海草床的产卵场功能及其形成机理研究进展

王喜涛，张沛东，郭 栋

( 1.中国海洋大学 水产学院，山东 青岛 266003； 2.辽宁省海洋水产科学研究院，辽宁 大连 116023 )

海草是一类能够在海洋环境生存，具有典型根、茎、叶结构的高等单子叶植物，其整个生活史的开花、传粉和结种等过程均在海水中进行，主要分布于沿岸浅水区域[1]。全球已知海草种类有72种，中国现存22种，其中鳗草属(Zostera)和喜盐草属(Halophila)的海草种类最多，分别为5种和4种[2-3]。海草床作为滨海三大典型生态系统之一，与珊瑚礁和红树林共同构成近岸复杂的海洋生态系统[4]。

海草床虽然在全球的分布面积不大，仅占海洋面积的0.05%，却是初级生产力较高的海洋生态系统之一，具有极其重要的生态功能和服务价值[5]。据估算，全球海草床年固碳量约占海洋总固碳量的10%[6]。海草床的另一个重要功能是生物栖息地作用，其中最关键的是海草床为近岸浅海众多的鱼类和无脊椎动物提供产卵和育幼场所。海草叶片不仅可以为附生生物提供良好的附着基，还是海牛、海胆、儒艮等海洋动物的天然饵料，复杂的空间结构亦为生活于其中的多种海洋生物提供栖息和庇护场所[7-8]。此外，海草叶片可以减缓水流，加速水中悬浮颗粒物沉降，其根茎可以固定底质，有防风固堤的作用[9]。

国内外学者针对海草床的产卵场和育幼场功能已经开展诸多研究，取得了一些成果[10-14]。特别是从食物来源和被捕食风险两个方面探究了海草床育幼功能的形成机理[15]。一方面，海草床可以为栖息其中的生物幼体提供丰富的食物；另一方面，海草床内部捕食者密度较低、环境异质性高，降低了生物幼体被捕食的风险。然而，影响海草床产卵场功能的因素很多，既包含光照、温度、盐度、溶解氧等环境因素[16-19]，也包括浮游生物、底栖生物等饵料的丰富度[20-22]，以及生物幼体自身的行为选择[23-24]。因此，仅从食物来源和被捕食风险两方面可能无法全面解释海草床产卵场功能的形成机理。

1 海草床的产卵场功能

已有的研究证实，海草床是近岸浅海重要的产卵场，尤其是对产黏性卵的生物[10-11, 25]。在鱼类和无脊椎动物的繁殖期，海草床生境繁殖亲体的数量密度、卵的数量密度和成活率均显著高于邻近的裸露区[10-11, 26-27](表1)。

吸引大量的繁殖亲体是海草床产卵场功能的核心作用。繁殖亲鱼的数量密度调查通常采用“跳跃计数法”或者拖网和围网采样法[10]。“跳跃计数法”是指在涨潮前1 h，统计30 min内跃出水面的亲鱼数量，此方法能够在不破坏栖息地环境的前提下，迅速对调查区域的亲鱼密度进行计数[10]。拖网和围网采样法能够较准确地直接得出调查区域的亲鱼密度，并获得亲鱼样本。Polte等[10]利用“跳跃计数法”和围网采样法同时对瓦登海诺氏鳗草(Z.noltii)草床生境中颌针鱼(Belonebelone)进行调查，发现“跳跃计数法”得到的海草床生境颌针鱼丰度是邻近裸沙区的逾4倍(分别为105个/30 min和24个/30 min)，而围网采样法得到的海草床生境颌针鱼丰度是裸沙区的40倍(分别为0.4个/100 m2和0.01个/100 m2)。虽然不同的调查方法，其结果数值存在差异，但两种方法的调查结果均表明，海草床生境中颌针鱼的丰度显著高于邻近的裸沙区。对三刺鱼(Gasterosteusaculeatus)的调查也有类似的结果，海草床生境中三刺鱼的丰度为3个/100 m2，而在邻近的裸沙区未捕获到三刺鱼亲鱼[10]。

表1 海草床的产卵场功能

海草床吸引大量繁殖亲体的直接结果是生物卵数量密度的增加，同时海草床复杂的空间结构能够有效防止沉性卵流失[25]。Polte等[10]对诺氏鳗草、墨角藻和裸沙区的颌针鱼和大西洋鲱鱼卵进行采集，结果发现诺氏鳗草草床采集的鱼卵数量显著高于墨角藻区和裸沙区，其中诺氏鳗草草床大西洋鲱的卵密度是墨角藻区的2倍以上。由此可见，不同附着基的附卵效果存在显著差异。此外，海草床的澳大利亚拟乌贼[26]、玄妙微鳍乌贼(Idiosepiusparadoxus)[27]等头足类以及绿海胆[19]、汤氏纺锤水蚤[28]等无脊椎动物的卵密度也高于周围的其他生境。这些研究表明，海草叶片是黏性卵的优质附着基。

