植物根系发育与养分的吸收

蒙好生，冯娇银，胡冬冬，秦武明，严理

（1.广西国有高峰林场，广西南宁530001；2.广西华森设计咨询有限公司，广西南宁530011；3.广西大学林学院，广西南宁530004）

植物根系发育与养分的吸收

蒙好生1，冯娇银1，胡冬冬2，秦武明3，严理3

（1.广西国有高峰林场，广西南宁530001；2.广西华森设计咨询有限公司，广西南宁530011；3.广西大学林学院，广西南宁530004）

在天然和人工陆地生态系统中，植物如何从土壤中快速有效地获取养分是决定其竞争力和生产力的关键，在该过程中植物根系的结构发育及其与环境之间的相互作用尤为重要。随着研究的不断深入，学者们发现，植物根系结构很大程度上受到土壤理化性质的调控，同时，根系生理过程也会调节土壤理化性质尤其是养分的有效性。对植物养分限制下的生理过程研究表明，不同的养分因子对植物根系发育的影响差异显著。对陆生植物的根系发育及其受到养分调控的现状进行了简要阐述，为更好地理解根系尤其是植物根毛结构的功能与意义做一定铺垫。

根系发育；根毛；养分限制；丛生根系

土壤养分是影响陆生植物生长和生产力最重要的因素之一，土壤中养分的有效性很大程度上决定着根系的生长、增殖以及其他基于养分水平的植物生理过程[1]，N，P，Fe及S等元素都被报道能影响植物根系胚后发育过程[2]。其中，N是地球上含量最丰富的元素之一，然而土壤中N有效性很低且极易因为淋溶等过程流失，导致N成为植物生长过程中最普遍的限制因子。其次是P，同样也是影响植物生产力的重要因子，世界上大部分的生产用地都面临P有效性极低的现状（磷酸根易与钙、镁、铝等结合形成络合物而无法被植物吸收）[3]，因此，在农林业生产中普遍施用大量的P肥，但无论从经济还是从环境角度考虑都应减少P肥的使用，因为P肥的最终来源是矿石材料，随着人们对P肥的不断使用其最终会变成相当稀缺的资源，同时也增加了环境富营养化的风险。此外，尽管植物对Fe等微量元素的需求不多，但土壤条件往往限制了微量元素的含量，因此微量元素也成为植物生长的限制因子之一。由此，提高植物根系对养分的吸收效率对经济发展和环境保护都具有重大意义。

对于陆生植物来说，根系承担包括水分和养分吸收及机械固定的功能，同时也是植物与根际环境建立相互关系的纽带，因此，根系结构会对养分及水分的吸收产生深远影响[4]。人们通过对植物根系的研究发现，影响根系结构的生物过程主要包括3个方面：首先，胚细胞等主根分裂组织使根系具有不断生成新细胞的能力；其次，侧根的形成增强了根系对土壤的探索能力；最后，根毛的形成增大了主根和侧根的整体表面积及其与环境的互动[5]。这3个过程中任何一个发生变化都会对根系获取养分的能力产生剧烈影响，尤其是当植物面临养分限制时。由于养分在土壤中的分布具有异质性，由此植物对养分的获取会发展出不同的适应性和策略，与此同时，对不同环境因子的适应性差异使得植物根系的发展往往具有不对称性。通常，植物为了适应不同的环境会采取各种策略获取养分，包括改变根系的尺寸和结构，改变根系直径、根毛及丛生根系的形态，改变根系长度或者表面积来增加对养分的吸收，释放分泌物增大根际范围养分的有效性，与真菌共生增加获取养分的能力等。

养分运输的实质是植物根系表面与土壤的相互作用过程，该过程受到质量流和扩散的共同影响。如果植物吸收养分的量高于质量流，意味着根系表面的养分浓度会下降，由此会产生根系与土壤间的浓度梯度。对于大多数的养分吸收过程，其主要驱动力都是浓度梯度。为了吸收土壤中有效性受到限制的养分，植物根系往往需要做出形态学上的改变，例如增大根系表面积，同时减少根系直径及增大总长度。此外，大多数陆地植物都能产生根毛，是根系获取养分的先锋。根毛的形成由遗传及环境因子共同调控，在这个过程中磷酸盐及硝酸盐的供应极为重要[6]。在不同植物中，根毛对养分获取的贡献值变化极大，有观测数据显示，根毛对养分的获取从0到80%（植物体对养分的总需求）不等[7]。

