纳他霉素对银杏果的抑菌作用及保鲜效果

李 昱，吴彩娥*，范龚健，李婷婷，吴海霞，华 菁

（南京林业大学森林资源与环境学院，江苏 南京 210037）

纳他霉素对银杏果的抑菌作用及保鲜效果

李 昱，吴彩娥*，范龚健，李婷婷，吴海霞，华 菁

（南京林业大学森林资源与环境学院，江苏 南京 210037）

探讨银杏果贮藏过程中霉变问题的解决途径；以银杏果主栽品种大佛指为试材，分离筛选出其在贮藏过程中的主要致霉菌，采用纳他霉素作为抑菌剂进行体外抑菌实验，并分别采用不同质量浓度纳他霉素喷涂处理银杏果，研究其在0 ℃冷藏过程中的生理生化及相关营养和贮藏品质的变化规律；250 mg/L纳他霉素对致霉菌便有明显的抑制作用，使用500 mg/L的纳他霉素处理银杏果，可有效抑制贮藏期间果实的呼吸强度，降低果实的细胞膜透性，维持较高的过氧化物酶和过氧化氢酶活性，保持较高的含水量和淀粉含量，较低的霉变率、萎缩率和石灰化指数。

银杏；贮藏；纳他霉素；抑菌；致霉菌

银杏（Ginkgo biloba L.）原产于我国，为裸子植物银杏纲目前仅存的一种，被人们誉为“活化石”。银杏果实由肉质外种皮、骨质中种皮、膜质内种皮以及富含营养成分的胚乳和种胚组成，其中用来贮藏保鲜、加工和鲜食用银杏主要是除去外种皮后的种核[1]，俗称白果。但由于其中水分和淀粉含量较高，种子呼吸强度大，营养成分消耗快，采后极易出现霉烂变质、失水硬化、糯性下降、外壳发黄等现象而导致商品价值降低[2]。在银杏产地每年银杏果的发霉腐烂及硬化现象极为严重。

纳他霉素（natamycin）是由纳塔尔链霉菌等微生物产生的一种多烯类抗菌素，能有效抑制和杀死霉菌、酵母菌和丝状真菌[3]。纳他霉素现主要以溶解形式喷雾于奶酪表面，作为奶酪的防腐剂；还可以用于饮料制作过程，可以有效地防止饮料中霉菌的生长[4]；亦有学者将其应用于葡萄[4]、草莓[5]、樱桃[6]、芦笋[7]等果蔬，也有良好的防霉保鲜效果。

针对银杏果采后贮藏，前人已进行了不少研究，如：采前化学处理、漂白处理、涂膜处理以及不同的外种皮脱除方式对贮藏期间银杏果保鲜效果的影响，结果表明一定浓度的乙烯利和植物生长素处理、二氧化硫熏蒸、虫胶、树胶及乳化石蜡涂膜和饱和石灰水浸泡等贮前处理方式均可较好地保持采后银杏果的品质[8]；还有的学者采用1% CaCl2浸泡[1]、热激[12-13]、冷激[9]、60Co辐照[10]、臭氧[11]等处理，但是其贮藏保鲜效果仍然不佳，发霉腐烂现象仍很严重；对于银杏果在贮藏过程中制霉菌的分离、鉴定及其相关抑菌实验尚未进行；而且有关纳他霉素对采后银杏果贮藏保鲜效果的研究未见资料报道。因此，进一步研究银杏果贮藏中霉变现象，从根源上抑制霉变，对于提高银杏果实的贮藏品质，延长市场供应、增加银杏果农的经济收入具有重要的意义。

本实验对银杏果贮藏中引起霉变的致霉菌进行了分离、初步鉴定，并对其体外抑菌实验进行了研究，后又采用不同质量浓度纳他霉素处理银杏果，主要针对银杏果贮藏中霉变问题进行研究，探讨不同质量浓度纳他霉素处理对银杏果采后生理生化和贮藏品质的影响，以期获得更适宜的贮藏保鲜方法，延长贮藏时间，减少贮运损失，为银杏果长期保鲜提供有效的理论依据。

