干旱和Cd胁迫对土壤生物活性与酶活性的影响

周航飞，马仲炼，杜娟，何巧丽，赵琳露，冉春燕，黄召存，张赛，王龙昌*

（1.西南大学农学与生物科技学院，三峡库区生态环境教育部重点实验室，南方山地农业教育部工程研究中心重庆400716；2.甘肃省静宁县种子管理站甘肃743400）

干旱和Cd胁迫对土壤生物活性与酶活性的影响

周航飞1，2，马仲炼1，杜娟1，何巧丽1，赵琳露1，冉春燕1，黄召存1，张赛1，王龙昌1*

（1.西南大学农学与生物科技学院，三峡库区生态环境教育部重点实验室，南方山地农业教育部工程研究中心重庆400716；2.甘肃省静宁县种子管理站甘肃743400）

在盆栽试验条件下，采用重金属Cd不同浓度的溶液处理土壤，并在玉米拔节—大喇叭口期、大喇叭口—抽雄吐丝期、抽雄吐丝—成熟期进行干旱胁迫处理，研究玉米不同生育期干旱胁迫下重金属Cd不同浓度对土壤中3种微生物（细菌、放线菌、真菌）总数、土壤酶活性和土壤呼吸强度的影响。结果显示：干旱胁迫和重金属Cd不同浓度处理下，土壤中3种微生物的总数、土壤酶活性、土壤呼吸强度差异均达到显著水平。重金属Cd的不同浓度处理对土壤转化酶有抑制作用，而对土壤呼吸强度和土壤过氧化氢酶的影响则随着Cd浓度的增加先促进后抑制。其中当Cd浓度≤5 mg·kg-1对土壤中3种微生物总数和土壤呼吸有促进作用，Cd浓度≥15 mg·kg-1对土壤中3种微生物总数和土壤呼吸有抑制作用；Cd浓度≤1mg· kg-1对土壤过氧化氢酶有促进作用，Cd浓度≥5 mg·kg-1对土壤过氧化氢酶表现出抑制作用，浓度越高抑制作用越明显。土壤中3种微生物总数、土壤过氧化氢酶活性、土壤呼吸强度在玉米不同生育期均与土壤含水量成正相关，而土壤转化酶活性在玉米抽雄吐丝—成熟期受土壤含水量的影响不大，未达到显著水平。总之，玉米生育期中干旱胁迫下重金属Cd不同浓度与土壤微生物、土壤酶活性、土壤呼吸强度密切相关。

干旱胁迫；重金属Cd；土壤微生物；土壤酶活性；土壤呼吸

自然界生态平衡中镉元素含量对生物不会造成伤害，但随着人们对镉矿物的开采和利用，大量废弃物排放到环境中，使生态环境受到破坏，威胁到人类健康[1]。对重庆市园地土壤中主要污染物进行分析，砷污染最严重，镉次之；对土壤环境质量进行综合评价，其状况在警戒级和轻污染之间[2]。张维等[3]研究表明，种植水稻的土壤中微生物群落在土壤团聚体中的数量分布受土壤团聚体结构的制约，细菌、真菌、放线菌都主要分布于小粒级的土壤团聚体中。重金属渗入土壤中，在土壤团聚体中累积，对土壤微生物和土壤酶的影响较大。而杨志新等[4]研究表明重金属复合污染对土壤酶活性的影响效应存在着明显差异；对过氧化氢酶有一定的抑制作用；对转化酶和碱性磷酸酶活性影响则随着Cd浓度的增加而显著降低。黄占斌等[5]研究表明不同浓度重金属铅、镉单一和复合污染处理对大豆不同生育期土壤过氧化氢酶活性逐渐降低。陆文龙等[6]研究表明，添加低浓度镉对土壤呼吸强度有一定促进作用，高浓度则产生抑制作用；利用计数法对镉污染土壤微生物多样性进行测定，其数量明显减少。土壤含水量与土壤微生物、土壤酶活性以及土壤呼吸强度密切相关。Eric等[7]研究表明，在室内培养条件下，随着土壤含水量的增加，土壤呼吸速率增大。杜瑞英等[8]研究表明在Cd污染土壤中，水分对土壤微生物群落活性的影响从大到小分别为W3（田间持水量65%）、W1（田间持水量85%）、W2（田间持水量75%）、W5（田间持水量45%）、W4（田间持水量55%）。已有的研究结果表明在单一干旱或镉处理下都对土壤理化性质有很大的影响，为了进一步探索在干旱条件下重金属污染与土壤微生物数量、土壤呼吸和酶活性的影响及各指标的内在联系。因此，本研究采用盆栽试验，将干旱胁迫和重金属镉污染相结合，研究玉米整个生育期内正常灌水和不同梯度的干旱胁迫下重金属Cd不同浓度处理对土壤酶活性、土壤微生物、土壤呼吸强度的影响，为污染土壤的质量评价、生物治理及环境修复提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 试验设计及预处理

