小分子热应激蛋白与肉嫩度的关系研究进展

李 鑫，邢 通，徐幸莲*（南京农业大学 肉品加工与质量控制教育部重点实验室，江苏 南京 210095）



小分子热应激蛋白与肉嫩度的关系研究进展

李 鑫，邢 通，徐幸莲*
（南京农业大学 肉品加工与质量控制教育部重点实验室，江苏 南京 210095）

摘 要：肉嫩度的形成与动物宰后肌肉成熟过程中发生的复杂生理生化变化密切相关。动物宰杀放血后，氧气和营养物质供应终止，细胞凋亡程序启动，因此，调控该过程的凋亡因子可能最终影响到肌肉品质。小分子热应激蛋白（small heat shock proteins，sHSPs）作为肌肉嫩度的潜在生物标记，在许多蛋白组学的研究中得到证实。sHSPs由于其抗细胞凋亡和分子伴侣功能特性，在保护肌原纤维蛋白、干扰凋亡通路信号、延缓内源性蛋白酶对其的降解、延长肉的成熟时间等方面起到重要作用，与肉嫩度密切相关。本文综述了sHSPs作为肌肉向食用肉转变过程中的分子伴侣和其抗凋亡作用对肉嫩度的影响及其作用机理。

关键词：小分子热应激蛋白；嫩度；分子伴侣；细胞凋亡

引文格式：

李鑫， 邢通， 徐幸莲.小分子热应激蛋白与肉嫩度的关系研究进展［J］.食品科学， 2016， 37（13）: 232-236.DOI:10.7506/ spkx1002-6630-201613042. http://www.spkx.net.cn

LI Xin， XING Tong， XU Xinglian.Relationship between small heat shock proteins and meat tenderness［J］.Food Science，2016， 37（13）: 232-236.（in Chinese with English abstract） DOI:10.7506/spkx1002-6630-201613042. http://www.spkx.net.cn

嫩度是肉的主要食用品质之一，也是评价肉质优劣的常用指标。肉嫩度的影响因素多年来一直是国内外肉类科学家研究的一大热点。影响肉嫩度的因素主要包括宰前因素和宰后因素，宰前因素包括动物品种、年龄、性别、肌肉部位和营养状况等；宰后因素包括冷却方式、胴体吊挂方式、成熟过程等。

研究发现，肉嫩度的形成是活体动物肌细胞的生物特性和宰后成熟期间生物化学变化共同作用的结果。近些年，蛋白组学关于肉类的研究表明小分子热应激蛋白作为生物标记物在预测嫩度、肉色、保水性和风味方面具有一定的潜力。与此同时，研究表明小分子热应激蛋白（small heat shock proteins，sHSPs）作为分子伴侣与抗凋亡因子在调控宰后肌肉成熟过程所发生的细胞凋亡、蛋白降解等生理生化过程中起到重要作用。本文将对sHSPs的基本结构及功能和其影响肉嫩度的作用机制进行综述。

1 小分子热应激蛋白

1.1 sHSPs简介

生物体在遭受高温、缺氧缺血、氧化、重金属盐等胁迫刺激后，会快速产生具有高度保守性的一类非特异性细胞蛋白，即热应激蛋白（heat shock proteins，HSPs），同时，在正常环境下，它们中的大部分也能在细胞中表达。HSPs是一类蛋白质分子家族，Snoeckx等［1］根据氨基酸序列的同源性、分子质量和功能的不同，将HSPs分为6 个主要家族，即HSP100家族、HSP90家族、HSP70家族、HSP60家族、HSP40家族和小HSP家族（12～43 kD）。sHSPs是热应激蛋白家族中的第六类，主要包括HSP20，HSP27和αB-晶状体蛋白等［2］。