本研究将集中探讨植物形态学上的变化及其对土壤养分的适应性，包括不同植物根系结构在养分吸收和运输中的功能，以及土壤养分特征对植物根系的逆向调节，在一定程度上阐明陆生植物在养分吸收上的形态学及生理学特征。

1 土壤养分的有效性及养分斑块的形成

除了主要依靠从大气中固定而来的土壤N，其他的土壤养分大都来源于母质岩层矿质风化等地球化学过程，因此，决定土壤中某种养分库大小的主要因子就是母质岩层的化学成分及其风化的程度[8]。其他诸如降水以及沉降等过程都会增加土壤中的养分含量，但在人工生态系统中，化学肥料的添加是养分库的主要来源；与此对应的是，土壤侵蚀、淋溶、气态挥发及收获植物时带走的养分都是土壤养分流失的途径[9]。

特定土壤往往会缺乏某些特定的养分元素，并且在酸性矿质土壤中由于Al与Mg，Ca的结合而造成养分限制。不仅土壤中持续减少的微量元素含量会影响植物的生产力，养分限制的最主要原因往往来自于有效性而不是绝对含量。事实上，由于土壤化学组成的复杂性，土壤中养分无法被植物全部吸收利用。即使是在以人工施肥为主的农业系统中，土壤养分的有效性依然取决于具体的土壤条件，例如土壤水分含量、土壤pH值、微生物活性、氧化还原反应强度及有机质含量[10]。

多数土壤成分复杂，因此，养分有效性在时间和空间上都具有极大的变异性。由于风化、大气沉降、养分滤出及生物循环等过程的持续作用，造成了土壤养分在水平和垂直梯度上的差异。例如，表层土中有机质的含量更高，使得P的有效性相应增加；与之形成对比的是，土壤中有效S的含量取决于硫酸根离子，而硫酸根离子因土壤滤出的效应往往在深层土壤中的含量更高。即使是在同样深度距离相近的土壤，其养分含量依然差异显著。LARK等[11]对农田的研究表明，在同一深度的土壤横断面，水平距离只有4 m的土壤铵根及硝酸根的含量差异可以达到2个数量级；短距离内土壤pH值也表现出很大的差异性，推测土壤pH值可能是造成养分差异的重要原因之一。上述现象中养分在时间及空间上的变异、外界理化过程的作用等原因就形成了养分斑块。

此外，土壤有机质分布及微生物活性的变化也是造成养分斑块的重要原因。例如，由于微生物活性的剧烈变化，使得土壤有机质的分解速率和氧气浓度急剧下降，从而导致小范围土壤中植物可利用的二价铁离子含量在短时间内上升。另一个造成土壤有效养分异质性的因素是养分的流动，例如，不同价位的离子间相互作用、有机质都会影响土壤养分的流动性，硝酸根离子往往在土壤中呈游离态，能直接被植物根系吸收；而钾离子和铵根离子极易被矿质黏土吸附，磷酸盐易与铝离子、三价铁离子及钙离子等形成化合物而降低有效性[12]。由此就会造成在植物根际土壤附近形成不同的养分浓度，例如P就会因为移动性的降低而在根际土壤逐渐出现大量的缺失，在这种情况下，植物必须改变自身的策略，诸如增加根毛的形成等来探寻更多的P资源[5]。

2 植物根系对养分吸收的形态学适应及其相互作用

植物根系对土壤的探索能力由主根和侧根共同决定，包括主根的长度及密度，侧根的长度、密度及侧根间的夹角。最初根系形成主要以胚根发育及随后的根冠为基础，此外，根毛的形成使得植物对于土壤的探索能力极大增强。根系的高度可塑性使得胚后发育过程中对环境的适应能力大大加强。

2.1 主根对于养分获取的影响

在双子叶植物中，主根形成植物根系的框架并为侧根提供着生点。由于主根的生长受到重力的直接影响，因此，其长度往往决定了植物所能深入土层的深度。研究证实，经过育种改良具有更长主根及对应延长侧根的农作物在吸收深层土壤中的硝酸盐和硫酸盐时更具有优势[13]。

养分限制能通过改变植物主根的延长来影响主根结构，包括影响细胞分裂等。许多与特定养分相关的根系结构都是由植物激素调控的，例如N，向面临N限制的植物添加硝酸盐时，其主根的长度会受到抑制，与此同时，侧根的生长受到促进，VIDAL等[14]的试验证实了硝酸盐浓度为5 mmol/L时比低N状况下具有更短的主根，硝酸盐的增加会提高植物生长素在根冠的浓度及其敏感性。

