不同种植模式的橡胶林对白蚁多样性的影响

袁 浩，林小兵，夏尚文，杨效东，刘胜杰**

(1. 中国科学院 西双版纳热带植物园 热带森林生态学重点实验室， 云南 勐仑 666303；2. 中国科学院大学，北京 100049；3. 江西省红壤研究所，江西 南昌 330046)

土地利用变化是导致全球生物多样性丧失的一个重要因素[1-2]. 热带地区土地利用变化最为严重，减少的热带森林大部分都转化成了农业用地，例如油棕和橡胶等经济作物[3]，并对生物多样性带来严重影响，其中亚洲的热带森林生物多样性受到的人类干扰最为严重[4]. 西双版纳地处热带北缘，是印缅生物多样性热点区域，也是国际上公认重要的生物多样性保护地区[5]. 该区域热带自然林覆盖率从1950年的70%下降到2015年的50%以下，导致自然林覆盖率下降的主要原因是橡胶林的大规模种植和扩张[6-7]. 自1950年代引种以来，橡胶林种植面积在西双版纳地区迅速扩张[7]. 截至2015年，西双版纳州橡胶林的种植面积已达4 077 km2，占整个版纳州陆地面积的21%左右[8]，该区域的生物多样性受到了严重的威胁[6-7,9].

关于橡胶林种植对西双版纳地区生物多样性的影响，国内外学者已经开展了大量的研究. 例如，Zhang等研究发现，与自然林相比，橡胶林内的鸟类多样性降低了45%[10]；Zheng等关于蜘蛛多样性的研究结果表明，橡胶林内的蜘蛛多样性降低了46.3%[11]；Meng等关于甲虫的研究发现，橡胶林的种植导致地上甲虫多样性减少了43.5%[12]. 但是大多数关于橡胶林种植影响生物多样性的研究主要集中在地上的鸟类和昆虫，相比较而言，关于橡胶林种植对土壤节肢动物的影响较少有人研究，尤其是对白蚁的相关研究[13]. 众所周知，白蚁被誉为热带森林“生态系统工程师”，其在很多生态过程中发挥着至关重要的作用，例如倒木分解、养分循环和调节土壤理化性质等[14-16]. 白蚁以含有木质素和纤维素的材料为食，主要为枯枝、倒木、土壤有机质、凋落物和腐殖质等[14]，是热带地区最主要的分解者[17]. 鉴于白蚁较高的生物多样性和重要的生态系统功能，迫切需要开展橡胶林种植对西双版纳地区白蚁多样性影响的相关研究.

西双版纳地区目前已营造了不同种植模式的橡胶林，其中包括橡胶与茶叶、咖啡、可可、大叶千斤拔的复合胶林模式，期望通过增加胶林地上植物多样性提高群落的复杂结构和稳定性，从而增强生物多样性和生态系统服务功能，提升群落生产力需要[18]. 但是不同种植模式的复合胶林模式是否能够改善和提高白蚁多样性，目前还未见相关研究报道. 因此，本论文在西双版纳地区选取4个具有代表性的复合胶林模式（橡胶−茶树混合林、橡胶−大叶千斤拔混合林、橡胶丛林和橡胶纯林）和自然林（对照）作为研究样地，以白蚁作为研究对象，回答以下科学问题：①橡胶林种植对白蚁多样性和群落结构的影响；②不同种植模式的橡胶林是否能够显著的影响白蚁多样性和群落结构. 此项研究结果可填补该区域的研究空白，同时有利于准确预测土地利用变化背景下该区域的生物多样性变化过程.

1 材料与方法

1.1 研究地点自然概况研究地点位于云南省西双版纳傣族自治州勐腊县勐仑镇中国科学院西双版纳热带植物园内（101°16′05′′～101°16′21′′E、21°54′23′′～21°55′05′′N）. 该地区属于热带季风气候，有明显的干湿季之分，旱季是11月至次年4月，雨季为5 月至10 月，年降水量在1 193.7～2 491.5 mm，雨季降水占年总量的80%～85%，年平均气温在18～22 ℃ 之间.