1.2 sHSPs的结构

sHSPs的主要结构由N端域、C端域和位于两者中间的α-晶体蛋白结构域三部分组成（图1）。α-晶体蛋白结构域是所有sHSPs共有的高度保守的结构域，由约90 个氨基酸特征序列组成，包含9 个β-片层，呈紧密的三明治结构，其上下两层为分别是由3 条或4 条反平行链组成，中间由1 个小的域间环连接［3］。C端域由一个短的可变的氨基酸残基序列组成，包含一个尾巴区、扩展区和保守的IXI区域，与sHSPs低聚物的疏水区形成有关［4］。N端域的序列和长度都是多变的，能够调节低聚反应，与低聚体复合物的形成及分子伴侣活性有关［5］。

sHSPs在体内以高度有序的低聚物（200～800 kD）形式存在，sHSPs低聚物可以是由一种或多种sHSPs形成的同源聚物或异源多聚体［7］。sHSPs低聚物的结构、大小是动态变化的，而且2 种低聚物的亚基可以快速交换，不同状态的低聚体对sHSPs的伴侣功能有重要的影响［8］。如酵母的HSP26在生理温度下是二十四聚体复合物，在受到热激后，二十四聚体复合物发生解离，成为具有伴侣活性的二聚体复合物［9］。而小鼠HSP25以二聚体形式存在时没有伴侣活性，而当聚合成大的低聚体复合物后具有很高的伴侣活性［10］。体内sHSPs低聚物动态解离或聚合能够暴露其疏水位点，从而与解折叠的蛋白结合为可溶性复合物，实现对蛋白质保护功能［11］。

sHSPs通过磷酸化作用或翻译后的修饰调节低聚物的状态，进而调节其生物功能。研究表明，人类HSP27有3 个磷酸化位点Ser15、Ser82和Ser78，通过促分裂素原活化蛋白激酶（mitogen-activated protein kinases，MAP）-激酶修饰，可以形成8 种可能的异构体［12］。磷酸化过程通常会导致sHSPs低聚物解聚，形成小的六聚体、四聚体或二聚体［13］。如人类的HSP27在促分裂原活化蛋白活化蛋白激酶2/3（MAPK-activated protein kinase 2/3， MAPKAP-激酶2/3）的作用下形成四聚体，进一步解聚形成二聚体［14］。人体内磷酸化的HSP27通过稳定内皮细胞和（或）平滑肌细胞骨架的肌动球蛋白来防止心血管病，而非磷酸化的HSP27无此功能［15］。

1.3 sHSPs的功能

1.3.1 分子伴侣功能

分子伴侣的定义是结合并稳定蛋白质，有利于蛋白质正确装配，但最终不参与蛋白质功能结构的组成［6］。当细胞受到应激损伤时，蛋白天然结构被破坏，结构展开，同时sHSPs低聚物发生解离成小复合物，疏水基团暴露，包埋在低聚物内部与底物结合的位点暴露，与变性的蛋白质结合形成稳定、可溶的sHSPs-蛋白质复合物［11］。虽然sHSPs-变性蛋白质复合物是相对稳定的，但sHSPs无法使受损的蛋白质底物复性［16］。HSP60、HSP70具有正确的装配和重新折叠合成新的蛋白质的作用，它们通过ATP依赖的过程，正确组装异常折叠和变性蛋白来协助防止蛋白质不可逆聚集，并协助蛋白质转移到正确的位置。不同于大多数热激蛋白家族成员，sHSPs功能的实现不依赖于ATP［17］。

1.3.2 调控肌动蛋白聚合

肌动蛋白是肌细胞骨架微丝的重要组成部分，对维持肌肉细胞结构的完整性起到关键作用。肌动蛋白聚合时，亚基在微丝正端进行组装，相反，F-肌动蛋白即解聚变成G-肌动蛋白单位，但延长的速度比负端解聚速率要快10 倍。在稳定条件下，肌动蛋白正端聚合及负末端解聚速率是相当，确保肌动蛋白微丝保持恒定的长度。sHSPs能模仿一种同源肌动蛋白和肌动蛋白-肌动蛋白结合位点相结合，作为一个帽子结构有效地抑制肌动蛋白聚合［18］。

sHSPs非磷酸化单体的存在形式能够通过调控组织中肌动蛋白聚合，控制微丝动力学，从而调控微丝形成［19］。如小鼠的HSP25和αB-晶体蛋白能够调控肌动蛋白的组装［20］。在无胁迫作用的稳态细胞中，sHSPs能够调节肌动蛋白丝的组装和维持细胞骨架蛋白结构。

