两索线虫对晚稻田不同类型褐飞虱的寄生力研究

李小珍，崔汝强，宋水林，张思为，文 林

（江西农业大学 农学院，江西 南昌 330045）

褐飞虱[Nilaparvata lugens(Stal)]是我国水稻上的重要迁飞性害虫，每年春夏季虫源从越南、泰国、柬埔寨等虫源地随偏南或西南气流逐次迁入，对我国水稻造成严重危害[1]。多年来，褐飞虱的防治方法均以化学防治为主，然而农药的长期大量使用，一方面污染了环境，杀伤了害虫天敌；另一方面使靶标害虫产生了较强的抗药性，造成害虫再猖獗，这引起了科研工作者对生物防治的关注与重视。目前，较多学者都在研究寄生蜂、黑肩绿盲蝽等捕食性或寄生性天敌对飞虱类害虫的控制作用，并取得一定的效果[2-4]。然而，作为褐飞虱的一种重要寄生性线虫——两索线虫（未定种）(Amphimermissp.)，却未引起必要的关注。

两索线虫是一类寄生于昆虫体内的病原线虫，其分布范围广，寄生谱广，寄生率高，对控制被寄生害虫的发生发展起重要作用[5]。通常，被线虫寄生的稻飞虱行动迟缓，食欲减退，腹部肿胀，怀卵量减少，甚至导致宿主死亡[6]。目前，两索线虫对飞虱类害虫寄生方面的研究并不多，少量文献均集中在20世纪90年代以前[7-9]，江西省境内仅万金贵和詹兴高于1983年[10]报导了两索线虫在江西省崇仁县寄生飞虱类害虫。2012年8月，笔者在对采自江西南昌稻田的褐飞虱进行室内饲养时发现，许多个体因被两索线虫寄生而死亡，导致种群难以建立起来。随后，笔者于2012年9—10月，专门调查了晚稻田间两索线虫对褐飞虱的寄生作用，旨在为开展进一步的研究奠定基础，也为褐飞虱的生物防治提供信息。

1 材料与方法

1.1 试验材料

研究地点：江西农业大学教学科研基地，东经115.72°，北纬28.76°，每年褐飞虱于4月下旬迁飞进入江西，在晚稻田内于9—10月份达到种群密度高峰[11]。水稻品种分别为：① 株两优120（江西天涯种业有限公司），② 丰华占（湖南湘重穗种业有限责任公司，广东省农科院水稻所选育），③ 合美（丰）占（江西天涯种业有限责任公司）。水稻种植期间，不施用任何化学杀虫（螨）剂防治稻田内的害虫和线虫。

1.2 调查方法

3个水稻品种随机种植在3个小区，每个小区约100 m2，每个小区间间隔约1 m。水稻于5月底种植，10上旬水稻黄熟收割。褐飞虱采集时间为2012年9月中旬，取长×宽×高=40 cm×30 cm×8 cm的长方形塑料托盘装适量水（约0.2 cm，浸满托盘底部即可），轻放于水稻基部，用手拍打水稻叶鞘部位4至5次，拍完后取回托盘，将盘内的褐飞虱转入塑料盒，带回实验室解剖。3个品种水稻上的褐飞虱，均分为短翅型雌虫、短翅型雄虫、长翅型雌虫和长翅型雄虫4种类型。然后，用细针将各类型褐飞虱腹部剖开，置于1.0 g/L食盐（NaCl）水溶液中，寄生的线虫将自行脱出到水溶液中，查看褐飞虱是否有两索线虫寄生，寄生线虫数量有多少条；如有看不清楚或线虫太小，在解剖镜下进一步观察确认。

1.3 数据处理

不同水稻品种和不同类型褐飞虱体内线虫的寄生差异显著性，采用SPSS 12.0统计软件One-Way ANOVA Duncan's进行方差分析。

2 结果与分析

2.1 两索线虫鉴定

两索线虫的特征为：两索线虫雄虫体长2～2.9 cm，雌虫体长2.6～3.9 cm。雄虫尾部向腹面卷曲，有长交合刺一对，其形状相似，大小相等，成熟时呈淡棕色，交合刺的基部较粗大，在接近中部处呈螺旋形扭曲；有大量的尾乳突，生殖孔前的乳突多于生殖孔后的乳突。雌虫尾部是直的，尾端呈钝圆形，其阴门位于身体的中部，开口较明显，附近的角质皮稍增厚，阴道细小，呈窄管状[12-14]。

通过田间采集褐飞虱，解剖并取出其体内的线虫。对照两索线虫的鉴定特征，判断在江西南昌水稻田内采集的线虫为两索线虫（图1）。它无规则盘曲缠绕在褐飞虱消化道周围的血腔中，成虫大多从腹部节间膜处脱出[15]。

