，占全球CH4排放自然源的4%～47%［1]，估算量存在较大不确定性，进而使得提升湖泊和其他淡水系统CH4排放的预算显得尤为重要［2]。我国（包含中国台湾）湖泊湿地的CH4排放研究约20年［5-11]，但研究工作为数不多，并且影响因素较为复杂（因子包含植被类型、水位、温度、水质和沉积物有机质含量），目前估算我国的湖泊淡水系统每年向大气排放0.46～3.0 Tg CH4［12-14]。据Ortiz-Llorente等［15]综合分析全球湖泊湿地CH4排放的观测数据，并未发现任何环境因子变量能够解释CH4排放的空间变化规律，这项研究表明不同区域湖泊湿地CH4排放规律具有明显地域特征，从而表明加强我国湖泊湿地CH4排放的研究，有助于人们认识不同区域湖泊湿地CH4排放规律及其控制机理。

湿地CH4从厌氧沉积物释放到大气中需经3个过程：产甲烷菌生成CH4、甲烷氧化菌氧化CH4和植物传输CH4并释放［4，16]，其中任何一个过程的变化都将影响湿地CH4排放。外来物种不仅是导致全球生物多样性丧失和物种灭绝的第二大原因［17]，而且改变了人类赖以生存的生态系统服务功能，特别是调节气候或减缓温室气体排放的能力［18]。近年来关于外来植物对湿地生态系统碳过程和CH4排放的影响备受关注［19-21]。2003年1月，中国国家环境保护总局发布了《中国第一批外来入侵物种名单》，其中包含空心莲子草（Alternanthera philoxeroides）、凤眼莲（Eichhornia crassipes）、互花米草（Spartina alterniflora）［22]。近年来，我国学者研究发现，互花米草入侵沿海滩涂湿地后，加强了湿地温室气体CH4排放［23-24]。外来入侵物种凤眼莲和空心莲子草将如何影响湿地温室气体CH4排放规律，其主要有哪些控制因子等热点问题均值得研究与探讨。因此，加强此方面的研究，有助于准确估算我国湖泊湿地CH4排放和优化湿地CH4通量模型。

中国是一个多湖泊的国家，全国共有1 km2的湖泊2759个，约三分之一为淡水湖泊，主要分布在东部沿海和长江中下游地区，占全国淡水湖泊总数的60%～70%，且绝大多数为浅水湖泊［25-26]。而我国仅长江中下游地区湖泊湿地大于1 km2有651个，大于100 km2的湖泊18个［27]。自1980年以来，长江中下游地区一直是我国湖泊开发与保护的重点区域，但是人类活动强度大，以致湖泊保护与开发的矛盾较大［28]。我国1901年将外来入侵物种凤眼莲从日本引入台湾作为观赏园艺花卉，20世纪50年代作为猪饲料推广后大量逸生。后期凤眼莲大量繁殖堵塞河道；进而影响航运、排灌和水产品养殖；破坏水生生态系统；威胁本地生物多样性［22]。由于外来入侵物种凤眼莲具有广泛的耐受范围，包含pH、温度和养分水平，在我国辽宁南部、华北、华东、华中和华南的19个省（自治区、直辖市）有栽培，现广泛分布在长江流域及其以南地区的淡水水域（水库、湖泊、河流、池塘），其入侵造成了我国严重的生态问题和重大的经济损失［22，29-30]，每年因凤眼莲造成我国的经济损失接近100亿元［30]。如在1994年，云南滇池的凤眼莲疯长成灾，覆盖滇池的水面达1000 hm2［31]；2008年，湖北省凤眼莲入侵淡水系统的面积高达65800 hm2［32]，而到2017年，仅湖北洪湖湿地自然保护区凤眼莲入侵面积高达1200 hm2［33]；还有我国最为典型的通江湖泊——洞庭湖和鄱阳湖，凤眼莲也大面积爆发，仅在南昌地区（入侵鄱阳湖的最大区域）的入侵面积就达20 hm2［32，34]。因此，凤眼莲是我国重要的入侵植物，入侵淡水水域系统后，严重影响湿地CH4释放的环境因子，包含CH4释放的底物碳源、湿地植物生产力和水温（或底泥温度）等因子，甚至影响CH4产生和氧化的生物菌群（产甲烷菌和甲烷氧化菌），这些生境因子的改变，将对湿地CH4排放通量及区域CH4排放预算产生重要影响，最终影响区域气候变化。