1.3.3 维持骨架蛋白结构，保持细胞完整性

许多研究表明sHSPs在维持细胞骨架结构及完整性、细胞微丝、微管及中间丝过程具有重要作用。大多数磷酸化状态的HSP27都可以稳定细胞微丝；应激条件下sHSPs与丝蛋白的协同作用可以帮助细胞抵抗热应激、氧化应激、肌动蛋白反应性药物等［21-22］。国内学者通过研究大鼠骨骼肌sHSPs在离心运动后的表达变化，发现αB-晶体蛋白（αB-crystallin）增加且移位于Z盘和细胞膜，sHSPs的移位可能有助于限制骨骼肌细胞骨架蛋白崩解，或者帮助修复损伤的结构［23］。

1.3.4 抗细胞凋亡作用

细胞凋亡指为维持内环境稳定，由基因控制的细胞自主的、有序的死亡。细胞凋亡是主动的过程，涉及一系列基因的激活、表达以及调控等，并不是病理条件下损伤的一种现象，而是机体为更好地适应生存环境而主动争取的一种死亡过程［24］。

介导细胞凋亡过程中的细胞凋亡酶（caspases），是哺乳动物细胞内一组内源性半胱氨酸肽酶。哺乳动物程序性死亡途径主要是由线粒体介导的内源性凋亡通路。细胞受到胁迫作用时，线粒体膜肿胀、通透性增高、促凋亡蛋白Bax、14-3-3蛋白释放，因而细胞色素c、凋亡诱导因子（apoptosis inducing factor，AIF）、核酸内切酶（Bcl-2 inhibitor of transcription，Bit1）等释放到细胞质中，引起的一系列级联放大反应导致大量细胞基质裂解引起细胞凋亡［25］。

有关sHSPs调控细胞凋亡的理论已有很多报道。Paul等［26］研究表明，小鼠细胞系中HSP27的表达影响线粒体释放细胞色素c，对定位小鼠细胞内HSP27的表达位置进行定位，结果表明HSP27能干扰线粒体上游的凋亡信号。此外，αB-晶状体在缺氧和高渗应激的条件下，能够抑制心肌细胞中Caspase3的活化［27］。而错译突变的αB-晶状体蛋白则失去抗凋亡作用，导致线粒体呈现更大的通透性从而引起大量细胞色素c释放到细胞质［28］。类似的生物功能在HSP20也得到验证［29］。

总的来说，sHSPs一方面能够通过干扰凋亡通路的化学信号，抑制细胞凋亡；另一方面则能通过分子伴侣作用结合损坏或展开的蛋白质，防止细胞内蛋白质不可逆的损伤和蛋白质聚集。

2 sHSPs与肉嫩度的相关研究

预测肉宰后初期食用品质便于肉类工业的生产控制。近些年，蛋白质组学关于肉类的研究表明，sHSPs作为生物标记物在预测肉嫩度、颜色、保水性和风味方面具有一定的潜力［30］。Bernard等［31］发现，牛肉HSP27和αB-晶状体蛋白浓度与肉的嫩度、多汁性和风味之间成负相关关系。此外，Kim等［32］研究表明牛肉中HSP27的浓度也与其颜色成负相关（L*和a*值）。这些研究结果表明，生物标志物的统计模型可以在宰后早期预测某些肉的品质属性，但sHSPs参与肉品质的变化机制还有待研究。

sHSPs在调控肉质形成过程中可能发挥的作用最早由Ouali等［33］提出，即sHSPs表达上调，阻止肌细胞凋亡进程，同时作为肌肉蛋白的分子伴侣能维持细胞稳态。因此，本文将从sHSPs延缓肌原纤维蛋白降解和抗细胞凋亡两方面展开讨论。

