定量动态对比增强磁共振成像渗透性与T1灌注多参数联合分析对脑胶质瘤分级的诊断价值

孙胜杰，钱海峰，李凤琪，李章宇，吴　晓

浙江大学湖州医院　湖州市中心医院放射科，浙江湖州 313000



定量动态对比增强磁共振成像渗透性与T1灌注多参数联合分析对脑胶质瘤分级的诊断价值

孙胜杰，钱海峰，李凤琪，李章宇，吴晓

浙江大学湖州医院湖州市中心医院放射科，浙江湖州 313000

摘要：目的探讨定量动态对比增强磁共振成像(DCE-MRI)渗透性与T1灌注多参数联合分析对脑胶质瘤分级的诊断价值。方法回顾性分析经病理证实的16例高级别脑胶质瘤(HGG)和12例低级别脑胶质瘤(LGG)患者的磁共振平扫和DCE-MRI资料，通过药代动力学模型定量计算肿瘤的渗透性参数及T1灌注模型计算灌注参数，包括转运常数(Ktrans)、部分细胞外血管外间隙容量(ve)、血液回流常数(kep)、血浆容积(vp)和脑血流量(CBF)、脑血容量(CBV)及平均通过时间(MTT)。以t检验比较HGG和LGG定量分析参数的统计学差异，并以受试者工作特征曲线评估渗透性参数(Ktrans值、ve值)、T1灌注参数(CBF值、CBV值)及联合应用灌注和渗透性参数进行脑胶质瘤的分级诊断的敏感性、特异性和曲线下面积。结果HGG的Ktrans值、ve值、CBF值和CBV值分别为(0.276±0.164)/min、0.486±0.191、(1.755±1.164)ml/(g·min)和(0.204±0.101) ml/g，明显高于LGG的(0.084±0.044)/min、0.274±0.132、(0.761±0.625) ml/(g·min) 和(0.115±0.097)ml/g (t值分别为3.934、3.293、2.672和2.338，P均<0.05)，而HGG的kep值、vp值和MTT值分别为(1.632±1.204)/min、0.114±0.107和(0.128±0.070)min，与 LGG的(1.537±1.194)/min、0.055±0.039、(0.145±0.066) min比较差异无统计学意义(t值分别为0.208、1.823和0.668，P均>0.05)。单参数中以Ktrans值诊断脑胶质瘤分级的曲线下面积最大，为0.919，取阈值为0.105/min时，诊断高级别脑胶质瘤的敏感性和特异性分别为87.5%和83.3%；而联合运用多参数分级诊断时，以ve-CBF值似然比为0.631时曲线下面积最大，为0.974，敏感性和特异性分别为93.7%和100.0%。结论联合DCE-MRI的渗透性参数与灌注参数能够提高高级别和低级别脑胶质瘤分级的诊断率。

关键词：脑胶质瘤；磁共振成像；定量分析；诊断

ActaAcadMedSin，2015,37(6)：674-680

目前T2或T2*加权的动态磁敏感对比增强磁共振虽然作为脑肿瘤微血管密度和肿瘤分级评价的热点研究，但它是以血脑屏障未被肿瘤破坏为前提，无法计算渗透性，使得在肿瘤血管有渗透的情况下，信号强度与渗透的关系不够准确。而定量动态对比增强磁共振 (dynamic contrast enhanced magnetic resonance imaging，DCE-MRI)通过动态监测对比剂在体内的吸收、代谢等药代动力学过程，获得血流动力学的单定量参数，观察肿瘤组织血管分布与血流灌注信息[1- 5]。本研究利用动态对比增强磁共振可以一次检查得到渗透性与T1灌注两套参数，以节约检查时间和对比剂用量，主要评价DCE-MRI渗透性参数联合灌注参数脑胶质瘤分级诊断的价值。

对象和方法

对象选取2013年3月至2014年12月在湖州市中心医院行术前磁共振检查且病理诊断为脑胶质瘤的患者28例，其中男性15例、女性13例，年龄14～73岁，中位年龄45.7岁。所有患者均在行磁共振检查后2周内手术，检查前均签署知情同意书。28例患者按照2007年WHO标准病理诊断为高级别脑胶质瘤(high grade glioma，HGG)16例(Ⅲ级7例、Ⅳ级9例)、低级别胶质瘤(low grade glioma，LGG)12例(Ⅰ级2例、Ⅱ级10例)。病理类型包括胶质母细胞瘤9例、间变性星形细胞瘤6例、间变性少突胶质细胞瘤1例、弥漫性星形细胞瘤2例、混合性胶质瘤6例、节细胞胶质瘤1例、星形母细胞瘤1例、室管膜瘤2例。