1 材料与方法

1.1 材料与试剂

银杏果（Ginkgo biloba L.）为主栽品种大佛指。2011年10月20日采自于江苏省泰兴县，挑选新采收、大小一致的银杏种核，脱皮洗涤后，室温条件下晾干7 d，除去空、瘪果及虫果等。

纳他霉素（纯度99.6%） 郑州奇泓生物科技有限公司。

1.2 培养基

马丁氏培养基：葡萄糖10 g、蛋白胨5 g、KH2PO41 g、MgSO4·7H2O 0.5 g、琼脂15 g，溶于1 000 mL水，pH值自然，此培养液1 000 mL加1%孟加拉红水溶液3.3 mL。临用时每100 mL培养基中加1%链霉素溶液0.3 mL；马铃薯葡萄糖培养基（potato dextrose agar，PDA）：马铃薯200 g、葡萄糖20 g，溶于1 000 mL水，pH值自然；察氏培养基（czapek yeast extract agar，CYA）：蔗糖30g、NaNO33 g、K2HPO41 g、MgSO4·7H2O 0.5 g、KCl 0.5 g、FeSO40.01 g、琼脂20 g，溶于1000 mL水，pH值自然；麦芽葡萄糖培养基（malt extract agar，MEA）：麦芽浸膏30 g、大豆蛋白胨3 g、琼脂15 g，加蒸馏水配制1 000 mL，pH值调至5.6±0.2即可。

1.3 方法

1.3.1 致霉菌的分离筛选及体外抑菌实验

1.3.1.1 菌悬液的制备

将银杏水洗后放入塑料袋内，在27 ℃的恒温恒湿培养箱里放置，使其长出大量病菌以便制备菌悬液。取典型发霉果，用无菌水冲洗核果表面得到菌悬液，将菌悬液进行梯度稀释，分别稀释成10-1、10-2、10-3、10-4、10-5、10-6倍。

1.3.1.2 病菌的初分离

将马丁氏培养基倒平板，待培养基凝固后，用微量移液枪吸取50 μL菌悬液加入平板，然后涂布均匀。所有操作都在无菌操作台进行，每个梯度做3个平行。将分离出来的各种不同形态单菌落再进行一次同样操作。如果得出的菌落形态确实一致，将菌种斜面接种保存；如果不一致，重复上面的操作，直至菌落形态一致，然后将菌种保存。

1.3.1.3 反接实验

将新鲜银杏果漂洗，然后在75%乙醇浸泡30 min，在超净工作台上晾干，再放入菌悬液中浸泡，取出装入灭菌聚乙烯薄膜袋，扎口，27 ℃培养箱中培养。

1.3.1.4 病菌的再分离

5 d后，将聚乙烯袋包装的长霉银杏果进行病菌的再分离，方法同1.3.1.3节。

1.3.1.5 病原菌的初步鉴定

将前后2次保存的菌种进行比较，初步找出病原菌。

1.3.1.6 再次反接和分离

操作同1.3.1.4节和1.3.1.5节。

1.3.1.7 体外抑菌实验

采用牛津杯法（管碟法），检测纳他霉素对银杏果致霉菌进行抑菌实验。

先将灭菌后的PDA培养基趁热倒平板，每皿20 mL，作为底层，凝固后等距离放置3 个直径为6 mm牛津杯，待作为上层的培养基温度冷至40 ℃时，将菌悬液加入700 mL培养基中，得到104CFU/mL菌浓度的培养基，再趁热迅速倒入培养皿中，待培养基冷却凝固后用镊子取出3 个牛津杯；3 个牛津杯所形成的孔中，1 个加入无菌水作为阴性对照，1 个加入不同质量浓度的纳他霉素溶液作为实验组，1 个加入一定质量浓度的山梨酸钾作为阳性对照。28 ℃培养4 d，用10分度游标卡尺（精确到0.1 mm）测量记录抑菌圈的直径。同一实验，重复操作3次，取算术平均值。参考NCCLS推荐的标准判断抑菌效果[12]：抑菌圈半径R≥20 mm为极敏，15 mm≤R≤19 mm为高敏，10 mm≤R≤14 mm为中敏，R≤9 mm为低敏，无抑菌圈为耐药。

