经颅多普勒超声与血管编码动脉自旋标记技术评价侧支循环的比较

彭清 胡耀光 叶长青 吴冰 黄一宁

经颅多普勒超声与血管编码动脉自旋标记技术评价侧支循环的比较

彭清*胡耀光△叶长青※吴冰▲黄一宁*

目的比较经颅多普勒超声（transcranial Doppler，TCD）与血管编码动脉自旋标记（vessel-encoded arterial spin-labeling,VE-ASL）技术在评价单侧颈内动脉系统狭窄患者侧支循环情况中的作用。方法对TCD及颈部血管彩超检查诊断为单侧颈内动脉或大脑中动脉中度以上狭窄或闭塞的患者30例，行MRA及VE-ASL MRI检查。①记录TCD检测到的狭窄侧狭窄远端及非狭窄侧同一深度大脑中动脉收缩期峰值血流速度以及VE-ASL测量的狭窄侧和非狭窄侧大脑中动脉供血区的脑血流量。②比较TCD和VE-ASL MRI两种方法检测到的脑动脉侧支循环情况差异。结果①TCD检测的狭窄侧狭窄远端及非狭窄侧同一深度大脑中动脉收缩期峰值血流速度平均分别为(31.6±10.5)cm/s,(83.1±9.2)cm/s。VE-ASL测量的大脑中动脉供血区CBF值平均为狭窄侧(22.5±9.8)mL·min-1·100g-1，非狭窄侧(31.7±8.3)mL·min-1·100g-1。狭窄侧/非狭窄侧收缩期峰值血流速度比值明显低于狭窄侧/非狭窄侧大脑中动脉供血区CBF比值（0.37±0.173vs.0.66±0.141,P=0.001）。②TCD侧支循环检出率明显低于VE-ASL，分别为前循环侧支检出率26.7%vs.70%（P=0.001），后循环侧支检出率16.7%vs.60%（P＜0.001），总的脑侧支循环检出率36.7%vs.86.7%（P＜0.001）。结论TCD评价脑动脉侧支循环情况不如无创的VE-ASL，主要受限于Willis环解剖变异以及软脑膜动脉侧支循环的形成。

经颅多普勒 侧支循环 颈动脉狭窄 动脉自旋标记

脑动脉狭窄后脑侧支循环的建立对缺血性脑卒中的发生及预后有着重大影响。近年来关于颈动脉狭窄患者接受外科或介入治疗时机选择问题也越来越重视侧支循环评估和脑血管储备功能评估[1-3]。经颅多普勒（transcranial doppler,TCD）是一种无创的、简便易行、价格便宜的评价侧支循环的方法。已经证实血管编码动脉自旋标记（vessel-encoded arterial spin-labeling,VE-ASL）技术磁共振脑灌注成像可以无创的评价颈内动脉系统狭窄患者脑动脉侧支循环情况[4-5]。本文旨在比较分析TCD与VE-ASL相比评价脑侧支循环情况。

1 对象与方法

1.1 研究对象选择2009年1月至12月在北京大学第一医院神经内科门诊诊断为慢性闭塞性脑血管病患者30例（其中男18例，女12例，年龄49～73岁，平均57岁）。所有患者均签署知情同意书。入组标准为：①经TCD及颈部血管彩超检查提示存在单侧颈内动脉(internal carotid artery,ICA)或大脑中动脉(middle cerebral artery,MCA)狭窄或闭塞，并经MRA证实；②有或无缺血性脑卒中病史，缺血性卒中符合中国脑血管病防治指南（2007）诊断标准；③有卒中患者改良Rankin评分＜3分；④年龄18～80岁；⑤颞窗穿透良好。排除标准：①1个月内有新发症状性脑缺血事件；②有严重的心、肝、肾疾病者；③诊断为大动脉炎、动脉夹层、肌纤维发育不良等非动脉粥样硬化性病变；④MRA提示合并有椎-基底动脉、大脑后动脉（posterior cerebral artery,PCA）狭窄或闭塞；或是双侧ICA/MCA狭窄或闭塞；⑤不能行磁共振检查。

1.2 TCD检测方法采用EME公司生产的TC8080 TCD诊断仪，应用2 MHz脉冲多普勒探头通过颞窗、枕窗和眶窗分别探测双侧颅内动脉及眼动脉。依据血流速度和血流频谱形态判断血管狭窄，收缩期峰值血流速度大于160 cm/s，伴血管杂音与涡流频谱改变；血管闭塞：血流速度明显减慢或血流信号消失。通过压迫试验来判断侧支循环开放情况。所有研究对象的TCD检测均有同一名有经验的临床医生负责。

TCD评估侧支循环开放的标准[6]：①前交通动脉（anterior communicating artery,ACoA）开放：同侧大脑前动脉（anterior cerebral artery,ACA）血流反向，对侧ACA流速代偿性增快，压对侧颈总动脉（common carotid artery,CCA）后后同侧MCA或反向的ACA血流速度下降；②后交通动脉(posterior communicating artery,PCoA)开放：同侧PCoA有高流速血流，同侧PCA的P1段及椎基底动脉血流速度增快；③眼动脉侧支开放：眼动脉和滑车上动脉反向，呈颅内血流频谱，压迫同侧颈外动脉分支颌内动脉和面动脉时，滑车上动脉血流速度下降甚至反向。