本文以凤眼莲为例，阐明外来入侵物种凤眼莲如何影响湖泊湿地生境因子，又将如何改变湖泊湿地CH4排放规律和调控湿地CH4排放，有助于人们认识外来物种入侵对湿地CH4排放的影响规律及其影响机制。

1 湖泊湿地CH 4的排放原理

湿地CH4排放主要通过冒泡式和扩散两种方式排放到大气中（图1）［3]。然而，湖泊湿地CH4排放是很难估算的，主要是由于湖泊湿地生态系统的CH4释放需经过至少4种不同途径，即冒泡式、扩散方式、植物传输和水柱中贮存（water column storage flux）的CH4通量［3-4]。但CH4从湿地沉积物中逃逸到大气中仅有两种方式即冒泡式和扩散方式［3，35]。冒泡式CH4通量释放多数是在沉积物中产生的CH4并直接释放到大气中，而仅有部分通过水柱中时被氧化［3]。扩散方式的CH4释放从缺氧沉积物中扩散到水体中并最终逃逸到大气的过程中，这部分CH4从缺氧环境进入有氧沉积物或水体中时，有大部分CH4可能被甲烷氧化菌氧化［36]，而这些逃逸氧化的CH4大多是通过扩散方式释放到大气中，其释放速率依赖于水面和大气界面的CH4浓度差及水和空气中的物理过程的CH4交换［3]。

图1 湖泊湿地甲烷动态和排放途径说明Fig.1 Illustr ation of methane dynamics and emission pathways in lake wetlands

水柱中贮存CH4释放到大气中，多数是对于具有热力分层现象（夏季期间）的湖泊，可能在缺氧层积累CH4，导致在水柱中贮存CH4，通常这种湖泊定义为深水湖泊。这种CH4释放通常发生在春季和秋季期间（诸如温带湖泊在春季融化期），进而导致贮存在水柱中的CH4（storage flux）迅速地以扩散方式释放到大气中［3，35，37]，通常称为爆发式排放，对湖泊湿地CH4排放估算占据较大比重［38-39]。

然而，植物传输CH4通常发生在湖滨带，主要以挺水植物为主，这种CH4释放途径主要依赖于沉积物CH4的产生和氧化及植物的生长特征［3]。目前，针对这种植物类型影响湿地CH4排放的研究较多，并且证明了湿地植物在调控湿地CH4排放中起着重要作用。如有些研究湖滨带CH4排放速率要比开阔水域的CH4排放速率要高出2～6倍［40]，且在生长季期间湖滨带CH4排放占整个湖泊CH4排放总量的三分之二以上［41]。因此，本文以湖泊湿地滨岸带植物类型的改变（外来物种入侵）对湿地CH4排放的影响加以综述，以期引起业界的重视。

2 外来入侵物种凤眼莲对湖泊湿地CH 4排放的影响

2.1 植物生产力变化对湿地CH 4排放的影响

凤眼莲具有较高的生产力，为产甲烷菌提供更多底物，促进CH4排放。在淡水水域生态系统，它以无性繁殖快速生长，5 d内可以通过匍匐茎产生一代新植株，导致生物量增加1倍［21]。研究［42]表明凤眼莲入侵热带湖泊湿地后，由于凤眼莲生长快速，生产力增加，导致湖泊湿地有更高的CO2光合速率（NEE：3.4～5.4 g C-CO2/（m2·d）），增加了产甲烷菌可利用底物，可能促进湖泊CH4排放。目前有许多研究表明外来植物入侵湿地，增加湿地CH4排放（互花米草［18-19，43]、狭叶香蒲［44]、外来芦苇家系［45]）。因此Banik等［46]的野外原位实验表明凤眼莲入侵淡水水域生态系统，增加CH4排放高达2～7倍，据此估算印度仅凤眼莲入侵淡水生态系统每年增加CH4排放高达1.2 Tg。但是凤眼莲入侵我国湖泊湿地，植物生产力的变化将如何改变湖泊湿地CH4排放规律、排放强度及其控制机制，尚有待进一步研究。