植物在P限制下主根最早出现的变化体现在平周细胞分裂成休眠的中心细胞，这是伴随着细胞延展性下降及分裂次数持续性下降的结果。目前，对于缺P环境下植物生长激素如何影响主根长度的机理尚不清楚，但是，有研究表明，植物分生组织的活性与P有效性及生长激素间相互独立[15]。

2.2 根毛在植物养分吸收中的角色

众所周知，根毛是由植物根系表面的根冠细胞形成，紧连着根系伸长区。在对大量被子植物的根系进行测量后发现，根毛的直径通常在5～17 μm，根毛的长度在0.11～1.5 mm。HOCHMUTH等[16]在对磷高效获取的植物根系中发现了“毛刷状”根毛，长度为1.8～3.1 mm，并且密度达到了180根/m2。根据生长周期和根系伸长程度的差异，多数根系根毛区的长度为1～4 cm；并且测定发现，不同温度下根毛的生长周期会产生较大差异。

根毛的形成和变化受到植物基因和环境的共同调控，尤其是养分的有效性。尽管植物根毛的有效范围只能达到根系表面10 mm以内，但根毛对于根系吸收表面积的扩展还是比主根大很多倍。对拟南芥根毛发育障碍的突变体研究证实，植物的根毛对P获取及在缺P环境下提高利用效率具有显著意义。TANAKA等[17]研究指出，与根毛发育正常的野生品种相比，根毛发育障碍的拟南芥NR23突变体在养分胁迫下出现了生物量的显著下降，并且体内Ca，K，P，S，Cu及Zn等元素的积累量也显著下降。这说明根毛在植物面临养分胁迫时能显著提高其对环境的适应性。

研究发现，根毛的发育受到多种养分缺失的调控，例如P，K，Mg，Fe，Mn等，人们对于P缺失调控根毛的过程已有了充分的认识，但对于其他元素如何作用于根毛的机理尚不明确。BATES等[18]研究发现，P缺乏能刺激植物根毛密度和长度的增加从而起到增殖的作用，低P环境下植物根系表皮细胞受到抑制进而造成根毛密度的上升，即使在无根毛的根系表面，其表皮细胞的发育也会因为低P环境出现异常。SAVAGE等[19]研究表明，P限制能促进植物体内ETC1基因的表达，ETC1基因能增加P限制下根表皮细胞向生毛细胞转化的速率，从而使得根毛数量得以增加。除了ETC1基因，负责转录的BHLH32同样被发现参与了P限制下根毛增加的形成过程，与之对应的是，含有BHLH32的植物在P充足的条件下会减少根毛的数量。

3 养分有效性对根系的影响

3.1 对根系表皮细胞的影响

对于养分限制下的植物来说，根系结构最明显的改变就是表皮细胞受诱导形成根毛。例如，在低P情形下，根毛的长度和密度都会增加，并且根毛延长的程度及根毛存活的周期都与P有效性相关。对拟南芥在P限制下的研究表明，P素的缺乏不仅使拟南芥的根毛延长，同时会使得根毛密度增加近5倍。植物根毛的表面积可以达到根系总面积的70%，因此，根毛承担了植物养分吸收的主要功能。在根毛对P的吸收试验中，对比拟南芥的野生型和少根毛突变体发现，当P限制时，拟南芥野生型在生长速率、生产力及P的吸收速率等方面都强于少根毛突变体；而当P的有效性较高时，拟南芥野生型及少根毛突变体在生长速率、P吸收及繁殖率等方面无明显差异。表明当植物面临P素限制时，根毛能显著提高适应性，并且在不同的植物生态型中面临环境因子所表达的基因型也受到影响。同样，当植物面临低Fe环境时，形态学上的变化与P限制环境下类似。当Fe缺乏时，植物根毛的形成速率及长度都会增加，并且额外增加的根毛往往分布在环境正常时植物不生长根毛的部位。尽管Fe和P的缺乏都会造成根毛密度的改变，但对植物生长激素响应的分析得知，Fe和P对根毛形态学的改变是基于不同的机制[20]。

3.2 对根系尤其是侧根生长的影响

在对植物侧根形成和长度促进方面，硝酸盐和磷酸盐的有效性被发现具有显著的差异。例如，在拟南芥的试验中，增加硝酸盐的有效性会降低主根的长度，但是增加磷酸盐的有效性具有相反的效应；当硝酸盐的浓度发生变化时对侧根密度不会产生影响，但磷酸盐的增加会显著降低侧根密度。由此学者推测，侧根的长度同时受到硝酸盐和磷酸盐有效性的影响。关于拟南芥在高硝酸盐下侧根生长的试验，显示出不一样的结果。在根系的生长过程中，高浓度的硝酸盐（10 mmol/L）和低浓度的硝酸盐（10 μmol/L）都会降低侧根的长度。