1.3 VE-ASL MRI检查使用GE 3T全身MR扫描系统，8通道头线圈扫描。血管编码动脉自旋标记使用选择性灌注成像序列，为了标记所有感兴趣血管，对伪连续性动脉自旋标记脉冲序列进行了改良[7]。横轴面成像，从下至上采集，延迟时间为1000 ms，TR 3000 ms，TE 3.4 ms，层厚8 mm，层间隔2 mm，视野24cm×24 cm，矩阵128×128，扫描8层，扫描时间共6 min。

数据处理使用Matlab完成。脑血流量（cerebral blood flow,CBF）CBF图通过标记状态与无标记状态的差值计算。使用Wong的公式定量分析CBF[8]。灌注信息与血管标记分布彩图合并高信噪比的3色CBF图像。使用VE-ASL测量脑部连续7个横轴面的供血区，使用红绿蓝三种伪彩色分别标记来源于右侧ICA、左侧ICA和后循环的血流。分别测量狭窄侧和非狭窄侧MCA供血区脑血流量值。根据狭窄侧MCA供血区的血流组成来判断ACoA、PCoA的侧支循环情况。

1.4 统计学方法采用SPSS13.0统计软件，正态分布计量资料均值比较用t检验，两种方法对侧支循环检出率的比较采用χ2检验。统计学显著性水平定为双侧检验，检验水准α=0.05。

2 结果

2.1 血管狭窄情况30例中22例为MCA狭窄，4例MCA闭塞，1例ICA起始部闭塞，1例ICA终末段闭塞，2例为ICA终末段狭窄。

2.2 血流速度及脑血流量情况TCD检测的狭窄侧狭窄远端MCA收缩期峰值血流速度（PSV）平均为(31.6±10.5)cm/s，非狭窄侧相同深度处MCA的PSV为(83.1±9.2)cm/s。VE-ASL测量的MCA供血区CBF值狭窄侧平均为(22.5±9.8)mL·min-1· 100g-1，非狭窄侧平均为(31.7±8.3)mL·min-1· 100g-1。狭窄侧/非狭窄侧PSV比值明显低于狭窄侧/非狭窄侧CBF比值（0.37±0.173vs.0.66±0.141,P=0.001）。

2.3 侧支循环情况TCD检测显示5例仅有ACoA开放、3例仅有PCoA开放，2例ACoA+PCoA开放，20例无ACoA/PCoA开放。1例ICA起始部闭塞患者有眼动脉侧支开放。VE-ASL显示8例仅有来自对侧ICA的侧支循环血供、5例仅有来自后循环的侧支血供、13例既有来自对侧ICA又有来自后循环的血供、4例既没有来自对侧ICA也没有后循环的血供。TCD对前循环侧支、后循环侧支以及总的侧支循环检出率明显低于VE-ASL（见表1）。

3 讨论

TCD虽然不能定量测量脑血流，但能反映脑血流动力学变化，在脑动脉狭窄、侧支循环判断、脑血管储备能力评估等方面具有重要临床意义。与急性闭塞不同，很多慢性ICA/MCA重度狭窄或闭塞患者临床上并无症状或症状轻微，本研究中的研究对象即如此，研究发现TCD检测的狭窄侧与非狭窄侧血流速度比值要明显小于VE-ASL测量的狭窄侧与非狭窄侧CBF比值，这一结果说明了TCD检测狭窄侧与非狭窄侧血流速度的不对称性并不能反映双侧脑血流量的差异。脑动脉侧支循环包括通过Willis环ACoA/PCoA的一级侧支循环，以及通过眼动脉、脑膜动脉等实现的颅内外侧支血流和通过ACA、MCA、PCA之间的软脑膜血管吻合支代偿的二级侧支循环。此外，慢性动脉闭塞还可形成新生血管，构成三级侧支循环。在慢性闭塞性病变狭窄程度较轻、主要通过一级侧支循环代偿时，TCD检测到的狭窄远端脑血流速度狭窄侧与非狭窄侧相对值往往可以反映两侧半球的脑血流量相对情况；但是当狭窄程度重或Willis环存在解剖变异造成不能建立有效的一级侧支循环时，二级、三级侧支循环以及脑小血管储备功能起主要代偿作用，这种情况下TCD检测到的Willis环大动脉血流速度就不足以反映脑血流量。因此，尽管有研究显示ICA重度狭窄或闭塞患者中无症状组病变侧MCA血流速度明显高于有症状组[9]，但我们的研究提示对于慢性闭塞性ICA病变患者来说病变侧MCA血流速度下降并不能直接反映颅内低灌注程度。