2.2 植物类型变化对湿地CH 4排放的影响

维管植物从土壤中传输大量CH4到大气中。研究［30-31]表明湖滨带（CH4123 g/（m2·a））比开阔水域（CH420～50 g/（m2·a））具有更高CH4排放速率，湖滨带CH4排放总量占整个湖泊CH4排放总量的66%～77%［4]。可能原因是：湖滨带植物的高生产力为产甲烷菌提供了充足底物；湖滨带存在许多通气组织的水生植物，它们为CH4传输提供了许多通道。Olivira-Junior等［47]采用室内控制实验（水位深度38 cm）模拟凤眼莲植物传输CH4的效率，结果表明植物根系生长于沉积物中的CH4排放（扩散传输）是植物根系不生长于沉积物中的1.3～4倍，栽培凤眼莲植物的湿地CH4排放（控制组）是无栽培（对照组）的2.5～11倍，研究认为应考虑凤眼莲入侵对湿地温室气体排放的影响评估。这说明凤眼莲入侵湿地生态系统，外来物种凤眼莲在植物传输CH4过程中促进了湿地CH4排放，从而增加了CH4排放。然而，凤眼莲入侵我国湖泊淡水系统中，植物传输CH4强度如何，尚需进行相关实验研究。

2.3 底物性质和产甲烷菌群变化对湿地CH 4排放的影响

植物调控湿地CH4排放的另一个重要机制是影响沉积物产甲烷菌底物（碳和氮含量）和产甲烷菌群，改变产甲烷菌的产CH4潜力，影响CH4排放。凤眼莲在爆发后，会抑制或排挤湿地中土著种，形成单优群落，占据土著种生存空间，降低生物多样性，改变原有植被类型［21，30]，影响微生物群落和产甲烷菌底物性质。Lawrence等［48]通过室内培养实验研究外来种香蒲入侵湿地后，湿地CH4产生潜力显著增加，尤其是水位深度为10 cm时，CH4排放量显著增加，高达3倍，并表明沉积物碳、氮含量和地上生物量是重要的影响因子；Tong等［24，49]研究互花米草入侵我国亚热带河口湿地后，地上生物量增加，有机质分解加强，产生更多碳源底物（乙酸），促使沉积物产甲烷菌群生成更多CH4和更高效的植物传输CH4，加强了CH4排放高达2～10倍。最近，Yu等［50]研究中国红树林中，外来植物无瓣海桑（Sonneratia apetala）引入栽培，增加了湿地沉积物产甲烷菌多样性，较对照增加CH4排放通量高达177%。这项研究论证了外来植物入侵湿地后，将要改变沉积物产甲烷菌多样性，进而会影响湿地温室气体CH4排放。然而，有关凤眼莲入侵我国湿地生态系统后，由于它的入侵导致了原有植被类型的变化，可能影响到产甲烷菌群多样性及其产CH4的底物性质，随后是否会影响CH4生成潜力和CH4排放速率，尚有待加强研究。

2.4 水体溶解氧和甲烷氧化菌群变化对湿地CH 4排放的影响

凤眼莲爆发时形成高密度（100%）的单优群落，降低湖泊水体下的透射光，限制了沉水植物的光合作用，阻碍氧气（O2）的产生和大气中O2扩散到水体，从而降低水体溶解氧（DO）［51]，增强凤眼莲水体下的缺氧环境，可能加速CH4排放［21，51]。但Attermeyer等［21]研究表明凤眼莲入侵热带气候湖泊（0.6 km2），降低水体DO，并未引起凤眼莲入侵区的CH4排放高于湖泊开阔水域，推测可能是植物根围区的CH4被氧化，随之降低CH4排放。此外，其他研究表明外来植物芦苇入侵淡水沼泽（土著植物为香蒲），改变环境因子和微生物群落组成后，通过植物根系的泌氧功能，增强了甲烷氧化菌氧化CH4的潜力，削弱了外来植物芦苇根系生产力增加促进CH4排放的效果，从而又减弱了CH4排放［45，52]。这项研究表明，凤眼莲入侵湖泊湿地后，需加强沉积物甲烷氧化菌群多样性及其氧化甲烷潜力的研究，以便进一步系统论证凤眼莲入侵对湖泊湿地CH4排放的影响及其影响机理。因此，甲烷氧化菌氧化CH4的潜力导致了凤眼莲入侵湖泊湿地CH4排放强度的不确定性。