2.1 分子伴侣功能延缓肌原纤维蛋白的降解

肌肉向食用肉转化过程中发生的复杂组织结构和生理生化变化是肉嫩化的基础。目前发现的骨骼肌中可能参与肌肉宰后嫩化的酶类主要包括溶酶体组织蛋白酶类、蛋白酶体、钙激活酶类和细胞凋亡酶——半胱氨酸蛋白酶家族Caspases［34］。维持肌原纤维完整性的蛋白包括肌间线蛋白（desmin）、肌联蛋白（titin）、伴肌动蛋白、肌钙蛋白T（troponin-T）、联结蛋白（vinculin）等［35］。最终控制嫩化的过程是以上蛋白在该类酶作用下水解，导致细胞结构的完整性丧失发生小片化，从而达到改善肉嫩度的作用。

sHSPs作为分子伴侣保护肌肉结构完整性的一个特征是在肌细胞受到胁迫作用后，从肌浆蛋白转移到肌原纤维蛋白上。如受到离心应激后，人类肌浆蛋白中HSP27的浓度减少，肌原纤维中HSP27增加［36］。因此，在胁迫条件作用下，sHSPs能够协助稳定该区域关键的、脆弱的蛋白质，延缓肌原纤维降解。

相关研究表明，在肌原纤维蛋白提取物中加入外源性αB-晶状体蛋白后，肌间线蛋白和肌联蛋白的降解减少；将纯化的αB-晶状体蛋白和纯化的μ-钙蛋白酶在体外结合，在钙离子作用下，αB-晶状体蛋白可以将μ-钙蛋白酶快速水解，说明αB-晶状体蛋白可以作为μ-钙蛋白酶的底物。进一步实验结果已确认αB-晶状体蛋白可以竞争性抑制μ-calpain活性［37］。

除此此外，动物宰后极限pH值（ultimate pH，pHu）会影响到肌浆中sHSPs的浓度，从而影响肉嫩度。关于牛背最长肌成熟过程中HSP27、HSP20和αB-晶状体蛋白的动力学的研究表明，高pHu组肌肉sHSPs的浓度最高，低pHu组浓度最低；且高pHu肉和低pHu肉sHSPs浓度随时间下降的速率均较中等pHu肉快［38］。这可能与sHSP的等电点有关。还有研究表明，sHSPs的降解与肌原纤维蛋白降解存在显著相关性。如Lomiwes等［39］研究表明，宰后第1天的牛肉样本肌间线蛋白与肌钙蛋白T的降解程度，与HSP20和HSP27降解程度成显著正相关；Hwang等［40］发现，宰后1～7 d，猪背最长肌的剪切力值与HSP27的浓度成显著正相关；Morzel等［41］提出，在牛肉嫩化过程中，HSP27与肉的嫩度成正相关。关于sHSP与肉嫩度的关系仍需进一步研究。

总体来说，目前研究表明sHSPs保护肌肉的结构完整性的主要有两种方式：1）sHSPs与肌原纤维蛋白结合，稳定肌原纤维蛋白，维持肌肉的完整结构，延缓内源性蛋白酶对肌原纤维蛋白的水解；2）与肌原纤维结合的sHSPs成为μ-钙蛋白酶的底物，减缓肌原纤维蛋白的水解进程。

2.2 抑制宰后动物的细胞凋亡

动物宰后，机体内氧气和营养供应终止，肌细胞所处的环境逐渐变为无氧状态，有氧呼吸转变为糖酵解。乳酸积累，pH值下降，能量水平降低，钙离子浓度变化，这种有害的生理条件极有可能启动细胞凋亡程序，引发肌细胞凋亡，导致Caspase系统对细胞骨架结构蛋白的降解，最终作用于肉的嫩度［42］。

研究发现Caspase是内源性蛋白水解酶，主要通过诱导细胞凋亡的作用来影响肉嫩度［43-44］。在研究宰后初期牛背最长肌半胱天冬酶的动力学特点时，Pulford等［45］报道宰后早期的Caspase8和Caspase9活力与pHu没有显著差异。但随着肌肉成熟，中pHu组与低pHu组和高pHu肉相比，Caspase3、Caspase7的活性相对较低。这可能是由于中pHu肉有较高浓度的sHSPs，抑制Caspase3、Caspase7的激活，减缓细胞凋亡过程，导致肉的嫩化延迟。面对细胞凋亡，sHSPs浓度的上调对防止细胞内蛋白质的聚集、变性，维持细胞稳态，阻止不必要的细胞凋亡起到重要作用。