检查方法采用美国GE公司Discovery MR 750 3.0T超导型磁共振仪，以头部专用线圈为接收线圈。扫描方位及序列包括：(1)横轴位自旋回波T1加权像：重复时间500 ms、回波时间20 ms，矩阵256×256，采集次数=2。(2)横轴位快速自旋回波T2加权像：重复时间 3 500 ms、回波时间90 ms，矩阵256×256，采集次数=2，回波链长度为12。(3)矢状位体液衰减反转恢复序列：重复时间14 500 ms、回波时间120 ms，反转时间2 600 ms。(4)多翻转角的T1蒙片扫描：重复时间2 472 ms、回波时间1 196 ms，矩阵160×128，层厚5.0 mm，层间距2.5 mm，翻转角：3°、6°、9°、12°、15°。(5)T1加权动态增强扫描序列：翻转角：15°，其余参数同多翻转角的T1蒙片扫描。单次扫描时间6 s，共40期，动态增强扫描时间共240 s，动态增强扫描第2个动态增强时相结束后，采用高压注射器同步静脉注射小分子量钆双胺对比剂欧乃影(Omniscan，GE Healthcare)，注射速率2 ml/s，注射剂量0.1 mmol/kg，并以相同速率注射生理盐水15 ml冲洗导管。

图像分析多翻转角数据及动态增强扫描数据均分别导入动态对比增强定量分析软件(Omni Kinetics，GE Healthcare，Life Science)，多翻转角数据进行T1蒙片扫描计算完成亮度信息到血流浓度信号的转换。选择上矢状窦作为靶血管勾画面积为20～40 mm2的圆形感兴趣区域(region of interest，ROI)，提取个体化血管输入函数，选择血管中心位置保证血管输入函数的感兴趣区不超出血管壁，以准确获得时间-浓度曲线。参考T1、T2加权图像在T1加权动态增强图像上取病灶最大增强区域手动勾画面积为20～60 mm2圆形ROI，尽量避开囊变、坏死、出血及正常血管，同ROI均勾画在渗透性参数及T1灌注参数功能性彩图上，利用软件中药代动力学模型Extended Tofts Linear双室模型拟合计算DCE-MRI渗透性参数以及T1 灌注去卷积模型计算T1灌注参数，包括转运常数(volume transfer constant，Ktrans)、部分细胞外血管外间隙容量(volume fraction of extravascular extracellular space，ve)、血液回流常数(reflux constant，kep)、血浆容积(fractional plasma volume，vp)和脑血流量(cerebral blood flow，CBF)、脑血容量(cerebral blood volume，CBV)及平均通过时间(mean transit time，MTT)。取ROI内定量参数最大值，同一病灶内重复手动勾画ROI 5次，取各参数5次测量结果最大值的平均值，以降低因手动勾画感兴趣区造成的病灶漏画和噪音误差。图像判读由2名放射科副主任以上医师按照单盲法分析。

统计学处理所有数据采用MedCalc12.7医学统计软件分析。2名医师判读结果之间的一致性采用Kappa检验，κ<0.40表示一致性较差，κ为0.41～0.75表示一致性较好，κ>0.7表示一致性极好。测得脑胶质瘤的DCE-MRI渗透性参数及T1灌注参数以均数±标准差表示，两组数据间的比较采用独立样本t检验。采用Logistic回归分析(Enter法)计算联合应用渗透性和灌注参数进行脑胶质瘤分级诊断的似然比，并以Likelihood检验。以受试者工作特征曲线(receiver operating characteristic curve，ROC)比较DCE-MRI单参数渗透性参数(Ktrans、ve)、灌注参数(CBF、CBV) 与多参数联合分析对高级别脑胶质瘤分级诊断的敏感性、特异性和曲线下面积。P<0.05为差异有统计学意义。

结果

DCE-MRI渗透性参数与灌注参数分析结果16例高级别脑胶质瘤与12例低级别脑胶质瘤的DCE-MRI渗透性参数Ktrans(P=0.001)、ve(P=0.003)及灌注参数CBF(P=0.013)、CBV(P=0.027)差异均有统计学意义，而渗透性参数kep、vp及灌注参数MTT差异均无统计学意义(P均>0.05)(图1、2，表1)。