2.2 两索线虫对不同类型褐飞虱的寄生效率

在3个水稻品种上，两索线虫对短翅型雌虫、短翅型雄虫，长翅型雌虫和长翅型雄虫的寄生率之间，均存在显著性差异，其寄生率的大小顺利为：短翅型雌虫>长翅型雌虫>短翅型雄虫>长翅型雄虫，表明两索线虫对雌性个体，尤其是短翅型雌性个体的寄生力，显著强于对雄性个体的寄生力。例如，采自水稻品种株两优120上的短翅型雌虫、短翅型雄虫、长翅型雌虫和长翅型雄虫的寄生率分别为45.16%，11.54%，20.83%和12.50%。

在3个水稻品种株两优120、丰华占和合美（丰）上，除长翅型雄虫的寄生率存在显著差异外，短翅型雌虫、短翅型雄虫，长翅型雌虫的寄生率均无显著差异（表1）。

图1 寄生褐飞虱的两索线虫

表1 3个水稻品种上两索线虫对褐飞虱的寄生效率（Mean±SE）

2.3 两索线虫在不同类型褐飞虱体内的寄生数量

2.3.1 株两优120 图2表明，在水稻品种株两优120上，褐飞虱短翅型雌成虫体内寄生的两索线虫头数最多达到3条，占短翅型雌成虫个体总数的9.68%；短翅型雄虫、长翅型雌虫和长翅型雄虫体内未发现寄生3条线虫的现象。短翅型雌成虫和长翅型雌成虫均可寄生2条线虫，分别占该类型褐飞虱总数的6.45%和8.33%。寄生1条线虫的褐飞虱则最为普通，在各种类型的褐飞虱体内均可发现，且寄生率较高。

2.3.2 丰华占 在水稻品种丰华占上，各类型褐飞虱体内未发现寄生3条两索线虫的现象，短翅型雌虫、长翅型雌虫体内可寄生2条，其寄生率分别为5.25%和2.04%，而在短翅型雄虫、长翅型雄虫体内仅发现1条线虫，且寄生率较低，寄生率分别为3.67%和2.17%（图3）。

2.3.3 合美（丰）占 在水稻品种合美（丰）占上，短翅型雌虫体内发现寄生2条线虫，寄生率为4.35%。短翅型雌虫、短翅型雄虫、长翅型雌虫和长翅型雄虫体内均可寄生1条线虫，寄生率为39.13%、4.44%、17.78%和2.15%，同样表明两索线虫对褐飞虱短翅型雌虫的寄生率最高（图4）。

图2 “株两优120”褐飞虱体内两索线虫的寄生数量

图3 “丰华占”褐飞虱体内两索线虫的寄生数量

图4 “合美（丰）占”褐飞虱体内两索线虫的寄生数量

3 讨 论

两索线虫对稻飞虱的寄生作用，具有3个特点。第一，两索线虫对稻飞虱尤其是褐飞虱的寄生率高。陈果等[5]和陈道海等[7]研究表明，两索线虫对褐飞虱的寄生率可达90%，一般为30%～70%；本研究得出的寄生率相对较低，短翅型雌虫的寄生率为30%～50%，对长翅型雄虫的寄生率则在15%以下，这可能与土壤条件、农药施用和褐飞虱的种群密度等有关。第二，两索线虫的分布范围广。较早的研究明确，广东湛江[16]、湖北枣阳[17]、陕西西安[18]、江苏南京[8]、广西玉田[19]、湖南岳阳[6]和江西崇仁[10]等地具有分布，本文明确两索线虫在江西南昌稻区内有分布，在江西其它地区是否具有分布仍需要进一步调研。第三，两索线虫寄生的宿主多。目前已经明确两索线虫幼虫可寄生褐飞虱、灰飞虱、白背飞虱等10多种害虫[12,20]，在江西南昌两索线虫的寄生对象至今尚未有调研。因此，两索线虫在控制我国稻飞虱的发生发展具有极其重要的地位。如果可以科学地对田间两索线虫种群进行管理，一方面可充分发挥两索线虫对稻飞虱的控制作用，另一方面可有效减少田间化学农药的大量使用。

研究表明，在同一水稻田块，两索线虫对不同类型褐飞虱的寄生率存在显著差异，通常雌性个体的寄生率高，尤其是短翅型个体，而雄性的寄生率明显较低，这表明两索线虫对褐飞虱的寄生与性别和翅型有关。那么两索线虫对不同类型褐飞虱的寄生率为什么会存在差异？笔者认为，一方面短翅型个体大，行为相对迟缓，有利于线虫发现，并依附到虫体上进行寄生；另一方面雌性个体具有生殖孔，可能有利于寄生前期幼虫进入到褐飞虱腹部。当然，除了这些因素之外，是否还与不同类型褐飞虱的营养成分等有关，这仍需要进一步研究。在3个水稻品种间，除长翅型雄虫外，两索线虫对同一类型褐飞虱的寄生率并不存在显著差异。这主要是由于调查田块设置在同一区域，具有相近的土壤环境，两索线虫在土壤中具有相似的种群密度和相似的发育阶段。同时，田块间褐飞虱的发育阶段和行为习性也非常相似。至于两索线虫对长翅型雄虫的寄生率则存在显著差异，这是否与水稻品种间的某些性状差异或实验误差等因素有关，目前尚不清楚。