盆栽试验于2013年3-9月在重庆市北碚区西南大学试验农场温室进行。土壤类型为紫色土。试验用塑料桶内径33 cm，深28 cm，内装15 kg风干土样。玉米品种为东单80，生育期122天左右。在育苗盘中育苗（3月15日育苗），玉米苗长到第三片叶时（3月28日）移栽至塑料桶，每桶移栽3株。

试验采用裂区设计。主处理为干旱胁迫：设正常供水（田间最大持水量75%～80%，对照A1）、中度干旱（田间最大持水量60%～65%，A2）和重度干旱（田间最大持水量45%～50%，A3）3个水分梯度。控制土壤水分的方法利用德国IMKO Micromodultechnik GmbH公司生产的土壤水分测定仪TRIME-EZ/-IT测定土壤水分，并结合称重法补水控水。干旱胁迫前所有处理均正常供水，在玉米拔节—大喇叭口期（5月1日—5月25日）、大喇叭口—抽雄吐丝期（5月25日—6月20日）、抽雄吐丝—成熟期（6月20日—7月15日），按设计水分梯度进行干旱胁迫处理。每一期干旱处理结束，恢复正常灌水直到收获。副处理为重金属Cd不同浓度设置：用重金属镉（CdCl2·2.5H2O分析纯）处理土壤，设置浓度为0、1、5、15、50、100 mg·kg-1，分别用B0（对照）、B1、B2、B3、B4、B5表示，于移栽前将重金属与土壤充分搅拌混均；每桶添加5 g复合肥（N、P2O5、K2O含量分别为30%、5%、5%）做底肥。每个处理3桶，重复3次，共计162桶。

1.2 土壤微生物、酶活性和土壤呼吸强度的测定

土壤微生物：采用稀释平板分离法对土壤微生物分离、计数；细菌采用牛肉膏蛋白胨培养基，真菌采用马丁氏—孟加拉红培养基，放线菌采用高氏一号合成培养基[9]。

土壤酶：过氧化氢酶活性用高锰酸钾滴定法[10]测定，以每克土消耗0.1 mol·L-1KMn O4毫升数表示;蔗糖酶活性用3，5-二硝基水杨酸比色法[10]测定，以每克土24 h产生的葡萄糖（Glucose）毫克数表示。

土壤呼吸强度：测定仪器为LI6400便携式光合作用系统连接6 400-09呼吸室，玉米整个生育期内每隔25天左右测定一次，测定时间统一为上午09：00-11：00。

1.3 土壤样品采集

3月30日，第一次测土壤呼吸强度，并取样测土壤微生物数量和土壤酶活性。之后每隔25天左右测土壤呼吸强度，再利用土钻取5～10 cm的土壤样品，其中一部分新鲜土样存放在4℃冰箱内用于做土壤微生物分离、计数；再称取10 g土置于铝盒中，在烘箱中烘至衡重，计算土壤含水量；其余部分自然风干、研磨、过筛，测土壤酶活性。

