褐藻中岩藻聚糖硫酸酯生物学活性的研究进展

宋海燕，何文辉，张 奥，袁荣荣，张泽华，崔丽香，蔡清洁（上海海洋大学，省部共建水产种质资源发掘与利用教育部重点实验室，上海201306）

褐藻中岩藻聚糖硫酸酯生物学活性的研究进展

宋海燕，何文辉*，张 奥，袁荣荣，张泽华，崔丽香，蔡清洁
（上海海洋大学，省部共建水产种质资源发掘与利用教育部重点实验室，上海201306）

岩藻聚糖硫酸酯主要来源于褐藻，是一种含有硫酸基的水溶性杂多糖。岩藻聚糖硫酸酯在医药、保健品、功能性食品等领域有着广泛的应用，岩藻聚糖硫酸酯结构复杂且硫酸基团的量对其一些生物学活性具有影响，因此本文对岩藻聚糖硫酸酯结构，以及抗氧化活性、抗病毒活性、抗肿瘤活性、α-葡萄糖苷酶的抑制等生物学活性进行了综述。

褐藻，岩藻聚糖硫酸酯，结构，生物学活性

我国是世界上集海藻的生产消费以及出口为一体的国家。褐藻是海洋藻类中第二大种群，因具有绿棕色的藻褐素而得名［1］。褐藻约有1500种，分成25个属［2］，是附着生长的海洋低等植物，在许多国家，褐藻例如墨角藻、羊栖菜、裙带菜、鹿角菜成为食品的一部分［3］。褐藻含有丰富的多糖成分，主要包括岩藻聚糖硫酸酯、褐藻胶以及褐藻淀粉等。其中岩藻聚糖硫酸酯又称为褐藻糖胶或者褐藻聚糖硫酸酯，是Kylin在1913年首次从掌状海带中提取的，并命名为fucoidan。它主要位于褐藻的细胞壁基质中，是一类含有L-岩藻糖和硫酸基团的杂多糖［4］。通常采用水提法、酸提法或CaCl2法进行提取。水提法主要是利用岩藻聚糖硫酸酯溶于热水，不溶于乙醇的特点来提取；酸提取法是最早的提取方法，利用褐藻酸在低pH环境不溶的特性分离岩藻聚糖硫酸酯；CaCl2法利用岩藻聚糖硫酸酯的钙盐溶于水，而褐藻酸钙不溶来进行分离。如今，提取方法不断增多，在传统提取方法的基础上出现一些辅助提取方法，如利用超声波常温破碎细胞来辅助水提法，利用酶解破坏细胞壁与酸提法相结合，采用高压均质处理原料与酶法结合，促使岩藻聚糖硫酸酯的溶出［5］等。采用上述方法提取的岩藻聚糖硫酸酯具有广泛的生物活性，虽然在结构和提取方法等有差异，但大多具有抗氧化、抗病毒、抗肿瘤、α-葡萄糖苷酶抑制等活性。

1 岩藻聚糖硫酸酯的结构

不同产地，不同种褐藻中岩藻聚糖硫酸酯的化学组成和结构组成有所不同；不同的提取条件所得的岩藻聚糖硫酸酯的结构和化学组成也有可能是不同的。Ponce等［6］在室温下，从小腺囊藻Adenocystis utricularis中提取的岩藻聚糖硫酸酯化学组成主要由岩藻糖、半乳糖和硫酸酯组成，被称为“galactofucan”。而在70℃时，主要由岩藻糖、大量糖醛酸、少量硫酸酯以及少量的其他单糖（葡萄糖、木糖、鼠李糖和半乳糖）组成，被称为“uronofucoidan”。

岩藻聚糖硫酸酯的结构中不仅硫酸化程度、硫酸基团取代位置和分子水平不同，主要的糖链结构也有些不同［7-8］。1993年，Patankar等［9］提出了岩藻聚糖硫酸酯的一般结构，Chizhov等［10］从绳藻Chorda filum中提取出岩藻聚糖硫酸酯结构，而Chevolot等［11］从泡叶藻中提取岩藻聚糖硫酸酯，利用1D/2D NMR图谱进行结构分析。通过比对发现这三种岩藻聚糖硫酸酯结构核区都主要是由岩藻糖通过α-（1-3）糖苷键链接，而硫酸基团的位置明显不同，Patankar等提出的结构中硫酸基主要取代C-4位置，而Chizhov等提出的结构中，硫酸基主要在O-4位上，还有部分在O-2位上；Chevolot等提出的结构中，硫酸基主要在O-2位上，部分在O-3、O-4位上。