1.3.2 纳他霉素对银杏果保鲜处理

将纳他霉素分别配制成质量浓度为250、500、750、1 000 mg/L的纳他霉素悬浮液，均匀喷涂在银杏果表面，自然晾干，用0.03 mm聚乙烯薄膜塑料袋进行包装，置于（0.0±1.0） ℃条件下进行贮藏，未经处理的银杏果作为对照。每个处理3 个重复，每个重复约2 kg，每30 d进行1次相关指标测定，连续测定180 d。

1.3.3 测定项目

1.3.3.1 贮藏指标测定方法

呼吸强度的测定：采用气流法；细胞膜透性的测定：采用电导法；过氧化物酶（peroxidase，POD）活性的测定：采用愈创木酚法；过氧化氢酶（catalase，CAT）活性的测定：采用紫外吸收法；淀粉含量的测定：采用蒽酮硫酸法。含水量的测定：采用称质量法；霉变率、萎缩率的测定：采用计数法。

1.3.3.2 数据处理

本实验采用完全随机取样，每处理3 个重复，用Excel整理原始数据并作图，实验采用SPSS数据处理系统软件进行数据分析，采用Duncan新复极差检验进行多重比较，显著性水平：P＜0.05，差异显著；P＜0.01，差异极显著。

2 结果与分析

2.1 致霉菌形态学的初步鉴定

从霉变银杏果上分离得到3株真菌，经柯赫法则验证其中致病菌为一株青霉菌，它们在鉴定培基CYA和MEA上的生长形态以及制片镜检图见图1。根据其菌落生长形态，通过查找资料[13]，认为这株青霉为扩展青霉。

图1 目标青霉在CYA、MEA上生长及100倍镜检形态图Fig.1 The growth and morphology of Penicillium expansum in CYA and MEA (×100)

2.2 纳他霉素对致霉菌体外抑菌实验

表1 纳他霉素对致霉菌的抑制作用Table 1 MIC of Natamycin on Penicillium

纳他霉素的作用机理是通过与细胞膜里的胆固醇，特别是麦角固醇这样的固醇类形成复杂的复合物，改变细胞渗透性，从而抑制和杀灭真菌[14]。由表1可知，250 mg/L纳他霉素对目标青霉的抑制作用便有较高的敏感性，可以有效抑制致霉菌的生长，见图2。文献[15]指出纳他霉素对真菌的抑菌作用比山梨酸钾强50倍左右，使用1 g/mL山梨酸钾作为阳性对照，对目标青霉几乎没有抑制作用。

图2 纳他霉素对致霉菌的抑菌效果Fig.2 Antimicrobial effect of natamycin on Penicillium expansum

2.3 不同质量浓度纳他霉素对银杏果贮藏品质的影响

银杏果采后贮藏过程中，常受多种霉菌污染，使外壳呈黑、青、黄白等各种颜色，同时种仁变硬、霉烂变软或呈粉状，因而造成其品质降低，严重影响商品价值。银杏果经不同质量浓度纳他霉素处理后，贮藏180 d时，其霉变率、萎缩率、石灰化指数如表2所示。低质量浓度的纳他霉素处理便可有效抑制银杏果贮藏期间 霉变的发生，且各质量浓度处理间差异不显著。但可以发现低质量浓度的250、500 mg/L纳他霉素处理的萎缩率极显著低于其他处理组（P＜0.01），且2 个质量浓度处理间差异不显著，同时这2 个质量浓度处理的石灰化指数差异亦不显著，经相关性分析可知，霉变率与萎缩率、石灰化指数呈极显著负相关（－0.816**、－0.723**），因此较高质量浓度的纳他霉素处理可能会影响银杏果的贮藏品质。

表2 不同质量浓度纳他霉素对银杏果贮藏品质的影响Table 2 Effect of different concentrations of natamycin on quality parameters of ginkgo fruits