1.4 数据分析

数据采用Excel2003进行数据处理，运用SPSS16.0软件进行方差分析和显著性检验（Student Newman Keuls test）。

2 结果与分析

2.1 干旱胁迫下重金属Cd不同浓度对土壤中细菌、放线菌、真菌总数的影响

图1表明不同水分梯度下3种微生物总数A2、A3处理明显低于A1处理，随着玉米的生长发育土壤中3种微生物总数呈下降趋势，土壤含水量与土壤微生物的数量成正比。另外，通过分析同一水分梯度下重金属Cd不同浓度对土壤微生物的影响发现，3个不同生育期中，正常供水时B1、B2处理可以促进土壤细菌的生长，使土壤3种微生物的总数增多；中度干旱时，大喇叭口—抽雄吐丝期和抽雄吐丝—成熟期B1处理比对照高，分别高18.4%和33.90%；重度干旱时，拔节—大喇叭口期B1处理比对照高41.00%。不同水分梯度下低浓度的Cd在玉米不同生育期能够使土壤微生物数量增多，重金属Cd对土壤微生物的影响程度与土壤含水量有关。镉与干旱双重胁迫对土壤微生物的影响比单一胁迫大。

图1 玉米不同生育期干旱胁迫下重金属Cd不同浓度对土壤中三种微生物总数的影响（单位：个）Fig.1ThetotalnumberofthreekindsofmicrobeinsoilunderdifferentCdconcentrationsanddroughtstressindifferentcorngrowthperiods

2.2干旱胁迫下重金属Cd对过氧化氢酶、转化酶的影响

2.2.1 土壤过氧化氢酶

通过分析不同水分梯度下的土壤过氧化氢酶活性（表1）发现，在玉米生长的不同时期中，A1处理与A2、A3处理的样本均数有显著差异。玉米不同生育期不同水分梯度下，土壤过氧化氢酶活性表现为：A1＞A2＞A3，说明土壤水分含量与土壤过氧化氢酶活性成正相关。

表1 干旱胁迫下土壤过氧化氢酶活性均数的两两比较（单位：mL/g）Table 1 The pairwise comparison of the averaged soil catalase under drought stress

不同浓度Cd处理的土壤过氧化氢酶测定结果显示，在玉米生长的不同时期酶活性差异均达到显著水平（表2）。拔节—大喇叭口期，B1、B2处理的土壤过氧化氢酶活性分别比B0分别高3.60%、5.00%，大喇叭口—抽雄吐丝期分别分别高3.61%、5.00%，抽雄吐丝—成熟期分别分别高3.60%、5.00%，说明低浓度的Cd可提高土壤过氧化氢酶活性，B3、B4、B5处理降低了土壤过氧化氢酶活性，高浓度的Cd抑制土壤过氧化氢酶活性。干旱胁迫和重金属Cd不同浓度及其互作对土壤过氧化氢酶的活性均有显著影响。3个生育期中，随着干旱程度的增强，在B1、B2处理下酶活性增强，能够清除过氧化氢，利于作物的生长发育；而B3、B4、B5处理下酶活性受到抑制，使土壤生物和作物生长受到影响。

表2 重金属Cd不同浓度下土壤过氧化氢酶活性均数的两两比较（单位：mL/g）Table 2 The pairwise comparison of the averaged soil catalase under different Cd concentrations