ROC曲线分析结果经Kappa检验，2位医师的k值为0.822，显示一致性极好。从ROC曲线分析结果可见，单参数分级诊断时以Ktrans值的曲线下面积最大，但各单参数的曲线下面积值组间两两比较差异无统计学意义(P均>0.05)。多参数联合分级诊断时以ve-CBF似然比的曲线下面积最大，但多参数联合似然比的曲线下面积值组间两两比较差异无统计学意义(P均>0.05)。两两比较多参数联合诊断与单参数联合诊断的曲线下面积，结果显示Ktrans值联合CBV值(Ktrans-CBV) 似然比与CBV值以及ve值联合CBF值(ve-CBF)似然比与ve值、CBF值、CBV值的曲线下面积差异有统计学意义(P<0.05)，其余参数间曲线下面积比较差异均无统计学意义(P均>0.05)。另外，Ktrans值联合CBF值、Ktrans值联合CBV值或ve值联合CBF值分级诊断的特异性均能够提高到100.0%(表2)。

讨论

DCE-MRI基于血脑屏障的通透性与多种因素相关，包括血管异质性、毛细血管渗透性、灌注的毛细血管床面积、血容量、细胞外液成分、肾脏清除率及灌注等[6- 7]，因此，DCE-MRI的数据分析能够提供包括血管渗透性、增强曲线形态及灌注等多种不同信息[6]。本研究主要基于T1加权DCE-MRI渗透性与灌注参数联合分析脑胶质瘤恶性程度分级的研究。

DCE-MRI渗透性与灌注单参数分析价值与局限性脑胶质瘤生长过程中，微血管内皮生长因子分泌增加，提高微血管密度，但不成熟的新生微血管基底膜不完整，使血管通透性增加，而微血管密度与肿瘤尤其是血管依赖性肿瘤(如脑胶质瘤等)的病理分级呈正相关[8- 10]。本研究高级别脑胶质瘤渗透性参数Ktrans值、ve值均高于低级别脑胶质瘤 (P<0.05)，而高级别脑胶质瘤的kep值、vp值与低级别脑胶质瘤差异无统计学意义(P>0.05)，提示Ktrans值、ve值与胶质瘤分级有一定相关性，kep值、vp值与胶质瘤分级无相关性，表明Ktrans值、ve值越高，表示微血管生成越多，血管通透性越高，脑胶质瘤的级别越高。邓振生等[3]报道26例脑胶质瘤通过Tofts模型计算kep值与病理分级之间无确定的关系，该研究提示定量参数初始强化率对HGG和LGG之间初始强化率值的差异有统计学意义，但并未提及Ktrans、ve值与病理分级之间关系。另外，脑胶质瘤级别与其血管生成有直接联系，后者与T1灌注成像参数之间密切相关，高灌注的原因是肿瘤血管生成增多。相比于目前基于T2加权像动态磁敏感对比增强磁共振，本研究采用DCE-MRI灌注单参数CBF鉴别脑胶质瘤时，敏感性、特异性均为75%，没有 Law等[11]的相对CBV阈值为1.75时鉴别高级别和低级别胶质瘤的敏感性(敏感性为95%)高，但特异性(特异性为57.5%)更高。分析原因是由于胶质瘤血管的异质性[12]，肿瘤内迂曲血管的内皮增生，通透性却不一定增大，故脑胶质瘤相邻级别之间参数值有重叠。因此，DCE-MRI单参数预测肿瘤级别有一定局限性。

DCE-MRI：动态对比增强磁共振；ROI：感兴趣区；CBF：脑血流量；CBV：脑血容量；MTT：平均通过时间

DCE-MRI：dynamic contrast enhanced magnetic resonance imaging；ROI：region of interest；CBF：cerebral blood flow；CBV：cerebral blood volume；MTT：mean transit time

A.T1增强原图；B. DCE-MRI定量成像参数Ktrans彩图，ROI(红、黄、兰序列)最大值为0.269/min；C. DCE-MRI定量成像参数kep彩图，ROI(红、黄、兰序列)最大值为1.954/min；D. DCE-MRI定量成像参数ve彩图，ROI(红、黄、兰序列)最大值为0.228；E. DCE-MRI定量成像参数vp彩图，ROI(红、黄、兰序列)最大值为0.128；F. T1动态增强灌注参数CBF彩图，ROI(红、黄、兰序列)最大值为1.259 ml/(g·min)；G. T1动态增强灌注参数CBV彩图，ROI(红、黄、兰序列)最大值为0.420 ml/g；H. T1动态增强灌注参数MTT彩图，ROI(红、黄、兰序列)最大值为0.369 min

