昆虫共生微生物:研究进展与展望

栾军波, 王四宝

(1. 沈阳农业大学植物保护学院, 沈阳 110866;2. 中国科学院分子植物科学卓越创新中心, 中国科学院植物生理生态所, 上海 200032)

昆虫与微生物之间存在多样复杂的互作关系。昆虫共生微生物是指与昆虫宿主建立持久互作关系的微生物(Ishikawa 2003; Dale and Moran, 2006; Moran, 2006; Oliver and Martinez, 2014),这些微生物分布于昆虫的体表、肠道、血腔或者细胞内(Douglas, 2015a),参与调节宿主昆虫的多种生理功能,如通过合成必需营养物质促进昆虫的适合度,甚至保护昆虫免受天敌或病原物的危害(Oliver and Martinez, 2014; Douglas, 2015a)。昆虫微生物研究可为害虫防治和益虫利用提供新的思路,已经成为国内外热点研究领域。我国学者根据农林生产和虫媒传染病防治的需求,已在昆虫微生物领域开展了众多基础和应用方面的研究,本专辑汇集了一些最新研究进展。

本文在概述昆虫共生微生物研究进展的基础上,重点介绍本专辑论文所涉及的研究内容,并对昆虫共生微生物研究中值得关注的研究方向进行了展望,供相关研究人员参考。

1 昆虫共生微生物研究概况

1.1 昆虫与微生物的共生关系

昆虫与微生物的共生关系曾只被理解为互惠互利,然而这种观点并不恰当(Douglas, 2015b)。有益或有害的作用常未被定量,或者随着环境条件发生变化(Douglas, 2015b)。昆虫与微生物的共生关系包括互惠互利、偏利共生和寄生关系等(Ishikawa, 2003; Moranetal., 2008; Ebert, 2013; Douglas, 2015a; Perlmutter and Bordenstein, 2020)。需要注意的是,昆虫与微生物的共生关系不一定双方同等受益。即便互惠互利关系对双方而言也不总是对等的。昆虫或共生微生物通常会比对方获得更多的益处。这种明显的不公平是真实存在于昆虫与微生物的共生关系,还是由于我们对于这种生物学现象的理解不完全尚需更深入的研究。

1.2 昆虫共生微生物的组织分布

共生微生物在昆虫体内的分布方式多样。有些共生微生物分布在昆虫特化的细胞,如含菌细胞(mycetocyte/bacteriocyte)内,或分布于昆虫几乎所有类型的细胞内(不局限于特定的昆虫细胞),这被称为细胞内共生菌(intracellular symbionts)(Ishikawa, 2003; Moranetal., 2008; Douglas, 2015b, 2016; McCutcheon, 2021)。细胞内共生菌侵染至少10%的现存昆虫物种,对宿主的生长、发育和生殖等生物学和生态学特性产生调控作用(Baumann, 2005; Moranetal., 2008; Douglas, 2015a)。含菌细胞内共生菌似乎已被宿主昆虫所驯化(Moranetal., 2008)。因此,含菌细胞内共生菌与昆虫的关系类似于家畜与人类之间的关系(Ishikawa, 2003)。当共生微生物分布于昆虫几乎所有类型的细胞内时,这种胞内共生菌称之为“宾客微生物”(guest microbes)(Ishikawa, 2003)。此类胞内共生菌与昆虫的关系类似于寄生蟑螂或家鼠与人类的关系,即它们单方面地从宿主中获益(Ishikawa, 2003)。另一些共生微生物分布在昆虫的细胞外或体表,例如昆虫的表皮或肠腔,被称为细胞外共生菌(extracellular symbionts)(Ishikawa, 2003; Douglas, 2015a, 2016; McCutcheon, 2021)。有学者将分布于昆虫体内的共生菌称为内共生菌(endosymbionts)(Ishikawa, 2003)。然而,更多的学者将分布于昆虫细胞内的共生菌称为内共生菌,而将分布于昆虫细胞外的共生菌称为外共生菌(ectosymbionts)(Moran and Wernegreen, 2000; Moranetal., 2008; Douglas, 2016; McCutcheon, 2021)。