2.2.2 土壤转化酶

通过分析不同水分梯度下的土壤转化酶活性（表3）发现，在拔节—大喇叭口期A1处理比A2、A3处理分别高37.10%、52.86%，在这一时期土壤含水量对土壤转化酶活性影响较大，土壤含水量与土壤转化酶活性呈正相关；大喇叭口—抽雄吐丝期A1处理比A2处理高20.60%；抽雄吐丝—成熟期A1、A2、A3之间的差异不显著。随着玉米生长，土壤含水量与转化酶活性的相关性逐渐降低。由表4可知，在拔节—大喇叭口期和抽雄吐丝—成熟期重金属Cd对土壤转化酶活性的影响不大，未达到显著水平；大喇叭口—抽雄吐丝期处理B1、B2、B3、B4、B5比对照B0分别低31.72%、26.02%、16.27%、49.42%、9.70%，在该生育期重金属Cd浓度对土壤转化酶的影响较大。干旱胁迫与重金属Cd不同浓度的交互作用在拔节—大喇叭口期、大喇叭口—抽雄吐丝期、抽雄吐丝—成熟期达到显著水平（F值分别为15.345、10.471、3.495，P值分别为0.000、0.000、0.006，都小于0.01）。干旱胁迫和重金属Cd不同浓度及其互作对土壤转化酶的活性的影响随着玉米生育期的延长逐渐降低。

表3 干旱胁迫下土壤转化酶均数的两两比较（单位：（mg/g）·d）Table 3 The pairwise comparison of the averaged soil invertase under drought stress

表4 重金属Cd不同浓度下土壤转化酶均数的两两比较（单位：（mg/g）·d）Table 4 The pairwise comparison of the averaged soil invertase under different Cd concentrations

2.3 干旱胁迫下重金属Cd对土壤呼吸的影响

图2表明，在玉米整个生育期中，土壤呼吸强度拔节—大喇叭口期＞大喇叭口—抽雄吐丝期＞抽雄吐丝—成熟期。土壤呼吸强度与土壤含水量和重金属Cd浓度密切相关。玉米不同生育期干旱胁迫处理，土壤呼吸强度A1＞A2＞A3。在3个生育期中，拔节—大喇叭口期A1处理下B1、B2处理比对照B0分别高25.02%、23.81%；A2处理下B1、B2处理比对照B0分别高25.02%、23.81%；A3处理下B1、B2处理比对照B0分别高5.03%、25.97%；重金属Cd不同浓度处理，Cd浓度≤5mg·kg-1对土壤呼吸有促进作用，Cd浓度≥15mg·kg-1对土壤呼吸有抑制作用。在正常供水和中度干旱下，不同浓度的重金属镉对土壤呼吸的影响变化幅度较大，但在重度干旱下，镉对土壤呼吸强度的影响较小。而大喇叭口—抽雄吐丝期、抽雄吐丝—成熟期也有同样的变化规律。土壤呼吸强度体现微生物的活性，用于衡量微生物生命活动的强度，图2与图1的变化趋势基本相同，3个生育期中，不同水分梯度下，镉浓度≤5mg·kg-1处理下土壤微生物数增多，土壤呼吸强度增加，镉浓度≥15mg·kg-1抑制了微生物的数量，则土壤呼吸强度减弱。

图2 玉米不同生育期干旱胁迫下不同浓度重金属Cd对土壤呼吸的影响（单位：μmol·m-2.s-1）Fig.2 The soil respiration under different Cd concentrations and drought stress in different corn growth periods

3 讨论

土壤微生物不仅参与土壤有机质的矿化分解和土壤养分碳、氮、磷、硫等的循环与转化，还是表征土壤质量的重要生物学指标，土壤环境的细小变化能够通过土壤微生物反映出来[11]。许练烽等[12]认为，Cd对土壤微生物3大菌的抑制效果是：细菌＞放线菌＞真菌。王秀丽等[13]用菌落计数法测定了细菌、真菌、放线菌的菌落数，结果显示了细菌、真菌和放线菌的菌落数与有效镉有一定程度的负相关趋势，但其显著水平不尽相同。Shweta等[14]发现，土壤中加入微量的镉，能使土壤细菌数目由每克土壤4 800×104个减少为2 000个。而王龙昌等[15]研究表明，在土壤相对含水量20%～60%范围内，微生物活性随含水量的增加而上升。本文对土壤3种微生物总数的研究显示：A1处理明显高于A2、A3处理，土壤中3种微生物总数和土壤含水量成正相关。本研究表明正常供水下镉浓度≤5 mg·kg-1促进3种微生物的生长繁殖，其数量增多；中度干旱下镉浓度≤1 mg·kg-1有促进作用；重度干旱下随着镉浓度的增加，3种微生物的数量下降；镉浓度≥15 mg·kg-1对微生物的繁殖有抑制作用。因此重金属镉的有害性与土壤含水量的多少也有关。土壤中的微生物的数量可能还与种植的作物有关，本文所研究的3种微生物数量随着玉米生育期的延长呈下降趋势。