本试验共选取了4种不同种植模式的橡胶林进行调查，分别为橡胶−茶树混合林、橡胶−大叶千斤拔混合林、橡胶丛林和橡胶纯林，同时还选取了自然林作为对照林型，共5种森林类型. 各种林型的概况如下：橡胶纯林中胶树的年龄为15 a左右，采用宽窄相间密株种植方式，管理方式为有机管理，不使用农药和除草剂等化学药品，少量使用有机化肥等；橡胶−茶叶复合林和橡胶−千斤拨复合林是在橡胶纯林隔离带种植茶树（Parashorea chinensis）和大叶千斤拨（Moghania macrophylia），其中胶树的树龄和种植方式与橡胶纯林相似；橡胶丛林是以橡胶为优势树种的模拟自然林，林中自然生长着其它树种，橡胶丛林的种植年限为15 a左右；自然林为西双版纳地区具有代表性的自然林，其中优势植物为短刺栲（Castanopisi echidnocarpa）、印度栲（Castanopisi spach）、木姜子（Litsea pungens）等.

1.2 白蚁调查方法本实验使用引诱法（baiting method）在所选取的5种林型中调查白蚁的多样性[19-20]. 该多样性调查共进行了2次，分别在2016年的旱季（3—4 月）和雨季（7—8 月）进行. 具体调查方法如下：首先在每种林型设置4个20×20 m的样方作为重复，每个样方之间相距100 m以上以保证样方之间的独立性，样方距离森林边缘20 m以上，以避免边缘效应[21]. 每个样方被分成16个4×5 m的小样方，在每个小样方中心放置1个纤维素诱饵（实心卫生卷纸）引诱白蚁[20]. 为防止雨水冲毁卷纸，卷纸用锡箔纸包住其上面和四周，留着卷纸底面让白蚁取食，同时用竹签将卷纸固定在地面上. 为了更好地吸引土栖性白蚁，随机抽取其中一半的卷纸埋入在5 cm深度的土壤中，其余一半的卷纸放置在凋落物层上，每个林型共放置64个纸团，5个林型共320个卷纸诱饵. 随后以14 d为1个取样周期，分别于第14天，第28天和第42天收取有白蚁的纸团，对获取的白蚁进行数量统计和种类鉴定.

1.3 数据分析对于白蚁种类中优势种的划分，以每一种出现次数占总出现次数20%以上的为优势种，出现次数占总次数1%～20%为常见种，出现次数只有1次的为稀有种[22].

选取2个常规指标代表白蚁的物种多样性变化，即物种丰富度和香农威纳多样性指数. 白蚁的物种丰富度计算方法是每个林型在试验期间共获取的白蚁物种数量总和. 香农威纳多样性指数（Shannon-Weiner index）采用公式（1）计算[23].

式中,H′为 香农指数,Pi=ni/N，ni为第i种的相对多度，N为群落中所有种的相对多度之和.

白蚁作为一种社会性昆虫，绝对多度不具有代表意义，因此我们选取相对多度这个指标. 相对多度的定义为：白蚁物种在纤维素诱饵上出现的次数[22].

我们使用双因素方差分析（two-way ANOVA）来比较5种林型和季节之间白蚁指标的差异，其中林型和季节作为两个主因素，随后用Tukey’s HSD进行多重比较. 对于白蚁群落结构的分析，我们使用非度量多维尺度分析（non-metric multi-dimensional scaling，nMDS）来探讨 5 种林型之间的差异，随后用群落相似性分析（ANOSIM）来测试不同林型中白蚁群落的相似性[24]，选取50%相似性水平将结果以圆圈的方式叠加到nMDS结果图中.

对于不同林型白蚁的指示种分析，我们使用R语言中的indicspecies软件包进行分析，计算IndVal值，以IndVal指示值大于0.6并与林型显著相关（P＜0.05）的白蚁物种作为指示物种[25].