两索线虫主要在前期幼虫阶段完成对飞虱类害虫的寄生[21]。在自然状况下，如果两索线虫幼虫未能找到宿主，仅能存活1～3 d，最长存活时间为13 d[7]。同时，田间水份、土壤温度、化肥农药等均可影响两索线虫的存活能力和种群密度，从而影响两索线虫对飞虱类害虫的寄生作用[22-23]。然而，目前这些因素对两索线虫的影响尚不明确。因此，要有效发挥两索线虫对飞虱类害虫的自然控制作用，仍有大量的工作需要开展。

[1]卢冬梅, 孙六娣, 罗美娟.2005年南昌地区稻飞虱暴发流行与气象条件的关系[J].江西农业学报, 2006, 18(2): 106-107.

[2]俞晓平, 胡萃, Heong K L.不同生境源的稻飞虱卵寄生蜂对寄主的选择和寄生特性[J].昆虫学报, 1998, 41(1): 41-47.

[3]Heong K L, Aquino G B.Population dynamics of plant and leafhoppers and their natural enemies in the rice ecosystems in the Philippines[J].Crop Protection, 1992, 11(4): 371-379.

[4]Fowler S V, Claridge M F.Egg mortality of the brown planthopper,Nilaparvata lugens(Homoptera: Delphacidae) and green leafhoppers,Nephotettixsp.(Homoptera: Cicadellidae) on rice in Srilanka[J].Bulletin of Entomological Research, 1991, 31:161-167.

[5]陈果, 伍惠生.我国昆虫寄生线虫研究进展[J].生物防治通报, 1985, 1(4): 25-37.

[6]徐冠军.被索科线虫寄生的半翅目、同翅目、鳞翅目、双翅目昆虫[J].昆虫天敌, 1987, 9(2): 118-121.

[7]陈道海, 林秀喜, 王爱兰.不同温度下两种索科线虫寄生前期幼虫生活力及感染力的研究[J].华中师范大学学报: 自然科学版, 1999, 33(2): 266-270.

[8]方继朝, 杜正文, 夏礼如, 等.稻飞虱寄生性天敌两索线虫田间制约因素[J].植物保护学报, 1994, 21(2): 147-154.

[9]严绍良, 钱汉良, 夏克祥, 等.褐飞虱寄生性天敌两索线虫研究[J].植物保护学报, 1986, 13(2): 79-84.

[10]万金贵, 詹兴高.两索线虫寄生褐稻虱的初步观察[J].江西植保, 1983, 5(2): 19-20.

[11]李小珍, 舒畅, 王建国, 等.江西省稻飞虱发生特点及成灾机制浅析[J].植物保护, 2008, 34(6): 121-124.

[12]严绍良, 钱汉良, 王少南, 等.褐飞虱寄生虫: 两索线虫的初步研究[J].湖北农业科学, 1979(3): 29-31.

[13]夏克祥.寄生稻褐飞虱的二种索线虫的识别[J].昆虫天敌, 1989, 11(3): 148-149.

[14]罗大民, 鲍学纯.索线虫寄生前期幼虫的分类研究[J].动物学研究, 1991, 12(1): 15-26.

[15]陈道海, 陈国生.褐飞虱两索线虫生物学特性的初步研究[J].湛江师范学院学报: 自然科学版, 1994(2): 60-64.

[16]陈道海, 凌志忠.湛江市稻田索科线虫资源状况分析[J].广东农业科学, 1997(5): 34-36.

[17]陈道海, 陈国生.湖北省枣阳市稻田索科线虫种类及分布的初步调查[J].华中师范大学学报: 自然科学版, 1995(1):106-110.

[18]钟玉林, 郑哲民.西安及附近地区农田索科线虫的种类及分布[J].陕西师范大学学报: 自然科学版, 2002(1): 103-107.

[19]谢文海, 王国秀, 曹文波, 等.广西玉林市稻田索科线虫资源调查初报[J].四川动物, 2006, 25(4): 804-808.

[20]陆自强，陈丽芳，纪志君，等.两索线虫(Amphimermissp.) 寄生稻飞虱的制约因素研究初报[J].华东昆虫学报, 1995, 4(2):65-69.

[21]王智.不同施肥和施药水平对稻虱多索线虫的影响[J].河北大学学报: 自然科学版, 2004, 24(4): 406-408.

[22]Mullens B A, Luhring K A.Salinity and pollution effects on survival and infectivity ofHeleidomermis magnapapula(Stichosomida: Mermithidae) forCulicoides variipennis sonorensis(Diptera: Cerato pogonidae)[J].Environmental Entomology,1996, 25(5): 1202-1208.

[23]汪义平, 张鑫.两索线虫分布特点及其寄生稻飞虱影响因素的研究[J].安徽农学通报, 2011, 17(5): 80-81.