能够有效提高卵的成活率及胚胎的发育速率是海草床产卵场功能的价值体现。Fernandes等[11]研究发现，相比于其他附卵基质，附着在鳗草(Z.marina)叶片上的葡萄螺(Haminoeavesicula)卵块的发育率提高10%，胚胎发育所需时间明显缩短，并能有效减少细菌对卵块的过度污染。Polte等[10]研究则发现，将附着有颌针鱼卵块的浒苔(Enteromorphasp.)从诺氏鳗草草床转移至裸沙区5 d之后，卵成活率下降74%。此外，也有研究显示，澳大利亚拟乌贼的产卵地点选择与海草Amphibolisantarctica的植株密度或者覆盖度无明显关系，然而当遭受极端天气(如风暴等)时，海草床生境卵的死亡率最低[26]。

2 海草床产卵场形成机理分析

海草床较高的初级生产力水平是沿海生态系统物质和能量的基础，海草床内部环境异质性高、食物丰富且捕食者密度较低，吸引鱼类在此繁殖和生长。同时，鱼类的行为习性在此过程中发挥的作用也十分重要。

2.1 环境营造

由于海草的存在，相比裸沙区，海草床具备复杂的环境条件，这是其产卵场功能得以发挥的前提。海草床的环境营造主要表现在：(1)海草叶片阻碍了光向水底传播，形成或明或暗的光环境；(2)海草叶片是附生藻类和黏性卵良好的附着基；(3)海草叶片减缓了水流和波浪，加速悬浮物质沉降，增加水体透明度；(4)海草发达的根茎在固定底质的同时，改变了沉积物的理化因子。此外，海草生长受水温的影响显著[30]，因此海草床的繁盛也间接反映了水体适宜的温度条件。

由于海草叶片及其附生藻类对光的阻碍作用，海草床底层的光照度明显低于冠层的光照度，且形成或明或暗的光斑环境[31]，这对某些腹足类动物的产卵和幼体发育具有重要作用[11, 32]。

同样，水温也是非常重要的环境因子，除影响植物光合作用[33]，对幼体发育也至关重要。海草床适宜的水温可以促进生物幼体发育，提高幼体生长率，而裸沙区较强的水温变化会导致卵成活率降低，胚胎发育畸形[32, 34]。

悬浮颗粒物是包括胶粒在内的、分散度不同的各种颗粒物质，其有机成分主要包括浮游动植物、微生物、活体和死亡生物体及其生物体碎屑、粪便等，无机成分主要包括矿物碎屑和泥沙[35]。海草床生态系统中沉降至底层的颗粒有机物能够为底栖生物提供食物来源[36-38]。海草床的缓流作用还能减缓有性生殖种类(例如海胆)雌雄配子流失，增加配子接触时间，从而提高受精成功率[19]；另外，对浮游幼体的沉降变态发育也起到促进作用[39]。

海草叶片不仅是附生藻类和黏性卵良好的附着基，还是生物幼体固着变态发育过程理想的固着基[39]。海草叶片附生的微藻、浮游藻类和一些底栖硅藻是生物幼体优质的开口饵料，有利于幼体食性的转换[40]。另外，最新的研究发现，海草床生境中黄杆菌属(Flavobacterium)、棒状杆菌属(Corynebacterium)和弧菌属(Vibrio)等多种鱼类和无脊椎动物的潜在细菌病原体的相对丰度比裸沙区低约50%[41]，这无论是对卵块发育，还是对幼体生长和存活均具有重要意义。

2.2 食物来源和被捕食风险

海草床可以为许多海洋生物提供丰富的食物来源和优质的有机碳源[42]。海草床生境的海草、附生藻类和浮游藻类等初级生产者，及以这些初级生产者为食的浮游动物等小型动物均是生物幼体丰富的食物来源[43-45]，因此海草床作为近岸重要的产卵场，吸引大量的繁殖亲体在此产卵[10]。虽然在胚胎孵出前，胚胎主要依靠自身的营养物质供能，但对于繁殖亲体而言，特别是对于某些具有护卵行为的鱼类，繁殖前后的能量补充是繁殖活动顺利进行的关键。

初孵幼体继续在海草床生境生长发育，相关研究表明，生物幼体能够主动选择食物丰富的海草床[20-21]。如Verweij等[20]研究了小带刺尾鱼(Acanthuschirurgus)幼体在人造海草床生境的分布情况，发现幼体在食物丰富的海草床中的密度是在食物贫瘠海草床中密度的3倍。由此可见，海草床丰富的食物是吸引生物幼体的重要因素，同时优质、适口的食物，能够促进生物幼体发育，显著提高幼体的生长率[40]。Levin等[22]研究发现，有食物供应的海草床生境中菱体兔牙鲷(Lagodonrhomboides)幼鱼生长速率(0.427 mm/d)显著高于无食物供应的海草床生境(0.407 mm/d)，说明充足的食物供给能够明显提高幼鱼生长速率。此外，许多营夜间捕食的鱼类，如黄仿石鲈(Haemulonflavolineatum)[23]、普氏仿石鲈(H.plumieri)[46]、黄尾笛鲷(Ocyuruschrysurus)[46]和红木笛鲷(Lutjanusmahogoni)[46]等，白昼栖息于邻近的其他生境，夜间则运动到海草床捕食。