2 岩藻聚糖硫酸酯的生物学活性

岩藻聚糖硫酸酯具有很多生物学活性，并且实验证明在喂食的情况下，岩藻聚糖硫酸酯没有毒性［12-13］。

2.1 抗氧化活性

大量实验表明岩藻聚糖硫酸酯具有抗氧化活性，是良好的天然抗氧化剂。通过清除自由基以及还原力实现抗氧化作用。Seng等［14］从宾德马尾藻Sargassum binderi中提取的岩藻聚糖硫酸酯对DPPH自由基有清除能力，对羟自由基和超氧阴离子清除活性（SOA）清除能力更加显著且高于人工合成抗氧化剂。Wijesinghe等［15］研究报道褐藻中岩藻聚糖硫酸酯有较强的抗氧化性能，通过还原作用来清除自由基，其抗氧化能力与还原力呈正相关，还原能力越强，则抗氧化能力越强［16-17］。

抗氧化活性不仅与分子量有关，还与降解方法，硫酸基含量等有关，是不同因素综合影响的结果。Lim等［18］采用γ辐射降解岩藻聚糖硫酸酯得到不同分子量片段，利用FRAP和β-胡萝卜漂白法两种测定方法，发现分子量越小的片段，抗氧化活性越强。同时，用DPPH法测定γ辐射降解法和酸解法获得的30 ku片段，发现γ辐射降解法获得的多糖片段活性（78% ±5.1%）明显高于酸解法（47%±8.9%），且酸水解获得的30 ku多糖片段的硫酸基含量（440 μg/mL）低于γ辐射降解法获得的片段（790 μg/mL）。而Souza等发现墨角藻Fucus vesiculosus中的岩藻聚糖硫酸酯的抗氧化活性和硫酸基含量呈正相关［19］。因此说明分子量低，可能吸收性好因而抗氧化活性高；不同降解的方法可以改变多糖片段的分子结构，也使得硫酸基含量不同，从而对抗氧化活性产生影响。

2.2 抗病毒活性

有研究报道一些自身无抗病毒活性的多糖经硫酸化后，表现出抗病毒活性［20］，岩藻聚糖硫酸酯的抗病毒作用受到关注。

Ponce等［6］在室温下，采用水提法、酸提法以及氯化钙法从小腺囊藻Adenocystis utricularis中提取的岩藻聚糖硫酸酯（EW1，EA1，EC1）均含有大量硫酸基且分子量大，显示出高的抗单纯疱疹病毒1和2活性且无细胞毒性；采用水提，酸提法在70℃提取的岩藻聚糖硫酸酯（EW2，EA2）中硫酸酯含量较少且分子量小，却没有抗病毒活性；而氯化钙法高温提取获得的EC2硫酸基含量高且分子量大，因而有相似的抗病毒活性。说明硫酸酯含量和分子量的大小对抗病毒活性有影响。可能是因为大量的硫酸酯增加了负电荷，与病毒外膜蛋白上带正电荷的残基相互作用，导致区域屏蔽作用，阻止病毒与细胞的结合，从而发挥抗病毒活性。

硫酸酯化多糖还可以通过干扰病毒对宿主细胞的吸附、抑制病毒抗原的表达、抑制逆转录酶活性等来抑制病毒活性［21］。Thuy等［22］研究发现岩藻聚糖硫酸酯能抑制HIV-1的传染。其作用是通过直接作用于病毒，在病毒感染前，阻止其进入细胞。有研究发现，从铜藻（Sargassum horneri）中水提获得的岩藻聚糖硫酸酯有抑制人类疱疹病毒7型（HHV-7）和HIV-1的作用［23］，可能是通过抑制病毒的吸附与穿入作用，且抑制病毒穿入后的复制。

2.3 抗肿瘤活性

许多天然多糖表现出抗肿瘤特性，具有对肿瘤细胞直接抑制作用［24］或影响肿瘤形成的不同阶段［25］，通过化学修饰得到的衍生物有不同程度的抗肿瘤活性。

有关岩藻聚糖硫酸酯的抗肿瘤报道很多。从泡叶藻Ascophyllum nodosum中提取的岩藻聚糖硫酸酯诱导半胱天冬酶-9、半胱天冬酶-3和PARP裂解来激活细胞凋亡的形态学变化及线粒体膜通透性的改变［26］。从马尾藻Sargassum filipendula中提取出的岩藻聚糖硫酸酯表现出抑制宫颈癌细胞Hela增殖活性，由线粒体释放凋亡诱导因子（AIF）进入细胞质来抑制细胞活性，但无法激活半胱天冬酶途径［27］。因此，对于岩藻聚糖硫酸酯不同的结构特点以及不同的细胞类型，其通过细胞凋亡来抗肿瘤的机制是不同的。