4 养分获取的形态学及生理学耦合

为了增加养分吸收的效率，植物形态学上的改变往往需要伴随生理上的活化，例如，基因对于养分分配和吸收亲和力的正向调节。而在形态学和生理学耦合的例子中最引人注目的是丛生根系（如试管刷状根毛）的产生，自然界中诸多植物种在面临养分限制时都会出现丛生根系，包括最为常见的白羽扇豆。LAMBERS等[21]研究结果表明，在P有效性极低的条件下，植物就会受到诱导产生由大量极短根丝组成的试管刷状根毛的特殊结构。VENEKLAAS等[22]研究发现，丛生根系不仅能显著提高根的吸收表面积，同时能分泌大量羧化物来帮助提高P的有效性。对丛生根系的RNA测定结果表明，基因在P限制下积极参与了多种代谢过程，例如对柠檬酸盐、酚酸及磷酸酶的合成；同时，学者们发现，成熟的丛生根系基因的正向调节作用远大于幼嫩根系。

尽管大多数的植物并不能像丛生根系植物一样在形态学和生理学上产生耦合关系，但植物面临养分限制时在形态学和生理学上的不同对策仍被大量证实。研究表明，具有NR23基因的少根毛植物所表达的根系蛋白数量只有野生品种的1/2，当面临P限制时，NR23植物在酸性磷酸酶、苹果酸盐及柠檬酸盐的合成上同样表现出显著差异，这表明植物的生理调节与P限制下的根毛形成密切相关。

在天然和人工生态系统中，植物从土壤中能够快速有效地获取养分决定着其竞争力和生产力。而由于土壤中溶解的矿质养分之间具有各自的特点和相互作用，因此，其有效性可能会造成植物面临养分限制。当面临不利的土壤环境时，植物往往会积极做出包括形态学变化方面的种种响应（例如根系结构的变化和根毛的形成）以及生理上的变化（如释放促进养分有效性的物质和增加养分运输的效率）。这些有针对性的响应策略往往致力于增加植物根系和土壤的相互作用并增加植物对土壤中固定养分的拦截获取能力。值得注意的是，在植物对土壤养分进行适应的同时，植物根际微生物对于改变根系结构及提高其获取养分的能力也具有显著作用。目前，关于植物根系和养分吸收的研究已经相当细致和全面，针对不同植物类型和生境及养分的相互关系都持续有新的报道。但是环境因子及植物养分吸收策略之间的关系还有待更深入地研究，尽管人为提高经济作物的养分吸收已经成为众多国家相继开展的研究重点，但目前尚未发现普遍适用的规律和方法，包括生物固氮与其他养分的关系[23]、养分协同与限制、丛生根系及微生物共生在内的领域都将成为提供解决途径的前沿。

［1］BARBER S A.Soil nutrient bioavailability[M].NewYork：John Wiley&Sons，1995.

［2］SCHMIDT W.Root systems biology[J].Frontiers in Plant Science，2014，215（5）：1-2.

［3］GIEHL R F H，VON WIR魪N N.Root nutrient foraging[J].Plant Physiology，2014，166（2）：509-517.

［4］FITTER A，WILLIAMSON L，LINKOHR B，et al.Root system architecture determines fitness in an Arabidopsis mutant in competition for immobile phosphate ions but not for nitrate ions[J].Proceedings of the Royal Society of London B：Biological Sciences，2002，269：2017-2022.

［5］NEUMANN G，MARTINOIA E.Cluster roots-an underground adaptation for survival in extreme environments[J].Trends in Plant Science，2002，7（4）：162-167.

［6］JUNGK A.Root hairs and the acquisition of plant nutrients from soil [J].Journal of Plant Nutrition and Soil Science，2001，164（2）：121-129.

［7］NUNAN N，WU K，YOUNG I M，et al.In situ spatial patterns of soil bacterial populations，mapped at multiple scales，in an arable soil[J]. Microbial Ecology，2002，44（4）：296-305.

［8］LEHMANN J，KUZYAKOV Y，PAN G，et al.Biochars and the plant-soil interface[J].Plant Soil，2015，395：1-5.

［9］L譫PEZ-BUCIOJ，HERNANDEZ-ABREUE，SANCHEZ-CALDE RON L，et al.Phosphate availability alters architecture and causes changes in hormone sensitivity in the Arabidopsis root system[J].Plant Physiology，2002，129（1）：244-256.