表1 TCD与VE-ASL检出侧支循环情况比较

评价脑动脉侧支循环的方法很多，DSA由于其对侧支循环的存在路径及末梢功能可以提供更多的信息[10]，一直被作为评价侧支循环的金标准。然而，DSA是有创性、放射性检查，且价格昂贵，限制了其在临床的推广应用。此外，注射造影剂的剂量和压力不同都会改变DSA上远端侧支循环的显示情况[11]。我们之前的研究显示VE-ASL MRI可以无创的评价ICA系统血管狭窄患者的脑侧支循环，与DSA相比有很好的一致性[12]。目前国内脑血管狭窄专家共识也推荐将MRA和CTA作为临床上常用的、可以独立和准确地评估侧支循环的检查方法[13]。所以本研究选择了无创的VE-ASL MRI来比较分析TCD评价慢性闭塞性颈动脉疾病侧支循环的临床价值。TCD检查结果有赖于检查者的技术水平以及其对脑血管解剖和侧支循环途径的认识程度，本研究由同一名有经验的临床医生进行操作，保证了结果的可靠性和同质性。TCD评价的主要是Willis环的侧支血供，而ACoA/PCoA开放的前提条件是ACoA/PCoA存在且双侧ACA/PCA的A1/P1段完整[6]。而Willis环的解剖变异很大，并且很常见，据报道1%的人没有ACoA，10%的人ACA的A1段缺如或纤细，PCoA缺如或纤细更高达30%[14]。据报道，在Willis环不完整的慢性闭塞性颈动脉病患者中病变侧软脑膜血管明显增多[15]。因此，对于Willis环存在解剖变异的患者，TCD很容易低估侧支循环的程度。另外，TCD难以评估软脑膜血管的吻合代偿以及新生血管形成的脑侧支循环。上述两点解释了本研究中TCD对脑动脉侧支循环的检出率明显低于VE-ASL MRI的原因。

尽管如此，有经验的临床医生应用TCD来评估侧支循环开放情况还是具有重要临床意义的。本研究中一例ICA起始部闭塞的患者经TCD检查判断有眼动脉侧支开放。这一侧支循环途径是本研究中VE-ASL MRI无法评估的。当然，如果采用增加标记颈外动脉编码伪彩色方法可能进一步获得颈外动脉来源的侧支循环情况[16]，但即便如此却仍然很难区分颈外动脉来源的侧支循环代偿到底是来源于眼动脉侧支还是硬脑膜动脉侧支。此外，TCD还具备有简便易行、价格便宜等优点，因此，应用TCD初步评估脑动脉侧支循环情况还是很有必要的。

鉴于脑侧支循环与缺血性卒中的发生、发展、预后以及干预治疗都有着十分密切的关系，无论是运用影像学技术还是TCD评估侧支循环，都应该与判断治疗效果和预后相结合，并需要开展大量的临床研究来建立统一的脑侧支循环评估标准。

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A comparison study of TCD vs MRI VE-ASL in the evaluation of collateralcirculation of cerebralar teries.

PENG Qing,HU Yaoguang,YE Changqing,WU Bing,HUANG Yining.Department of Neurology,Peking University First Hospital,Beijing 100034,China.Tel：010-83572363.

ObjectivesTo evaluate the performances of transcranial Doppler(TCD)and vessel-encoded arterial spin labeling MRI perfusion imaging(VE-ASL)in the evaluation of collateral circulation of cerebral arteries.MethodsThirty patients with unilateral ICA or MCA stenosis diagnosed by TCD and carotid duplex ultrasound and confirmed by MRA underwent VE-ASL.Peak systolic velocity(PSV)of bilateral MCA in the same depth,distal to the stenosis site,was recorded.Cerebral blood flow(CBF)in bilateral MCA territories was measured by VE-ASL.The detection rates of collateral flowusing TCD and VE-ASL were compared.Results TCD revealed that PSV in the ipsilateral and contralateral MCA were(31.6±10.5)cm/s and(83.1±9.2)cm/s,respectively.VE_ASL revealed that CBF in the ipsilateral and contralateral MCA territory were(22.5±9.8)mL·min-1·100g-1and(31.7±8.3)mL·min-1·100g-1,respectively.The PSV ratio of the ipsilateral/contralateral MCA was significantly lower than the CBF ratio of the ipsilateral/contralateral MCA（0.37±0.173vs.0.66±0.141,P=0.001）.The detection rates of collateral flowusing TCD were lower than those using VE-ASL.The detection rate was 26.7%vs.70%on TCDvs.VE-ASL in anterior collateral circulation(P=0.001),was 16.7%vs.60%(P＜0.001)on TCDvs.VE-ASL in posterior collateral circulation.The total display rate of collateral flowwas 36.7%vs.86.7% on TCDvs.VE-ASL(P＜0.001).ConclusionsTCD is inferior to VE-ASL in evaluating the collateral circulation because of the limitations including the anatomical variations of the circle of Willis and formation of leptomenigeal anastomoses.

Transcranial Doppler(TCD)Collateral circulation Carotid stenosis Arterial spin labeling

R743.3

A

2014-01-27）

（责任编辑：李立）

10.3936/j.issn.1002-0152.2014.07.002

*北京大学第一医院神经内科（北京100034）△河南省舞钢市舞钢职工医院神经内科

※北京博爱医院神经内科

▲北京军区总医院放射科