另外，可以通过化学修饰多糖来增强抗肿瘤作用。在体外实验中，以人脐静脉血管内皮细胞（HUVEC）作为评估标准。来自墨角藻F.vesiculosus的岩藻聚糖硫酸酯组（NF）和硫酸化岩藻聚糖硫酸酯组（OSF），硫酸基含量分别为31.2%和52.4%。样品OSF能够显著地抑制内皮细胞血管形成，而NF表明只有适度的影响。OSF是通过抑制细胞迁移和刺激纤溶酶原激活物和抗原抑制剂（PAI-1）的分泌［28］，进一步结果发现在100 μg/mL浓度时，OSF能有效阻止碱性成纤维细胞生长因子诱导的HUVEC迁移和形成，而NF表现出弱的抑制作用（27%抑制）［29］。这些结果表明，硫酸化程度会影响岩藻聚糖硫酸酯抑制血管生成活性，从而影响对肿瘤细胞的抗性。

高分子量的岩藻聚糖硫酸酯对血管生成有抑制作用［30］，血管生成是实体瘤出现恶性进展所必需的。抗细胞增殖药物仅作用于肿瘤细胞，部分细胞会产生耐药性，因此可以把岩藻聚糖硫酸酯作为抗血管生成药物与传统的抗细胞增殖药物相结合进行抗肿瘤的治疗。

2.4 α-葡萄糖苷酶抑制活性

α-葡萄糖苷酶抑制剂竞争性抑制位于小肠的各种α-葡萄糖苷酶，使淀粉类分解为葡萄糖的速度减慢，从而减缓肠道内葡萄糖的吸收，来治疗Ⅱ型糖尿病［31］。

从围氏马尾藻Sargassum wightii中提取的岩藻聚糖硫酸酯含有岩藻糖53%±0.52%，硫酸基含量36%± 0.60%。在体外，纯的岩藻聚糖硫酸酯表现出α-葡萄糖苷酶的抑制作用，其半抑制浓度（IC50）为132.9 μg/mL，而阿卡波糖半抑制浓度（IC50）为1 mg/mL［31］。有研究发现泡叶藻Ascophyllum nodosum中岩藻聚糖硫酸酯的半抑制浓度在0.013～0.047 mg/mL范围内，从茶叶以及其他植物中提取出的有效活性成分半抑制浓度在11.1～519.8 mg/mL［32］。因此说明对α-葡萄糖苷酶抑制的抑制活性和浓度有关，且在适当浓度下，岩藻聚糖硫酸酯的抑制活性远远高于其他抑制剂的活性。

Kim等［32］报道，墨角藻Fucus vesiculosus中岩藻聚糖硫酸酯没有抑制活性，而来自泡叶藻Ascophyllum nodosum的硫酸化岩藻聚糖对α-D-葡萄糖苷酶有抑制活性。通过结构分析发现两种岩藻聚糖硫酸酯的单糖组成，糖苷键和硫酸基团的位置相似，因而可以推断出低分子量（637 ku）和高硫酸基（21%）对α-D-葡萄糖苷酶活性的抑制起主要作用。可能是因为硫酸化使多糖具有较好的流动性和高的扩散性，快速与α-D-葡萄糖苷酶可逆性结合，强烈地抑制其活性。

因此可以通过硫酸化修饰，降低分子量，增加糖浓度来提高岩藻聚糖硫酸酯对α-D-葡萄糖苷酶的抑制作用，且为开发成为Ⅱ型糖尿病治疗药物提供了理论依据。

2.5 其他作用

岩藻聚糖硫酸酯可与重金属结合形成金属复合物来抑制重金属的吸收。Kim等［33］研究发现通过对铅中毒大鼠模型的建立，岩藻聚糖硫酸酯能降低血铅含量；而铅能够干扰性腺功能，从而在岩藻聚糖硫酸酯的作用下，附睾指数、睾丸指数降低情况得到改善（p＜0.05）；生殖激素睾酮和促卵泡成熟激素上升（p＜0.05）。因此岩藻聚糖硫酸酯对铅中毒大鼠体内铅具有排出作用，从而改善小鼠体内内分泌水平，为进一步临床实验提供经验。

利用刀豆蛋白A（Con A）诱导的小鼠急性肝炎模型，血清丙氨酸转移酶ALT（U/L）值由阳性对照组3453±1421降至岩藻聚糖硫酸酯组的1632±783，明显降低了对肝细胞的损害［34］。