A.T1 enhanced imaging；B. DCE-MRI permeability parameter Ktranscolor map，ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 0.269/min；C.DCE-MRI permeability parameter kepcolor map，ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 1.954/min；D.DCE-MRI permeability parameter vecolor map，ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 0.228；E. DCE-MRI permeability parameter vpcolor map，ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 0.128；F.T1 perfusion parameter CBF color map， ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 1.259 ml/(g·min)；G. T1 perfusion parameter CBV color map， ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 0.420 ml/g；H. T1 perfusion parameter MTT color map， ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 0.369 min

图 1高级别胶质瘤(WHO，Ⅲ级)

Fig 1High grade glioma(WHO，Ⅲ grade)

表 1　高级别和低级别脑胶质瘤的DCE-MRI渗透性参数及灌注参数(x-±s)

HGG：高级别脑胶质瘤；LGG：低级别脑胶质瘤；Ktrans：转运常数；ve：部分细胞外血管外间隙容量；kep：血液回流常数；vp：血浆容积

HGG：high grade glioma；LGG：low grade glioma；Ktrans：volume transfer constant；ve：volume fraction of extravascular extracellular space；kep：reflux constant；vp：fractional plasma volume

A.T1增强原图；B. DCE-MRI定量成像参数Ktrans彩图，ROI(红、黄、兰序列)最大值为0.087/min；C. DCE-MRI定量成像参数kep彩图，ROI(红、黄、兰序列)最大值为5.779/min；D. DCE-MRI定量成像参数ve彩图，ROI(红、黄、兰序列)最大值为0.019；E. DCE-MRI定量成像参数vp彩图，ROI(红、黄、兰序列)最大值为0.015；F. T1动态增强灌注参数CBF彩图，ROI(红、黄、兰序列)测得值为0.130 ml/(g·min)；G. T1动态增强灌注参数CBV彩图，ROI(红、黄、兰序列)测得值为0.035 ml/g；H. T1动态增强灌注参数MTT彩图，ROI(红、黄、兰序列)测得值为0.409 min

A.T1 enhanced imaging；B. DCE-MRI permeability parameter Ktranscolor map，ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 0.087/min；C. DCE-MRI permeability parameter kepcolor map，ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 5.779/min；D. DCE-MRI permeability parameter vecolor map，ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 0.019；E. DCE-MRI permeability parameter vpcolor map，ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 0.015；F.T1 perfusion parameter CBF color map,ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 0.130 ml/(g·min)；G. T1 perfusion parameter CBV color map,ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 0.035 ml/g；H. T1 perfusion parameter MTT color map,ROI(red，yellow，blue)，the biggest value is 0.409 min

图 2低级别胶质瘤(WHO，Ⅰ级)

Fig 2Low grade glioma(WHO，Ⅰgrade)

表 2　单参数和多参数联合分析的ROC曲线分析结果

与CBV值比较，aZ=2.066，aP=0.039，bZ=2.292，bP=0.022；与ve值比较，cZ=2.367，cP=0.018；与CBF值比较，dZ=2.132，dP=0.033

aZ=2.066，aP=0.039，bZ=2.292，bP=0.022 compared with CBV value；cZ=2.367，cP=0.018 compared with vevalue；dZ=2.132，dP=0.033 compared with CBF value

DCE-MRI渗透性与灌注多参数联合分析相比单参数的优势近期一些研究结果表明定量参数Ktrans值对鉴别肿瘤的良恶性具有较高的敏感性和特异性[5，13- 15]，认为Ktrans值越高预示新生微血管越多，肿瘤进展越快，恶性可能性越大。Jia等[16]报道采用Tofts模型、时间分辨率8 s一期，取Ktrans值平均值为0.035/min时为最佳切入点，鉴别HGG和LGG的敏感性和特异性分别为88.9%和82.4%，曲线下面积为0.901。本研究采用Extended Tofts Linear双室模型、时间分辨率6 s一期(更加符合Tofts模型假设的时间分辨率)，取Ktrans值最大值阈值为0.105/min时ROC曲线分析，鉴别HGG和LGG的敏感性和特异性分别为87.5%和83.5%，曲线下面积为0.919，相比之下特异性稍高，敏感性稍差，但仍高于Server等[17]以脑血容量判断脑胶质瘤分级的特异性(66.7%)。需要说明的是，DCE-MRI可能药代动力学模型不同，时间分辨率不同，但在采用单参数分析时，敏感性和特异性无区别。本研究采用多参数联合分析时，ROC曲线下面积较单参数分析时增大，提高了诊断的敏感性、特异性及Youden指数。联合运用Ktrans值和CBF值或者CBV值时，进行Logistic回归分析后，可以提高特异性至100%；而联合运用ve值和CBF值，进行Logistic回归分析后，计算联合诊断脑胶质瘤分级的曲线下面积最大，敏感性和特异性分别为93.7%和100%，明显高于任何一个单参数诊断脑胶质瘤分级的敏感性和特异性。由此可见，定量动态对比增强磁共振成像渗透性与T1灌注多参数联合分析可提高高级别与低级别脑胶质瘤诊断的准确度，而且本研究是在同一动态增强扫描参数下，利用两个参数模型分别计算渗透性与T1灌注参数，相对节约了对比剂用量和数据收集处理时间。