2.4 不同质量浓度纳他霉素对银杏果呼吸强度的影响

图3 不同质量浓度纳他霉素处理对银杏果在贮藏期间呼吸强度的影响Fig.3 Effect of different conentrations of natamycin on respiration intensity of ginkgo fruits during storage

呼吸强度表明了组织内含物消耗的快慢，是衡量银杏果生理状态的重要标志，一般来说，呼吸强度越大，内含物消耗越快，衰老的也越快。由图3可知，在银杏果的贮藏初期，高质量浓度的纳他霉素可以有效抑 制银杏果的呼吸作用，随着贮藏时间的延长，不同质量浓度间的差异显著性逐渐降低，贮藏至90 d时，500、750、1 000 mg/L均极显著低于其他处理组（P＜0.01），3 个质量浓度间差异不显著；贮藏180 d时，低质量浓度的纳他霉素反而表现了更好的呼吸抑制性，250 mg/L和500 mg/L纳他霉素处理的银杏果，其呼吸强度均极显著低于其他处理组（P＜0.01），二者间差异不显著。

2.5 不同质量浓度纳他霉素对银杏果细胞膜透性的影响

图4 不同质量浓度纳他霉素处理对银杏果在贮藏期间相对电导率的影响Fig.4 Effect of different concentrations of natamycin on relative conductivity of ginkgo fruits during storage

植物在贮藏过程中，细胞膜内大量的不饱和脂肪酸，在生物自由基或活性氧的作用下易诱发脂质过氧化作用，膜的通透性增加，离子大量外渗，导致组织浸泡液的电导率增大。由图4可知，在贮藏初期，低质量浓度的纳他霉素便可很有效地减缓银杏果衰老，250 mg/L和500 mg/L纳他霉素处理的银杏果，其相对电导率均极显著低于其他处理组（P＜0.01）；贮藏90～120 d时，500 mg/L处理表现了更为良好的贮藏性，其相对电导率极显著低于其他处理组（P＜0.01），随着贮藏时间的延长，银杏果的衰老逐渐加剧，高质量浓度的纳他霉素对于银杏果贮藏过程中发生的脂质氧化现象有更好的预防作用，到贮藏后期，经750 mg/L纳他霉素处理的银杏果，其相对电导率极显著低于其他处理组（P＜0.01），但与1 000 mg/L和500 mg/L处理差异不显著。

2.6 不同质量浓度纳他霉素对银杏果POD活性的影响

POD普遍存在于果蔬体内，催化植物组织中低质量浓度的H2O2氧化其他底物，用以清除过氧化物H2O2，从而使机体免受H2O2的毒害作用，较高的POD活性在一定程度上可以延缓果实的衰老，与植物的抗逆性密切相关[16]。由图5可知，银杏果贮藏30 d时，750 mg/L和500 mg/L纳他霉素处理的银杏果的POD活性极显著高于其他各组（P＜0.01），两质量浓度间差异不显著；贮藏至90 d时，500 mg/L纳他霉素处理的银杏果的POD活性极显著高于其他处理组（P＜0.01），但与1 000 mg/L处理差异不显著；到贮藏结束180 d时，250、500、750 mg/L 3 个质量浓度间差异不显著，但均极显著低于1 000 mg/L处理（P＜0.01）。

图5 不同质量浓度纳他霉素处理对银杏果在贮藏期间POD活性的影响Fig.5 Effect of different concentrations of natamycin on POD activity of ginkgo fruits during storage

2.7 不同质量浓度纳他霉素对银杏果CAT活性的影响

图6 不同质量浓度纳他霉素处理对银杏果在贮藏期间CAT活性的影响Fig.6 Effect of different concentrations of natamycin on CAT activity of ginkgo fruits during storage