另一方面肌肉pH值动力学特性表明，宰后肉的pH值呈不连续下降趋势，中间会经历pH 6.2～6.4的稳定期［46］。细胞凋亡的显著特点是细胞膜内外磷脂分布的改变，影响肌细胞膜电荷分布，并与pH值下降速率有关［47］。细胞膜磷脂的转变受抗凋亡蛋白Bcl-2抑制，sHSPs作为抗凋亡蛋白，可能与Bcl-2相结合，抑制pH值下降速率，稳定pH值变化过程，对肉嫩化过程起到重要作用［39］。

3 结 语

综上所述，小分子热应激蛋白由于其结构、功能上的特殊性，对肉嫩度的形成具有重要调控作用。但小分子热应激蛋白对嫩度影响的相关作用机理仍存在一定的争议。此外，小分子热应激蛋白在不同宰前因素、动物品种、肌纤维类型等方面对肉嫩度的影响也不尽相同，仍需要进一步研究。

参考文献：

［1］ SNOECKX L H E H， CORNELUSSEN R N， van NIEUWENHOVEN F A， et al.Heat shock proteins and cardiovascular pathophysiology［J］.Physiological Reviews， 2001， 81（4）: 1461-1497.

［2］ BAKTHISARAN R， TANGIRALA R， RAO C M.Small heat shock proteins: role in cellular functions and pathology［J］.Biochimica et Biophysica Acta （BBA）-Proteins and Proteomics， 2015， 1854（4）: 291-319.DOI:10.1016/j.bbapap.2014.12.019.

［3］ SUN Y， MACRAE T H.Small heat shock proteins: molecular structure and chaperone function［J］.Cellular and Molecular Life Sciences， 2005， 62（21）: 2460-2476.DOI:10.1007/s00018-005-5190-4.

［4］ STROMER T， EHRNSPERGER M， GAESTEL M， et al.Analysis of the interaction of small heat shock proteins with unfolding proteins［J］.Journal of Biological Chemistry， 2003， 278（20）: 18015-18021.DOI:10.1007/s00018-005-5190-4.

［5］ KUNDU M， SEN P C， DAS K P.Structure， stability， and chaperone function of αA-crystallin: role of N-terminal region［J］.Biopolymers，2007， 86（3）: 177-192.DOI:10.1002/bip.20716.

［6］ ELLIS R J， van der VIES S M.Molecular chaperones［J］.Annual Review of Biochemistry， 1991， 60（1）: 321-347.DOI:10.1007/978-94-011-2108-8.

［7］ RUEPP A， ROCKEL B， GUTSCHE I， et al.The chaperones of the archaeon Thermoplasma acidophilum［J］.Journal of Structural Biology， 2001， 135（2）: 126-138.DOI:10.1006/jsbi.2001.4402.

［8］ FRIEDRICH K L， GIESE K C， BUAN N R， et al.Interactions between small heat shock protein subunits and substrate in small heat shock protein-substrate complexes［J］.Journal of Biological Chemistry， 2004，279（2）: 1080-1089.DOI:10.1074/jbc.M311104200.

［9］ STROMER T， FISCHER E， RICHTER K， et al.Analysis of the regulation of the molecular chaperone Hsp26 by temperatureinduced dissociation the N-terminal domain is important for oligomer assembly and the binding of unfolding proteins［J］.Journal of Biological Chemistry， 2004， 279（12）: 11222-11228.DOI:10.1074/jbc.M310149200.

［10］ BENNDORF R， HAYESS K， RYAZANTSEV S， et al.Phosphorylation and supramolecular organization of murine small heat shock protein HSP25 abolish its actin polymerization-inhibiting activity［J］.Journal of Biological Chemistry， 1994， 269（32）: 20780-20784.