在细菌性脑膜炎的大鼠模型中，岩藻聚糖硫酸酯能够抑制肺炎链球菌诱导的淋巴细胞异常增多及炎性因子如肿瘤坏死因子-α及白细胞介素-1的分泌，从而减轻了炎症损伤［35］。体外实验进一步证实岩藻聚糖硫酸酯能够与纯化的P选择素结合［36］。以上研究说明岩藻聚糖硫酸酯可能通过抑制P选择素活性来阻止白细胞在组织的浸润，从而减轻组织损伤。

岩藻聚糖硫酸酯富含硫酸基和羟基［37］，可以将药物结合到高分子链上，组装制备成纳米微粒，从而扩大其作为药物转运载体的范围。

腌制食品中含有的亚硝酸盐是一种很强的化学致癌物质。岩藻聚糖硫酸酯能够有效的清除亚硝酸盐，并且随着浓度增加，清除率显著增加［38］。

用岩藻聚糖硫酸酯饲养猪数周后，进行猪肉脂质稳定性测定，发现血浆总抗氧化状态、pH、色泽、微生物以及感官分析并未受到影响，但肾组织匀浆中脂质的氧化降低，饱和脂肪酸含量降低［39］。海藻多糖可能是通过改善肠道免疫功能从而提高猪肉的品质。

采用脂多糖（LPS）诱导RAW264.7巨噬细胞建立细胞炎症反应模型，炎症反应时，巨噬细胞在细菌及毒素等的刺激下，会分泌大量的炎症因子一氧化氮NO，因而以NO为指标，对重缘叶马尾藻Sargassum duplicatum、宾德马尾藻Sargassum binderi、微劳马尾藻Sargassum fulvellum、南方团扇藻Padina australis以及锥形喇叭藻Turbinaria turbinata中醇沉岩藻聚糖硫酸酯和上清液岩藻聚糖硫酸酯的抗炎作用进行比较，发现醇沉物对一氧化氮（NO）的抑制具有剂量依赖性。南方团扇藻Padina australis和锥形喇叭藻Turbinaria turbinata的醇沉物浓度在200 μg/mL时，一氧化氮（NO）的释放下降了80%；来自锥形喇叭藻Turbinaria turbinata的上清液提取物中岩藻糖含量最高，对NO的合成抑制作用最强［40］。通过结构分析发现同种褐藻中醇沉岩藻聚糖硫酸酯中硫酸基和总糖含量高于上清液。可能是由于不同提取物中的化学组成不同，导致对一氧化氮抑制作用不同。

3 展望

目前，岩藻聚糖硫酸酯的提取方法在不断增多，可以不断探索新技术和传统提取方法相结合，简化工艺程序，提高提取率，减少提取过程对多糖活性的影响。近些年研究发现，岩藻聚糖硫酸酯具有抗氧化、抗病毒、抗肿瘤以及对α-葡萄糖苷酶抑制等活性，其活性强弱的影响因素很多，主要是分子量的大小，硫酸基含量以及提取方法等，且不同因素对不同活性的影响程度不一样，一般分子量小，硫酸基含量高的岩藻聚糖硫酸酯大部分生物活性相对较高。且不同提取条件，不同提取方法或者降解方法所获得的多糖的化学组成不同，因而导致活性有所差异。虽然岩藻聚糖硫酸酯具有很多活性，但其分子结构和作用机理尚未清楚以及两者之间的关系还待进一步明确。同时需要找到岩藻聚糖硫酸酯合适的存在形式，不断投入到医药品、化妆品以及功能性食品研究开发中。

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Progress on the biological activities of fucoidan from brown algae

SONG Hai-yan，HE Wen-hui*，ZHANG Ao，YUAN Rong-rong，ZHANG Ze-hua，CUI Li-xiang，CAI Qing-jie
（Key Laboratory of Exploration and Utilization of Aquatic Genetic Resources，Shanghai Ocean University，Ministry of Education，Shanghai 201306，China）

Fucoidan mainly derived from brown algae，is a water-soluble heteropolysaccharide containing sulfate groups.Fucoidan had a wide range of applications in medicine，health products，functional foods and other fields.The structure of fucoidan was complex，and the amount of sulfate groups had some influence on its biological activities.In this paper，the complex structure was outlined and some biological activities of it such as antioxidant activity，antiviral activity，antitumor activity，biological activity of α-glucosidase inhibition were introduced.

brown algae；fucoidan；structure；biological activities

TS201.1

A

1002-0306（2016）02-0370-05

10.13386/j.issn1002-0306.2016.02.067

2015－04－07

宋海燕（1991-），女，硕士研究生，研究方向：海藻多糖，E-mail：shynina@163.com。

国家水体污染控制与治理科技重大专项（2014ZX07101-012）；上海高校水产学一流学科建设项目资助。