过氧化氢酶（CAT）是一种内源活性氧清除剂，能够在逆境协迫式衰老过程中清除植物体内过量的活性氧，维持氧代谢平衡，CAT能在一定程度上延缓细胞的衰老进程，延长种核的贮藏时间[16]。由图6可知，贮藏30 d时，纳他霉素处理可有效激发CAT活性，以延缓银杏果衰老，且低质量浓度纳他霉素的效果更佳，250 mg/L纳他霉素处理的银杏果CAT活性极显著高于其他处理组（P＜0.01），但与500 mg/L处理差异不显著；与膜脂氧化的发生相似，随着贮藏时间的延长，高质量浓度的纳他霉素处理在后期表现出更好的酶活促进作用，在贮藏90、150 d时，500 mg/L纳他霉素处理的银杏果的CAT活性极显著高于其他组（P＜0.01），在贮藏末期180 d时，1 000 mg/L纳他霉素处理的银杏果的CAT活性极显著高于其他组（P＜0.01），但与500 mg/L差异不显著。

2.8 不同质量浓度纳他霉素对银杏果淀粉酶活性的影响淀粉酶是淀粉水解的关键酶，淀粉酶活性的高低直接影响银杏果在贮藏期间淀粉含量的多少。由图7可知，在贮藏初期，低质量浓度的纳他霉素便可很有效地抑制淀粉酶活性，控制银杏果在贮藏中发生的淀粉水解现象，250 mg/L和500 mg/L纳他霉素处理的银杏果，其淀粉酶活性均极显著低于其他处理组（P＜0.01），贮藏至120 d时，经500 mg/L纳他霉素处理的银杏果的淀粉酶活性仅为对照组的一半，极显著低于其他处理组（P＜0.01）。综合各阶段看来，经500 mg/L纳他霉素处理可较好地抑制淀粉酶活性在较低水平。

图7 不同质量浓度纳他霉素处理对银杏果在贮藏期间淀粉酶活性的影响Fig.7 Effect of different concentrations of natamycin on amylase activity of ginkgo fruits during storage

2.9 不同质量浓度纳他霉素对银杏果淀粉含量的影响

图8 不同质量浓度纳他霉素处理对银杏果在贮藏期间淀粉含量的影响Fig.8 Effect of different concentrations of natamycin on starch content of ginkgo fruits during storage

淀粉是银杏果的主要营养成分，在贮藏过程中，种胚持续发育，淀粉酶分解淀粉，以满足了种胚的后熟生长对营养物质和能量物质的需求[17]，通过对淀粉含量的测定，可以推测银杏果的生理活性状态。由图8可知，贮藏30 d时，经500 mg/L纳他霉素处理的银杏果的淀粉含量为40.08%，极显著高于其他处理组（P＜0.01）；贮藏90 d时，其淀粉含量为29.74%；贮藏120 d后，淀粉含量变化明显；贮藏末期180 d时，经500 mg/L纳他霉素处理的银杏果的淀粉含量仍可达到13.06%，极显著高于其他处理组（P＜0.01）。在整个贮藏过程中，500 mg/L纳他霉素处理可维持淀粉含量在较高水平。

2.10 不同质量浓度纳他霉素对银杏果含水量的影响

含水量是衡量银杏果品质的重要指标，水分含量高则种仁新鲜饱满，食用品质好[18]；一定的含水量是维持细胞膨压、保持种子新鲜度的主要因素，而且含水量与种子的活力密切相关[19]；但含水量过高，湿度大为霉菌的生长提供了温床，易引发银杏果在贮藏过程中发生霉变现象；而组织少量失水后，果实不再饱满，发生萎缩，“石灰化”等现象，还会使其抗氧化能力降低，自由基产生增加，同时伴随膜脂质过氧化作用，使膜伤害加强，透性增大，种子活力降低。

图9 不同质量浓度纳他霉素处理对银杏果在贮藏期间含水量的影响Fig.9 Effect of different concentrations of natamycin on water content of ginkgo fruits during storage

由图9可知，贮藏的90 d内，经纳他霉素处理的银杏果的含水量均显著高于对照组（P＜0.05），但是不同质量浓度纳他霉素处理间差异不显著，随着贮藏时间的延长，银杏果的含水量不断下降，但是低质量浓度的含水量的下降速度较为平缓，至贮藏120 d时，250 mg/L纳他霉素处理的银杏果的含水量为60.09%，极显著高于其他处理组（P＜0.01），但与500 mg/L纳他霉素处理差异不显著；到贮藏后期，500 mg/L纳他霉素处理的银杏果的含水量均极显著高于其他各组（P＜0.01）。与银杏果贮藏期间的霉变率比较可知，500 mg/L纳他霉素处理不但可以保持银杏果较高的含水量，也可避免在贮藏过程中的霉变现象。