［10］LEAVIT S W.Biogeochemistry，An analysis of global change[J]. Eos，Transactions American Geophysical Union，1998，79（2）：20-22.

［11］LARK R M，MILNE A E，ADDISCOTT T M，et al.Scale and location dependent correlation of nitrous oxide emissions with soil properties:an analysis using wavelets[J].European Journal of Soil Science，2004，55（3）：611-627.

［12］RISTOVA D，BUSCH W.Natural variation of root traits：from development to nutrient uptake[J].Plant physiology，2014，166（2）：518-527.

［13］SCHULTEN H R，SCHNITZER M.The chemistry of soil organic nitrogen:a review[J].Biology and Fertility of Soils，1997，26（1）：1-15.

［14］VIDAL E A，MOYANO T C，RIVERAS E，et al.Systems approaches map regulatory networks downstream of the auxin receptor AFB3 in the nitrate response of Arabidopsis thaliana roots[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences，2013，110（31）：12840-12845.

［15］S魣NCHEZ-CALDER譫NL，L譫PEZ-BUCIOJ，CHAC譫N-L譫PE Z A，et al.Characterization of low phosphorus insensitive mutants reveals a crosstalk between low phosphorus-induced determinate root development and the activation of genes involved in the adaptation ofArabidopsis tophosphorus deficiency[J].Plant Physiology，2006，140（3）：879-889.

［16］HOCHMUTH G J，GABELMAN W H，GERLOFF G C.A gene affecting tomato root morphology[J].HortScience（USA），1985，20：1099-1101.

［17］TANAKAN，KATOM，TOMIOKAR，et al.Characteristics ofa root hair-less line of Arabidopsis thaliana under physiological stresses [J].Journal ofExperimental Botany，2014，65（6）：1497-1512.

［18］BATESTR，LYNCH J P.Root hairs confer a competitive advantage under low phosphorus availability[J].Plant and Soil，2001，236（2）：243-250.

［19］SAVAGE N，YANG T J W，CHEN C Y，et al.Positional signaling and expression of ENHANCER OF TRY AND CPC1 are tuned to increase root hair density in response to phosphate deficiency in Arabidopsis thaliana[J].PLoSOne，2013，8（10）：e75452.

［20］SCHMIDT W，SCHIKORA A.Different pathways are involved in phosphate and iron stress-induced alterations of root epidermal cell development[J].Plant Physiology，2001，125（4）：2078-2084.

［21］LAMBERS H，SHANE MW，CRAMER MD，et al.Root structure and functioning for efficient acquisition of phosphorus：matching morphological and physiological traits[J].Annals of Botany，2006，98（4）：693-713.

［22］VENEKLAAS E J，STEVENS J，CAWTHRAY G R，et al.Chickpea and white lupin rhizosphere carboxylates varywith soil properties and enhance phosphorus uptake[J].Plant and Soil，2003，248（1/2）：187-197.

［23］汪顺义，李欢，刘庆，等.氮钾互作对甘薯根系发育及碳氮代谢酶活性的影响[J].华北农学报，2015，30（5）：167-173.

Root System Development and Nutrient Absorption in Plant

MENGHaosheng1，FENGJiaoyin1，HUDongdong2，Qin Wuming3，YANLi3
（1.Guangxi State-owned Peak Forest Farm，Nanning530001，China；2.Guangxi Huasen Design ConsultingCo.，Ltd.，Nanning530011，China；3.College ofForestry，Guangxi University，Nanning530004，China）

In natural and artificial terrestrial ecosystems,howplants gets nutrients fromsoil in the fast and effective way are the key decides their competitiveness and productivity,and the developments of roots structures and the interactions with the environment are very important in these process.With constantly to in-depth research,scholars found that plant root structure greatly influenced by soil physico-chemical properties of regulation,while soil physico-chemical properties especially nutrient effectiveness also were changed by root physiological process of regulation.Researches on physiological processes of nutrient limitation especially particular nutrient factor showsignificant and different effects on plant root development.This paper briefly expounds the present situation of terrestrial plants and root growth by nutrient regulation,which will do some groundwork to better understand the root system especially the function and significance ofroot hair structure.

root systemdevelopment;root hair;nutrient limitation;cluster root

Q945.1

：A

：1002-2481（2017）06-1048-05

10.3969/j.issn.1002-2481.2017.06.45

2016-11-28

广西研究生教育创新计划项目（YCBZ2015016）；广西壮族自治区优秀博士出国研修项目

蒙好生（1966-），男，广西平果人，工程师，硕士，主要从事营林生产方向研究工作。严理为通信作者。