此外，海草床茎枝密度影响生物捕食与被捕食过程[47]。随着海草茎枝密度的增加，海草床的环境异质性提高。一方面能够吸引更多的小型生物，从而为大量生物幼体提供丰富的食物，提高幼体生长率；另一方面，繁茂的茎枝对捕食者形成视觉阻碍，限制其运动强度，增加捕获难度，降低了生物幼体被捕食的几率，从而显著提高幼体的存活率[48-51]。Dorenbosch等[52]调查了加勒比海库拉索岛邻近的海草床、珊瑚礁和红树林生境中黄仿石鲈幼体的存活率和捕食者密度，发现海草床生境幼体存活率最高(45%)，捕食者密度最低(2个/100 m2)。Jordan等[53]通过室内模拟试验比较了海草床和裸沙环境捕食者对菱体兔牙鲷分布的影响，发现无捕食者存在时，菱体兔牙鲷在海草床和裸沙环境的分布无明显差异，而当有捕食者存在时，菱体兔牙鲷出现在海草床生境的比例显著升高，表明菱体兔牙鲷能够利用海草床作为躲避捕食者的庇护所。然而，当适宜产卵的环境中捕食者密度较高时，产卵亲体通常会选择不利于胚胎和幼体发育但捕食者密度较低的环境产卵[39]。特别是对于浮性卵而言，其发育前期可能会受到来自海草床生境中滤食性鱼类的捕食压力，但在发育后期，来自滤食性鱼类的捕食压力降低，海草床的育幼功能得以发挥[25]。

总之，海草床丰富的食物能够促进幼体生长，密度相对较低的捕食者对幼体存活亦起积极作用。研究表明，即使是同一海草床生境，其草床内部和边缘区的功能也有所不同。例如，由于海草床边缘区比内部有更频繁的食物流通，海湾扇贝(Argopectenirradians)幼体在边缘区的生长率较高(0.031 mg/d)，是草床内部的1.6倍，但幼体在边缘区被捕食的几率高达20%，是草床内部的4倍以上，将扇贝幼体的死亡率与生物量平均增加值的比值设为u/f，此值越小对种群越有利，试验中草床边缘区u/f=7.28，草床内部区u/f=2.29[54]。因此，草床内部比边缘区更适合海湾扇贝幼体栖息。

2.3 鱼类行为

海草床是近岸浅海许多鱼类重要的栖息地和庇护所，海草床生境丰富的食物及适宜的环境条件是其成为鱼类产卵场和育幼场的关键。然而，鱼类行为在海草床生物栖息地形成过程中也发挥着重要作用。目前有关海草床与鱼类行为的研究还较少，仅有的文献主要集中在繁殖行为[10, 55]、捕食和逃避捕食行为[20, 24, 56]及游泳行为[48]等方面。

研究发现，繁殖期的鱼类亲体会选择适宜卵粒附着、利于幼体发育的海草床产卵[10, 55]；同时存在的食物丰富的海草床和食物贫瘠的海草床生境，鱼类通常会选择食物丰富的海草床[20]，当海草床和裸沙区均有捕食者存在时，大西洋鳕(Gadusmorhua)幼鱼出现在海草床生境的比例显著升高[24]，而如果人为地向海草床生境引入捕食者，虾虎鱼类则选择栖息于无捕食者存在的裸沙区[56]；在一定范围内，随海草茎枝密度的升高，海草床的环境异质性增加，对鱼类的吸引作用增大。如Rooker等[57]研究发现，莱氏二药草(Halodulewrightii)草床的茎枝密度是龟裂泰来草(Thalassiatestudinum)草床茎枝密度的8～10倍时，栖息于莱氏二药草草床的红鼓鱼(Sciaenopsocellatus)密度是龟裂泰来草草床的3倍。此外，茎枝密度升高可显著降低海草冠层以下的水体光照强度，能够吸引某些具有趋暗行为特性的底层鱼类(例如虾虎鱼类)[58]。然而茎枝密度过高能够阻碍鱼类的运动，降低其游泳能力[48]。

3 存在的问题及展望

以上分析可知，海草床具有极其重要的生态功能，特别是其形成的产卵场和育幼场，对维持近岸浅海的生物多样性具有关键作用。虽然目前关于海草床产卵场和育幼场功能的研究已经取得一些成果，但仍然存在一些问题和研究空白，主要体现在：(1)大多数研究仅从繁殖亲体数量密度、卵数量密度和成活率等一个或几个指标片面地探讨海草床的生物栖息地功能，缺乏全面而深入的综合研究；(2)对海草床产卵场和育幼场功能形成机理的分析较多停留在食物来源和被捕食风险的层次，关于海草床环境理化性质(光照、温度等)在渔业种群早期补充过程中发挥的重要作用的研究还很少；(3)鱼类趋性行为在海草床产卵场和育幼场形成过程中的作用和响应仍需进一步深入研究；(4)伴随全球海草衰退的趋势，海草床的斑块效应和边缘效应对海草床生物栖息地功能的影响也有待进一步研究。