1.3 昆虫共生微生物的种类

昆虫共生微生物可以根据其演化历史以及宿主与共生菌的专性相互依赖程度分为以下4类。

第1类,主要分布于宿主含菌细胞内,是昆虫生长和发育必需的共生微生物,通常被称为专性共生菌(obligate symbionts)(Dale and Moran, 2006; Moranetal., 2008; Douglas, 2015a)。专性共生菌来源于古老且特化的共生关系(Dale and Moran, 2006)。例如,蚜虫的化石记录提示蚜虫和专性共生菌Buchnera的共生关系非常古老。Buchnera的16S rDNA序列比较分析表明最早的Buchnera感染可能发生在距今2亿～2.5亿年前(Moran and Baumann, 1994)。专性共生菌与昆虫之间存在协同进化关系(Moran, 2006)。对昆虫及其专性共生菌的进化分析显示,专性共生菌的系统发育树与宿主昆虫的系统发育树一致(Ishikawa, 2003; Baumann 2005; Dale and Moran, 2006)。这表明,当宿主昆虫的祖先获得了一种专性共生菌后,昆虫与专性共生菌的共生关系会导致物种分化。现代专性共生菌在宿主内的分布反映了其持续和长期的母系传播,而它们不能或者很少发生水平传播(Ishikawa, 2003)。基因组退化是专性共生菌的典型特征(Dale and Moran, 2006; Moranetal., 2008; Moran and Bennett, 2014)。专性共生菌主要分布于动物宿主的含菌细胞内并能垂直传播,从而产生松弛的选择压和遗传漂移,这导致专性共生菌基因组经历不同程度的退化(Moran and Bennett, 2014)。专性共生菌基因组保留了DNA复制、转录、翻译等遗传信息处理相关的核心基因,却丢失了细胞膜组成相关的基因(Dale and Moran, 2006)。专性共生菌基因组的退化似乎需要宿主的共适应以替代或支持专性共生菌的功能。由于基因组退化,这些专性共生菌通常不能在体外培养。专性共生菌主要为宿主昆虫合成营养物质。

第2类,不限于分布于昆虫特定的细胞或组织,不是宿主生长、繁殖和发育所必需的,但可能在特定条件下影响宿主生态学特征或调控宿主生殖的共生微生物,也被称为兼性共生菌(facultative symbionts)(Dale and Moran, 2006; Moranetal., 2008; Oliver and Martinez, 2014; Douglas, 2015a)。兼性共生菌可能存在于昆虫含菌细胞内、含菌细胞相邻的鞘状细胞、血淋巴、卵巢等组织和器官(Moranetal., 2008; Douglas, 2015a)。侵袭卵巢的兼性共生菌通常可以垂直传播,侵染唾液腺和中肠的兼性共生菌可能通过昆虫取食的植物在不同昆虫个体之间进行水平传播(Moranetal., 2008; Oliver and Martinez, 2014; Perlmutter and Bordenstein, 2020)。兼性共生菌的发生与昆虫的系统发育树之间并没有明显的相关性,表明这些共生菌多次独立地从不同谱系的微生物中获取(Ishikawa, 2003; Baumann, 2005)。甚至在某一种昆虫内,兼性共生菌侵染率并不是100%,因为它可能受到昆虫的生物型或生境的影响而有所变异。这些证据表明,兼性共生菌与昆虫的共生关系是不稳定的;与获取专性共生菌相比,昆虫获取兼性共生菌是较近期的事件(Dale and Moran, 2006)。此外,兼性共生菌在系统发生上也有很大的变异(Ishikawa, 2003)。尽管与专性共生菌(如Buchnera)一样,大多数兼性共生菌属于γ-变形菌纲,但也有一些兼性共生菌(如Rickettsia和Spiroplasma等)属于其他菌纲或菌门。兼性共生菌与昆虫的共生关系形成得较晚,其进化历史较近(Dale and Moran, 2006)。兼性共生菌的基因组轻微或中等退化(Moran and Bennett, 2014)。由于基因组退化程度不大,有的兼性共生菌可以体外培养。有些兼性共生菌长期分布于动物宿主含菌细胞内,并能进行垂直传播,它们正向专性共生菌的方向进化。例如,粉虱含菌细胞内的共生菌Hamiltonella和Arsenophonous能为宿主昆虫合成B族维生素,成为粉虱不可或缺的共生菌(Wangetal., 2020; Yaoetal., 2023)。