土壤酶是土壤中一种生物催化剂，在生态环境中的地位非常重要[10]。沈桂琴等[16]的研究显示，Cd对土壤脲酶、转化酶、碱性磷酸酶和蛋白酶活性也具有明显的抑制作用。罗虹等[17]发现土壤酶活性的高低与土壤重金属污染程度存在着显著或极显著的相关关系。本试验的结果显示，B0处理与其他各浓度处理有显著性差异。当重金属镉含量较低（≤5 mg·kg-1）时，对土壤过氧化氢酶有一定的促进作用，超过一定含量则抑制酶的活性，但不同浓度的Cd对土壤转化酶起抑制作用。崔萌等[18]发现水分状况的不同影响土壤酶活性，好气处理下，土壤脲酶、酸性磷酸酶、转化酶活性较高，而淹水和干湿交替处理下土壤酶活性较低。万忠梅等[19]发现干湿交替和较干旱条件下酶活性高于持续淹水状况下的酶活性，并且随水分含量的增加酶活性降低。朱同彬等[20]研究发现过高的土壤含水量会显著抑制土壤脲酶、过氧化氢酶和碱性磷酸酶活性。本试验结果说明，玉米不同时期进行干旱胁迫处理，土壤过氧化氢酶在A1、A2、A3处理下存在显著性差异，而土壤转化酶随着玉米的生长，土壤水分含量对转化酶的影响变弱。而干旱胁迫和不同浓度重金属Cd间的交互作用，对土壤酶活性的影响达到显著水平。土壤酶大多数来源于微生物分泌和植物根系，干旱胁迫和重金属对微生物影响较大，干旱胁迫严重限制了植物根系的生长，因此对土壤酶活性有一定的抑制作用。

土壤呼吸强度是土壤微生物活性的体现，可用来衡量微生物生命活动的强度，也是研究土壤重金属污染的一项重要生物学参数[21]。孙凡等[22]研究表明在温度较低的冬春季，土壤湿度对土壤呼吸的影响不明显，温度较高的夏季土壤湿度与土壤呼吸速率呈显著性抛物线相关（P＜0.05）。本研究的结果显示：在玉米整个生育期中低浓度的重金属Cd（≤5 mg·kg-1）对土壤呼吸有促进作用，高浓度（≥15 mg·kg-1）对土壤呼吸有抑制作用。不同干旱胁迫下，正常灌水的土壤呼吸比中度干旱、重度干旱明显高，并且达到显著性差异。而干旱胁迫和重金属Cd不同浓度及交互作用与土壤呼吸间呈显著差异。

土壤水分不仅影响植物的生长发育，而且对土壤生物活性、土壤酶也有影响。土壤酶由土壤微生物分泌，同时与土壤肥力相关，土壤微生物是土壤呼吸的重要组成部分，三者相辅相成，因此需要更加深入地了解镉污染和土壤水分对土壤微生物、土壤酶、土壤呼吸强度的胁迫机理，为做好防旱和清除镉元素的危害提供理论依据和技术支持。