［11］ HASLBECK M， VIERLING E.A first line of stress defense: small heat shock proteins and their function in protein homeostasis［J］.Journal of Molecular Biology， 2015， 427（7）: 1537-1548.DOI:10.1016/ j.jmb.2015.02.002.

［12］ GAESTEL M.sHsp-phosphorylation: enzymes， signaling pathways and functional implications［M］.Berlin: Springer Berlin Heidelberg，2002: 151-169.DOI:10.1007/978-3-642-56348-5_8.

［13］ FU Xinmiao， SHI Xiaodong， YAN Linxuan， et al.In vivo substrate diversity and preference of small heat shock protein IbpB as revealed by using a genetically incorporated photo-cross-linker［J］.Journal of Biological Chemistry， 2013， 288（44）: 31646-31654.DOI:10.1074/jbc.M113.501817.

［14］ HAYES D， NAPOLI V， MAZURKIE A， et al.Phosphorylation dependence of hsp27 multimeric size and molecular chaperone function［J］.Journal of Biological Chemistry， 2009， 284（28）: 18801-18807.DOI:10.1074/jbc.M109.011353.

［15］ ROBINSON A A， DUNN M J， MCCORMACK A， et al.Protective effect of phosphorylated Hsp27 in coronary arteries through actin stabilization［J］.Journal of Molecular and Cellular Cardiology， 2010，49（3）: 370-379.DOI:10.1016/j.yjmcc.2010.06.004.

［16］ RAO P V， HORWITZ J， ZIGLER J S.α-Crystallin， a molecular chaperone， forms a stable complex with carbonic anhydrase upon heat denaturation［J］.Biochemical and Biophysical Research Communications，1993， 190（3）: 786-793.DOI:10.1006/bbrc.1993.1118.

［17］ JAKOB U， GAESTEL M， ENGEL K， et al.Small heat shock proteins are molecular chaperones［J］.Journal of Biological Chemistry， 1993，268（3）: 1517-1520.

［18］ MOUNIER N， ARRIGO A P.Actin cytoskeleton and small heat shock proteins: how do they interact？［J］.Cell Stress & Chaperones， 2002，7（2）: 167-176.

［19］ DUBIŃSKA-MAGIERA M， JABŁOŃSKA J， SACZKO J， et al.Contribution of small heat shock proteins to muscle development and function［J］.FEBS Letters， 2014， 588（4）: 517-530.DOI:10.1002/1873-3468.12209.

［20］ WIESKE M， BENNDORF R， BEHLKE J， et al.Defined sequence segments of the small heat shock proteins HSP25 and αB-crystallin inhibit actin polymerization［J］.European Journal of Biochemistry，2001， 268（7）: 2083-2090.DOI:10.1046/j.1432-1327.2001.02082.x.

［21］ SCHÄFER C， CLAPP P， WELSH M J， et al.HSP27 expression regulates CCK-induced changes of the actin cytoskeleton in CHOCCK-A cells［J］.American Journal of Physiology， 1999， 277 （6 Pt 1）: C1032-C1043.

［22］ HUOT J， HOULE F， SPITZ D R， et al.HSP27 phosphorylationmediated resistance against actin fragmentation and cell death induced by oxidative stress［J］.Cancer Research， 1996， 56（2）: 273-279.

［23］ 高前进.骨骼肌小热休克蛋白在离心运动后的表达［J］.中国组织工程研究， 2011， 15（7）: 1159-1162.DOI:10.3969/j.issn.1673-8225.2011.07.005.

［24］ KROEMER G， DALLAPORTA B， RESCHE-RIGON M.The mitochondrial death/life regulator in apoptosis and necrosis［J］.Annual Review of Physiology， 1998， 60（1）: 619-642.DOI:10.1146/annurev.physiol.60.1.619.

［25］ 赵世飞.肌肉运动与骨骼肌细胞的凋亡［J］.中国组织工程研究，2010， 14（11）: 2030-2034.DOI:10.3969/j.issn.1673-8225.2010.11.033.