本研究的局限性首先，研究的样本量较小，对统计结果可能存在偏倚。其次，勾画肿瘤ROI时，不可避免的存在偏差，而肿瘤的坏死、囊变及水肿等适应性变化[10]与微血管通透性有一定关系。最后，本研究病例手术取得病理结果时间尽管在磁共振检查2周内完成，但可能存在时间不一致，导致研究样本的偏差。

综上，定量DCE-MRI渗透性与灌注参数联合分析有助于高级别和低级别脑胶质瘤分级的诊断。

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·论著·

Effects of Rapamycin and Rapamycin-loaded Poly(lactic-co-glycolic)Acid Nanoparticles on Apoptosis and Expression of bcl- 2 and p27kip1Proteins of Human Umbilical Arterial Vascular Smooth Muscle Cell Diagnostic Value of Combining Permeability with T1 Perfusion Parameters in Quantitative Dynamic Contrast-enhanced Magnetic Resonance Imaging for Glioma Grading

SUN Sheng-jie，QIAN Hai-feng，LI Feng-qi，LI Zhang-yu，WU Xiao

Department of Radiology，Zhejiang University Huzhou Hospital，Huzhou Central Hospital，Huzhou，Zhejiang 313000，China

Corresponding author：WU XiaoTel：0572- 2023301，E-mail：wux307@163.com

ABSTRACT：ObjectiveTo investigate the diagnostic value of combining permeability with T1 perfusion parameters in quantitative dynamic contrast-enhanced magnetic resonance imaging (DCE-MRI) in glioma grading. MethodsMagnetic resonance imaging was performed in 16 patients with high grade gliomas (HGG) and 12 patients with low grade gliomas(LGG) confirmed by pathology. The permeability was quantitatively analyzed and the T1 perfusion parameters of the tumor were calculated by the pharmacokinetic model，including volume transfer constant (Ktrans)，volume fraction of extravascular extracellular space (ve)，reflux constant (kep)，fractional plasma volume (vp)，cerebral blood flow (CBF)，cerebral blood volume (CBV)，and mean transit time (MTT). A t-test was used to calculate the statistical significance of quantitative analysis parameters between HGG and LGG. The receiver operating characteristic curve analysis was also performed for evaluating the sensitivity，specificity，and area under curve (AUC) of the permeability parameters and perfusion parameters and the combination of these parameters. ResultsThe differences of the Ktrans，ve，CBF，and CBV values [(0.276±0.164)/min vs. (0.084±0.044)/min；0.486±0.191 vs. 0.274±0.132；(1.755±1.164)ml/(g·min) vs. (0.761±0.625) ml/(g·min)；(0.204±0.101) ml/g vs. (0.115±0.097)ml/g] were statistically significant (t=3.934，3.293，2.672，2.338，P<0.05) between HGG and LGG. The differences of the kep，vp, and MTT value [(1.632±1.204)/min vs. (1.537±1.194)/min；0.114±0.107 vs. 0.055±0.039；(0.128±0.070)min vs. (0.145±0.066)min] were not statistically significant (t=0.208，1.823，0.688，P>0.05). When the Ktransvalue was 0.105/min，the AUC was the largest (0.919) by the single parameter in glioma grading，and meanwhile the sensitivity and specificity were 87.5% and 83.3%，respectively. When the ve-CBF value was 0.631，the AUC was the largest (0.974) by the multiple parameter，and meanwhile the sensitivity and specificity were 93.7% and 100.0%，respectively. ConclusionCombining permeability with perfusion parameters in quantitative DCE-MRI can improve the accuracy of the glioma grading.

Key words：glioma；magnetic resonance imaging；quantitative analysis；diagnosis

收稿日期：(2015- 01- 29)

DOI：10.3881/j.issn.1000- 503X.2015.06.007

中图分类号:R445.2

文献标志码:A

文章编号：1000- 503X(2015)06- 0674- 07

通信作者：吴晓电话：0572- 2023301，电子邮件：wux307@163.com

基金项目：湖州市科技局计划项目(2014GY22)Supported by the Scientific and Technological Planning Item of Huzhou City(2014GY22)