4 结论

（1）土壤中细菌、放线菌、真菌的总数在重金属Cd浓度低于5 mg·kg-1时有所增加，而在Cd浓度高于15 mg·kg-1时总数下降。玉米不同生育期进行干旱处理，土壤中3种微生物的总数A1＞A2＞A3。土壤中3种微生物总数与土壤含水量成正相关，重金属Cd对土壤微生物的影响也与土壤含水量有一定的关系。

（2）重金属Cd不同浓度处理对土壤转化酶的活性有抑制作用，而对土壤过氧化氢酶的影响则随着Cd浓度的增加先促进后抑制；玉米不同时期进行干旱胁迫处理，土壤过氧化氢酶活性在A1、A2、A3处理下达到显著性差异，而随着玉米的生长土壤含水量对土壤转化酶的影响逐渐减弱；干旱胁迫和重金属Cd不同浓度间交互作用对土壤酶活性有显著影响。

（3）重金属Cd不同浓度处理土壤，土壤呼吸强度呈先上升后下降，低浓度Cd（≤5 mg·kg-1）对土壤呼吸强度产生一定的促进作用，高浓度（≥15 mg·kg-1）则产生抑制作用；不同水分梯度下土壤呼吸强度表现为：A1＞A2＞A3；干旱胁迫和重金属Cd不同浓度以及交互作用对土壤呼吸强度均有显著影响。

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[责任编辑：和谐]

The Effects of Drought Stress and Heavy Metal Cd Concentrations on Soil Microorganism and Enzyme Activity

ZHOU Hang-fei1，2,MA Zhong-lian1,DU Juan1,HE Qiao-li1,ZHAO Lin-lu1, RAN Chun-yan1,HUANG Zhao-cun1,ZHANG Sai1,WANG Long-chang1*

（1.College of Agronomy and Biotechnology,Southwest University,Key Laboratory of Eco-environments in Three Gorges Reservoir Region,Ministry of Education,Engineering Research Center of South Upland Agriculture,Ministry of Education,Chongqing 400716, China;2.Seed Management Station in Jingning,Gansu 743400,China）

Pot experiment was conducted to study the effects of different heavy metal Cd concentrations on soil bioactivity in corn’s different growth period under drought stress.The soil was treated with different Cd concentrations and drought stressed in corn’s jointing stage-huge bellbottom period,the huge bellbottom-spinning tasseling stage,the spinning tasseling-mature period.The results showed that drought stress under different concentrations of heavy metal Cd,the total number of three kinds of microbe in soil,soil enzyme activity and soil respiration intensity reached significant level.Different Cd concentrations have different inhibition effects on soil invertase enzyme,but show both promotion and inhibition for soil respiration intensity and the soil catalasewith thechange occurred at some threshold values of Cd concentration.For the total number of three kinds of microbe in soil and soil respiration,the Cd concentrations≤5mg·kg-1have a promoting effect,while the Cd concentrations≥15 mg·kg-1have an inhibition effect.For soil catalase,a promoting or an inhibition effect showed with the Cd concentrations lower than 1 mg·kg-1or higher than 5mg·kg-1,respectively.In different development stages of the corn,the total number of three kinds of microbe in soil,soil catalase activity,and soil respiration intensity exhibited positive correlation with soil water content.In contrast,the soil invertase activity in the corn spinning tasseling-mature period is affected little by soil moisture content,and has not reached significant level.

drought stress;heavy metal Cd;soil microorganism;soil enzyme activity;soil respiration

S154.3

A

2096-2347（2016）02-0018-07

10.19478/j.cnki.2096-2347.2016.02.03

2016-05-28

国家自然科学基金项目（31271673），公益性行业（农业）科研专项（201503127）。

周航飞（1986—），男，甘肃静宁人，硕士，助理农艺师，主要从事农业生态学研究。E-mail：1169936797@qq.com

*[通讯作者]王龙昌（1964—），男，陕西周至人，教授，博士生导师，主要从事农业生态学研究。E-mail：wanglc2003@163.com