2 结果与分析

2.1 不同林型下白蚁的物种组成试验期间5种林型中共放置了320个纤维素诱饵陷阱，其中294个诱饵陷阱收获了白蚁个体，捕获率为92%. 试验共获取 125 821头白蚁，隶属于 1科（白蚁科Termitidae）、6 属、18 种（详见表 1）. 其中自然林获取白蚁5属15种，其优势种类为黄翅大白蚁（Macrotermes berneyi）、小头钩白蚁（Ancistrotermes dimorphus）；橡胶−茶树混合林获取白蚁5属11种，其优势种类为小头钩白蚁；橡胶−大叶千斤拔获取白蚁2属8种，其优势种类为小头钩白蚁、黑翅土白蚁（Odontotermes fromosaus）；橡胶丛林获取白蚁4属8种，其优势种类为黑翅土白蚁、锥鄂土白蚁（Odontotermes conignathus）；橡胶纯林获取白蚁4属10种，其优势种类为小头钩白蚁、黑翅土白蚁（表1）. 白蚁群落的物种组成比例发生较大的变化，优势种相对多度所占比例分别为自然林（共2种）43.0%、橡胶−丛林（共2种）54.0%、橡胶−茶树混合林（共1种）36.4%、橡胶−千斤拨混合林（共2种）58.7%、橡胶纯林（共2种）58.6%；稀有种（出现只有一次）数量及其占该林型物种数的比例分别为自然林1种占6.7%、橡胶丛林1种占12.5%、橡胶−千斤拨混合林1种占12.5%、橡胶−茶树混合林3种占27.3%、橡胶纯林3种占30%.

表 1 不同林型白蚁名录和相对多度Tab. 1 List of termite species and relative abundance at different forest types

2.2 不同林型下白蚁的相对多度和物种多样性比较双因素方差分析的结果标明，林型对白蚁的相对多度（F=3.89，p＜0.05）、物种丰富度（F=4.92，p＜0.01）、Shannon多样性指数（F=5.14，p＜0.01）都呈现出显著的独立影响，而季节及季节与林型的交互作用对其影响都不具有显著性（表2）. 进行多重比较后发现，白蚁的相对多度为自然林显著高于橡胶−茶树混合林，其它林型间差异不显著（图1（a））；白蚁的物种丰富度为自然林显著高于其它4个林型，其它林型之间差异不显著（图1（b））；白蚁Shannon多样性指数为自然林显著高于橡胶−茶树混合林和橡胶丛林，其它林型间差异不显著（图 1（c））.

2.3 不同林型下白蚁群落组成的比较NMDS 分析结果表明，不同林型间白蚁群落结构差异显著(ANOSIM GlobalR= 0.272 5，p＜0.01)，其中自然林与其它林型白蚁群落结构具有明显的差别. 与此同时，橡胶丛林和橡胶−茶树混合林中的白蚁群落结构也显著不同，而单一橡胶林、橡胶−大叶千斤拔混合林和橡胶丛林白蚁群落结构具有一定相似性.单一橡胶林、橡胶茶林和橡胶−大叶千斤拔混合林白蚁群落结构具有一定相似性（图2）.

表 2 森林类型、季节及其相互作用对白蚁群落多样性的双因素方差分析Tab. 2 Two-way ANOVA analysis of forest types, seasons and their interactions on termite community diversity

2.4 不同林型下白蚁的指示物种分析指示物种的不同可以反映出不同类型样地间的生境的差异.指示种分析表明，自然林的白蚁指示物种为黄翅大白蚁（p＜0.01）和直鼻歧颚白蚁（p＜0.01），橡胶−茶树混合林的指示物种为多毛近扭白蚁（p＜0.01），但是我们在其它林型中并没有发现显著的白蚁指示物种（表 3）.

3 讨论

对于本论文的第一个科学问题，橡胶林种植对白蚁多样性和群落结构的影响. 我们的研究结果发现，与自然林相比较，橡胶纯林降低31%的白蚁物种丰富度，与此同时，橡胶纯林中白蚁群落结构也显著不同于自然林. 该部分的结果与林小兵等[13]的研究结果较为相似，其数据结果表明白蚁物种丰富度在常绿阔叶林和单一橡胶林中分别为18种和10种，下降了44%. Liu等[24]的研究结果发现，橡胶林种植降低了27%的白蚁多样性. 橡胶纯林在降低白蚁多样性的同时，还显著地改变了白蚁的群落结构. 其表现为白蚁的稀有种比例从自然林的6.7%上升到橡胶纯林中的30%，稀有种所占比例随着林内植物群落结构及生境复杂性增加有增大的趋势. 这与Attignon等[26]在西非柚木种植园中发现白蚁群落由单一优势种（钩白蚁属）主导的研究结果相类似. 与此同时，本研究中所发现的白蚁优势种种类与裴汝康等[27]和肖维良等[28]在西双版纳地区发现的白蚁优势种类相似，主要为黄翅大白蚁、小头钩白蚁、黑翅土白蚁等.