3 结 论

银杏果贮藏中易出现霉腐病症，实验证明扩展青霉是导致霉变的主要病原菌之一。本实验研究了纳他霉素对病原菌的抑制作用，250 mg/L对其致霉菌有较为敏感的抑制作用。后续实验是对银杏果进行涂膜处理，以达到有效地抑制霉菌生长的目的，实验证明，250 mg/L纳他霉素处理便可有效地抑制致霉菌的生长，降低霉变率。

贮藏过程中，采用适当的纳他霉素处理可以使银杏果维持较低的呼吸强度，本实验中，500 mg/L纳他霉素处理抑制了银杏果呼吸强度。POD、CAT等酶被称为膜的酶保护系统，它们对于清除细胞内氧自由基、保护细胞膜不受自由基伤害有重要作用。该酶保护系统在贮藏前期保持较高水平，随贮藏时间延长，膜受自由基伤害而导致电导率升高[20]。相对电导率反映膜的透性及膜受破坏的程度，纳他霉素处理对于银杏果膜系统，保持一定的细胞膜透性有重要作用，实验发现，500 mg/L纳他霉素处理效果最好，同时可以延缓淀粉的消耗分解，延长贮藏期。

银杏果含水量较高，一般条件下不耐贮藏，干燥时又容易风干失水，种仁皱缩[21]，发生“石灰化”，致使食用价值和商品价值降低；但贮藏过程中，若保持较高的含水量又易导致较高的霉变率[22]，因此在贮藏银杏种子时如何控制银杏果的含水量非常重要。低质量浓度的纳他霉素处理保持了银杏果饱满的同时，可有效降低霉变率，避免石灰化的发生，500 mg/L纳他霉素处理很好地减少了银杏果贮藏过程中水分的损失，为最佳的处理质量浓度，为了进一步既保持一定的含水量又防止霉变的发生，可以采取复合保鲜剂进一步进行研究。

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Antimicrobial and Preservative Effects of Natamycin on Ginkgo Fruits

LI Yu, WU Cai-e*, FAN Gong-jian, LI Ting-ting, WU Hai-xia, HUA Jing
(College of Forest Resource and Environment, Nanjing Forestry University, Nanjing 210037, China)

The aim of this study was to find out an effective way for the control of postharvest decay of ginkgo fruits during storage. Natamycin was tested for its in vitro inhibitory activity on the main pathogen Penicillium expansum isolated from “Large Buddha Finger” ginkgo fruits during storage. Moreover, the effect of postharvest spraying with different concentrations of natamycin on physiological and biochemical parameters, nutritional quality and storage stability of ginkgo fruits stored at 0 ℃ was examined. Natamycin at 250 mg/L had a potent inhibitory effect on the isolated strain. The respiratory intensity of ginkgo fruits was inhibited by natamycin at 500 mg/L, while maintaining lower membrane permeability, decay incidence, shrinking rate and calcification index of kernels as well as higher peroxidase (POD) and catalase (CAT) activities and moisture and starch contents.

ginkgo fruits; storage; natamycin; antibacterial activities; decay pathogens

S609.3

A

1002-6630（2014）04-0220-06

10.7506/spkx1002-6630-201404045

2013-04-03

江苏省科技支撑（农业）项目（BE2011381）；国家林业局林业公益性行业科研专项（201004015）；江苏高校优势学科建设工程资助项目（PAPD）；江苏高等学校创新团队科研计划（苏教科（2009）10号）

李昱（1988—），女，硕士研究生，研究方向为农产品贮藏与加工。E-mail：crystal__lee@163.com

*通信作者：吴彩娥（1962—），女，教授，博士，研究方向为农产品贮藏与加工。E-mail：sxwucaie@163.com