［26］ PAUL C， MANERO F， GONIN S， et al.Hsp27 as a negative regulator of cytochrome C release［J］.Molecular and Cellular Biology， 2002，22（3）: 816-834.DOI:10.1128/MCB.22.3.816-834.2002.

［27］ MORRISON L E， HOOVER H E， THUERAUF D J， et al.Mimicking phosphorylation of alphaB-crystallin on serine-59 is necessary and sufficient to provide maximal protection of cardiac myocytes from apoptosis［J］.Circulation Research， 2003， 92（2）: 203-211.DOI:10.1161/01.RES.0000052989.83995.A5.

［28］ MALOYAN A， SANBE A， OSINSKA H， et al.Mitochondrial dysfunction and apoptosis underlie the pathogenic process in α-B-crystallin desmin-related cardiomyopathy［J］.Circulation， 2005，112（22）: 3451-3461.DOI:10.1161/CIRCULATIONAHA.105.572552.

［29］ FAN G C， REN X， QIAN J， et al.Novel cardioprotective role of a small heat-shock protein， hsp20， against ischemia/reperfusion injury［J］.Circulation， 2005， 111（14）: 1792-1799.DOI:10.1161/01.CIR.0000160851.41872.C6.

［30］ LOMIWES D， FAROUK M M， WIKLUND E， et al.Small heat shock proteins and their role in meat tenderness: a review［J］.Meat Science，2014， 96（1）: 26-40.DOI:10.1016/j.meatsci.2013.06.008.

［31］ BERNARD C， CASSAR-MALEK I， le CUNFF M， et al.New indicators of beef sensory quality revealed by expression of specific genes［J］.Journal of Agricultural and Food Chemistry， 2007， 55（13）: 5229-5237.DOI:10.1021/jf063372l.

［32］ KIM N K， CHO S， LEE S H， et al.Proteins in longissimus muscle of Korean native cattle and their relationship to meat quality［J］.Meat Science， 2008， 80（4）: 1068-1073.DOI:10.1016/j.meatsci.2008.04.027.

［33］ OUALI A， HERRERA-MENDEZ C H， COULIS G， et al.Revisiting the conversion of muscle into meat and the underlying mechanisms［J］.Meat Science， 2006， 74（1）: 44-58.DOI:10.1016/j.meatsci.2006.05.010.

［34］ COSTELLI P， REFFO P， PENNA F， et al.Ca2+-dependent proteolysis in muscle wasting［J］.The International Journal of Biochemistry & Cell Biology， 2005， 37（10）: 2134-2146.DOI:10.1016/j.biocel.2005.03.010.

［35］ 刘寿春， 钟赛意， 葛长荣.肉品嫩化理论及嫩化方法的研究进展［J］.肉品卫生， 2005（7）: 25-28.DOI:10.3969/j.issn.1008-5467.2005.10.010.

［36］ PAULSEN G， VISSING K， KALHOVDE J M， et al.Maximal eccentric exercise induces a rapid accumulation of small heat shock proteins on myofibrils and a delayed HSP70 response in humans［J］.American Journal of Physiology-Regulatory， Integrative and Comparative Physiology， 2007， 293（2）: R844-R853.DOI:10.1152/ ajpregu.00677.2006.

［37］ LOMIWES D， HURST S M， DOBBIE P， et al.The protection of bovine skeletal myofibrils from proteolytic damage post mortem by small heat shock proteins［J］.Meat Science， 2014， 97（4）: 548-557.DOI:10.1016/j.meatsci.2014.03.016.

［38］ LOMIWES D， FAROUK M M， WU G， et al.The development of meat tenderness is likely to be compartmentalised by ultimate pH［J］.Meat Science， 2014， 96（1）: 646-651.DOI:10.1016/j.meatsci.2013.08.022.

［39］ LOMIWES D， FAROUK M M， FROST D A， et al.Small heat shock proteins and toughness in intermediate pHu beef［J］.Meat Science，2013， 95（3）: 472-479.DOI:10.1016/j.meatsci.2013.05.022.