第3类,为肠道微生物群(gut microbiota),分布于宿主细胞外,主要由细菌组成,有些为真菌或其他真核微生物(Oliver and Martinez, 2014; Douglas, 2015a)。肠道微生物菌在昆虫中普遍存在,但不同种类昆虫的肠道微生物群多样性存在显著差异。昆虫与肠道菌群的关系在食木昆虫和社会昆虫中通常更加特异和专化(Oliver and Martinez, 2014)。一些昆虫肠道特征有利于微生物的定殖,其中包括:易于获取食物相关的微生物细胞,可获取营养,以及免受外部环境的胁迫(例如,干燥、紫外辐射)。然而,昆虫肠道也为摄取的食物微生物构成多种挑战,其中包括:肠腔里不利的生理生化条件(氧气含量、pH值、氧化还原电位等),分泌的消化酶,免疫相关化合物,肠内含物蠕动引发的生理失衡,以及昆虫蜕皮或变态时肠道环境的变化或丧失(Douglas, 2015a)。昆虫肠道的不同区域携带的微生物种群存在差异(Douglas, 2015a)。昆虫肠道菌群可以帮助宿主降解纤维素和其他植物聚合物,提供营养,循环和固定氮素,分解植物次生代谢物和农药,同时有助于宿主防御病原物(Oliver and Martinez, 2014)。

第4类,是与昆虫建立共生关系的环境微生物(environmental associates)(Oliver and Martinez, 2014; Douglas, 2015a)。这些环境微生物包括植物病原菌(真菌、细菌和病毒)、昆虫体表微生物等。

1.4 昆虫共生微生物的传播

昆虫共生微生物可能通过多种方式传播。其中,专性共生菌严格地进行垂直传播或母系传播;兼性共生菌主要通过垂直传播,并偶尔进行水平传播;肠道微生物通常从环境中获取,也能通过昆虫个体的接触传播;环境微生物则通过环境以及昆虫个体之间的接触进行传播(Ebert, 2013; Oliver and Martinez, 2014)。例如,蝉体内的专性共生菌会从含菌细胞释放到血淋巴中,然后通过内吞作用进入卵巢管端部的上皮栓细胞,之后经过胞吐进入卵黄周缘间隙。随着卵黄周缘间隙中共生菌细胞数量的增加,卵黄膜开始内陷,最终形成一个由囊泡包裹的“共生菌球”(symbiont ball)(Wangetal., 2021)。烟粉虱Bemisiatabaci含菌细胞携带专性共生菌Portiera和Hamiltonella,这些共生菌会从粉虱的母代传递到子代(Luanetal., 2016)。同时,烟粉虱含菌细胞可以通过母系遗传进行传递,确保细胞内共生菌得以严格进行母系遗传(Luanetal., 2018)。兼性共生菌Rickettsia在烟粉虱卵子发育的早期,通过两种途径侵入宿主的卵巢管: 一是通过胞吞作用进入卵巢管顶端的卵原区,然后通过营养管转移到初生卵母区;二是附着在含菌细胞的外围,并伴随着该细胞一同进入初生卵母区(Shanetal., 2021)。

1.5 共生微生物对昆虫的影响

许多共生菌为宿主昆虫提供营养或防御作用,呈现出明显的互惠共生关系,这有助于共生菌维持生态资源(Moran, 2006; Douglas, 2015b)。同时,许多共生菌还能侵染新的宿主,表现出病原菌的特性(Moran, 2006)。因此,很多昆虫共生菌兼具互惠共生和病原菌的特性(Moran, 2006)。