图 1 不同林型相对多度、物种丰富度和 Shannon 多样性指数的比较Fig. 1 The comparisons of relative abundance, species richness and Shannon diversity index among different forest types

本论文中的另一个科学问题，不同种植模式的橡胶林是否能够显著地影响白蚁多样性和群落结构. 我们的研究结果并没有发现和证实复合胶林模式能够显著提高白蚁多度和多样性. Zheng等[11]关于蜘蛛的研究也得到了类似结果，其研究发现，不同模式的复合胶林并没有显著提高蜘蛛多样性.导致该结果的可能原因有以下3点：第一，白蚁的食物资源主要为枯枝倒木和凋落物，不同种植模式的橡胶林只是简单增加了一种植物类群，而且茶树和大叶千斤拔都为小型灌木，枯枝倒木和凋落物的输入量并不大[29]，并没有显著增加白蚁的食物资源，因此橡胶−茶树和橡胶−大叶千斤拔复合林并没有显著提高白蚁多度和多样性；第二，与橡胶纯林相比，橡胶−茶树和橡胶−大叶千斤拔复合林干扰强度更大，因为除了收集橡胶汁液，复合林中还需要采摘茶叶、割伐千斤拔，更多的人类管理活动和干扰也会进一步对白蚁产生一定的负面影响；第三，虽然橡胶丛林植物多样性显著增加，但是其仍是处于森林演替初级阶段的次生林，是以橡胶林为优势种的林型，林下植被多以草本灌木为主，且多以先锋植物种类为主，有研究发现先锋植物的枯枝倒木和凋落物木质素含量较低，对白蚁并没有很好的吸引作用[14].

图 2 不同林型白蚁群落组成的比较Fig. 2 The comparisons of termite community composition in different forest types

表 3 不同林型间白蚁群落指示物种分析Tab. 3 Indicator species analysis of termite community among different forest types

利用NMDS对白蚁群落结构相似性比较后发现，自然林中的白蚁群落结构与不同种植模式的橡胶林有较大差别，而4种橡胶林型中只有橡胶−茶树混合林和橡胶丛林的群落结构差异较大. 通过观察我们认为这种差异有可能是森林林冠郁闭度的差异所引起的，已有研究证明当林冠层变得更加开放时，依赖较高林冠郁闭度的土食性白蚁物种暴露于其耐受范围之外的微气候条件下，从而导致其蚁巢的生存和繁殖成功率下降，并最终导致局部灭绝[22].

有的研究表明，白蚁对环境变化及生境干扰较为敏感，具有生态指示作用[30-31]. 黄翅大白蚁为培菌白蚁，是西双版纳地区的常见种，直鼻歧颚白蚁为木食性白蚁，是本研究中自然林的独有种，这两种白蚁为自然林的指示种说明自然林能够提供一个生境异质性较高的环境，使得多种白蚁共存. 单一橡胶林、橡胶丛林及橡胶−千斤拨复合林无明确的指示种，可能是因为这3种林型内的生境较为相似及与自然林及橡胶−茶树混合林相比没有形成较为独特的生境.

4 结论

当自然林转变为橡胶纯林后，白蚁的物种多样性和多度显著下降，同时白蚁群落组成也发生较大变化，如优势种数量减少，且稀有种所占比例增加.不同种植模式的橡胶林并没有显著地提高白蚁相对多度和多样性. 如何对土地利用方式改变后的人工林进行合理的管护，使其能既满足经济发展的需要又保能护生物多样性，可能值得我们进一步的研究.