［40］ HWANG I H， PARK B Y， KIM J H， et al.Assessment of postmortem proteolysis by gel-based proteome analysis and its relationship to meat quality traits in pig longissimus［J］.Meat Science， 2005， 69（1）: 79-91.DOI:10.1016/j.meatsci.2004.06.019.

［41］ MORZEL M， TERLOUW C， CHAMBON C， et al.Muscle proteome and meat eating qualities of longissimus thoracis of “Blonde d'Aquitaine” young bulls: a central role of HSP27 isoforms［J］.Meat Science， 2008， 78（3）: 297-304.DOI:10.1016/j.meatsci.2007.06.016.

［42］ PARSELL D A， LINDQUIST S.The function of heat-shock proteins in stress tolerance: degradation and reactivation of damaged proteins［J］.Annual Review of Genetics， 1993， 27（1）: 437-496.

［43］ HUANG Feng， HUANG Ming， ZHOU Guanghong， et al.In vitro proteolysis of myofibrillar proteins from beef skeletal muscle by caspase-3 and caspase-6［J］.Journal of Agricultural and Food Chemistry， 2011， 59（17）: 9658-9663.DOI:10.1021/jf202129r.

［44］ MOHRHAUSER D A， UNDERWOOD K R， WEAVER A D.In vitro degradation of bovine myofibrils is caused by μ-calpain， not caspase-3［J］.Journal of Animal Science， 2011， 89（3）: 798-808.DOI:10.2527/ jas.2010-3149.

［45］ PULFORD D J， DOBBIE P， VAZQUEZ S F， et al.Variation in bull beef quality due to ultimate muscle pH is correlated to endopeptidase and small heat shock protein levels［J］.Meat Science， 2009， 83（1）: 1-9.DOI:10.1016/j.meatsci.2008.11.008.

［46］ HWANG I H， THOMPSON J M.The interaction between pH and temperature decline early postmortem on the calpain system and objective tenderness in electrically stimulated beef longissimus dorsi muscle［J］.Meat Science， 2001， 58（2）: 167-174.DOI:10.1016/S0309-1740（00）00147-9.

［47］ BECILA S， HERRERA-MENDEZ C H， COULIS G， et al.Postmortem muscle cells die through apoptosis［J］.European Food Research and Technology， 2010， 231（3）: 485-493.DOI:10.1007/s00217-010-1296-5.

DOI:10.7506/spkx1002-6630-201613042

中图分类号：TS251.1

文献标志码：A

文章编号：1002-6630（2016）13-0232-05

收稿日期：2015-09-24

基金项目：国家现代农业（肉鸡）产业技术体系建设专项（CARS-42）

作者简介：李鑫（1993—），女，硕士研究生，主要从事肉品加工与质量安全控制研究。E-mail：2015108064@njau.edu.cn

*通信作者：徐幸莲（1962—），女，教授，博士，主要从事肉品加工与质量安全控制研究。E-mail：xlxu@njau.edu.cn

Relationship between Small Heat Shock Proteins and Meat Tenderness

LI Xin， XING Tong， XU Xinglian*
（Key Laboratory of Meat Processing and Quality Control， Ministry of Education， Nanjing Agricultural University， Nanjing 210095， China）

Abstract:The development of meat eating quality is closely related to complex biochemical processes during postmortem aging.Oxygen and nutrient withdrawal following exsanguination is known to induce apoptosis， so that muscle cells inevitably engage towards apoptotic cell death.Thus， factors that regulate the process of apoptotic cell death of muscle cells are believed to influence the ultimate meat quality.Small heat shock proteins （sHSPs）， as biomarkers for meat quality attributes，have been confirmed by many proteomic studies.Due to the anti-apoptotic and molecular chaperone functions， sHSPs can protect myofibrillar proteins from degradation， interfere with cellular signal transduction pathways， delay myofibrillar protein degradation by endogenous enzymes and extend the process of meat aging.In this review， we discuss the mechanism of their possible chaperone and anti-apoptotic roles involved in meat tenderness during the conversion of muscle to meat.

Key words:small heat shock proteins； tenderness； chaperone； apoptosis