2.5 温度变化对湿地CH 4排放的影响

鉴于外来物种凤眼莲入侵淡水水域后，爆发时覆盖湖泊水面，降低太阳光透射到水体中，可能影响到湖泊沉积物温度，进而影响产甲烷菌活性和CH4排放。室内孵化实验表明湿地沉积物CH4生成速率对温度极为敏感，并随温度增加而呈指数式增加，不同温度培养条件下，产CH4速率相差达10～100倍［53]，而湿地沉积物CH4生成速率的最佳温度是30～40℃［54]。有研究［6，10]表明夏季期间通常观测到湿地出现CH4排放峰值的现象。尽管研究［16，55]认为湿地在高水位条件下是产生高CH4排放通量的重要条件，但更低的沉积物温度又会抑制CH4排放［54-55]。例如，Toczydlowski等［56]研究美国黑白蜡树（Fraxinus nigra）湿地可能受入侵昆虫白蜡窄吉丁（Agrilus planipennis）的威胁，导致大量的黑白蜡树死亡，进而提升湿地土壤温度和水位，研究结果表明温度从10℃增加到20℃，导致了泥炭土壤湿地在饱和水分条件下的CH4排放通量明显高出其他处理水平的60～135倍。以上研究表明，沉积物温度的变化（增加或降低），必然会影响湿地甲烷排放的变化。但凤眼莲入侵湖泊湿地后沉积物温度变化如何，目前尚未见此方面的研究报道，但湖泊湿地沉积物温度一旦改变，必将使CH4排放特征趋于复杂。

3 结语与展望

人类活动引起的外来植物入侵湿地导致环境因素和生物因子的多方面变化，影响湿地CH4释放的3个关键过程（CH4生成、氧化和传输），改变了湿地CH4排放规律。再加上不同外来植物生存的环境因子及其生活型的差异，改变了湿地CH4排放的控制机理，导致湿地CH4排放的不确定性，从而影响全球变化背景下的温室气体CH4排放预算。因此，加强外来植物入侵湿地CH4排放的影响及其控制机理研究具有重要科学意义。目前，有关外来植物入侵湿地生态系统的CH4排放研究主要集中在沼泽系统，并且集中在少数植物种类（互花米草、外来入侵芦苇家系、外来入侵香蒲家系），而对外来物种入侵淡水系统（湖泊湿地）对CH4排放的研究相对较少，诸如凤眼莲、空心莲子草对湖泊湿地CH4排放的影响。这两种外来物种（凤眼莲、空心莲子草）是我国第一批公布的外来入侵物种，并主要入侵在长江流域及其以南地区的淡水湖泊、河流及库塘湿地。目前，这两种外来植物入侵对我国湿地生态环境造成极大影响，但是当前国内学者对这两种外来物种的关注主要集中在如何治理及其资源利用方面，很少关注在当前全球气候变化背景下，对温室气体CH4排放的影响。因此，笔者为了引起国内学者的重视，进而以凤眼莲为对象开展讨论，期待国内学者加强外来植物入侵对湿地CH4等温室气排放的影响研究，填补外来植物凤眼莲、空心莲子草及其他外来物种入侵对湿地CH4排放影响的研究空白。如果不加以重视，将不利于人类认识外来物种入侵对湖泊湿地的CH4排放规律及其控制机理的了解，同时也为我国控制温室气体排放和准确估算温室气体CH4排放清单带来了极大困难和挑战。

因此，本文针对当前外来物种入侵对湿地温室气体CH4排放的影响研究现状，建议今后侧重从以下2个方面开展研究：①加强其他外来植物入侵（如空心莲子草、凤眼莲）湿地生态系统（如湖泊湿地、河流湿地）的CH4排放特征研究，这方面的科学知识在我国湿地中的研究极为缺乏，其CH4排放如何发生改变，也尚未得到实验验证。②外来植物入侵其他湿地（如湖泊湿地、河流湿地、水库湿地、养殖塘），改变了湿地CH4排放的控制机理，它是通过什么方式改变湿地CH4排放的，是植物生产力，还是微生物菌群或是产甲烷菌和底物性质、植物传输CH4潜力、溶解氧或是沉积物温度。这些机理尚不明确。