专性共生菌可以为宿主提供特定的营养物质,包括必需氨基酸、B族维生素和固醇,这些营养物质宿主无法自行合成(Douglas, 2015a)。半翅目昆虫取食植物的韧皮部,然而植物韧皮部中必需氨基酸的含量不到全部氨基酸含量的20%(Douglas, 2006)。专性共生菌能够为半翅目昆虫提供必需氨基酸(Husniketal., 2013; Russelletal., 2013; Sloanetal., 2014; Luanetal., 2015; Wilsonetal., 2015; Baoetal., 2021)。一些昆虫(例如稻飞虱和蟑螂等)的专性共生菌可将昆虫的氮代谢废物再循环用于合成必需氨基酸(Sasakietal., 1996; Sabreeetal., 2009)。另外,植物韧皮部中也缺乏B族维生素(Wang and Luan, 2023)。专性共生菌Portiera与粉虱水平转移基因panBC协作合成维生素B5(泛酸),泛酸能够调控烟粉虱的适合度(Renetal., 2021)。动物血液也缺乏B族维生素,吸血昆虫采采蝇携带的专性共生菌Wigglesworthia、床虱专性共生菌Wolbachia以及蜱虫专性共生菌Coxiella,Rickettsia和Francisella能为宿主合成食物中缺乏的B族维生素(Hosokawaetal., 2010; Michalkovaetal., 2014; Snyder and Rio, 2015; Songetal., 2022)。专性共生菌还能帮助宿主降解复杂的植物多糖(Salemetal., 2017)。通过上述多种方式,专性共生菌有助于昆虫克服食物中的营养缺乏或不均衡。

兼性共生菌在特定条件下影响宿主的生态学特征,包括耐温性、抗寄生蜂或病原菌侵染、降解农药和传播病毒等,还能降低或提高昆虫的适合度(Oliver and Martinez, 2014; Douglas 2015a)。例如,Hamiltonella能够提高蚜虫对寄生蜂的抵抗能力(Oliveretal., 2009)。兼性共生菌通过竞争营养和空间、产生毒素和激活昆虫免疫系统等机制,帮助宿主对抗病原菌、寄生蜂和其他天敌(Douglas, 2015a)。有些兼性共生菌能够帮助昆虫降解农药,或者能够提高昆虫的抗药性(Kikuchietal., 2012)。某些兼性共生菌能够调控媒介昆虫传播植物病毒或动物病原物的能力(Walkeretal., 2011; Jiaetal., 2017)。此外,兼性共生菌Wolbachia能够通过合成维生素B2(核黄素)和B7(生物素)来补充稻飞虱食料中所缺少的维生素,进而提高稻飞虱的种群增长(Juetal., 2020)。缺乏含菌细胞的兼性共生菌Hamiltonella影响后代雌性比例(Shanetal., 2019)。兼性共生菌Hamiltonella通过合成B族维生素,调控烟粉虱的受精,从而影响后代雌性比例(Wang YBetal., 2020; Yaoetal., 2023)。

肠道菌群参与调节果蝇的营养代谢、生长与发育、感染防护、神经活动和行为等(Sharonetal., 2010; Shinetal., 2011; Storellietal., 2011; Jiaetal., 2021)。肠道菌群对斑翅果蝇Drosophilasuzukii的作用会根据果蝇生长环境中营养的变化而表现出两面性。在营养匮乏食物上生长的无菌斑翅果蝇幼虫无法正常发育为成虫,需要肠道微生物提供蛋白质营养以完成幼虫发育,这显示了共生菌对斑翅果蝇的积极作用。然而,在富营养食物条件下,携带肠道微生物的斑翅果蝇在初羽化体型较小、重量较轻、寿命较短(Bingetal., 2018),这表明肠道微生物在富营养条件下可能成为寄主生长的负担,对宿主适应性产生不利影响。桔小实蝇Bactroceradorsalis雄虫直肠中的芽孢杆菌可协助雄虫合成性信息素,高效引诱雌虫完成交配(Renetal., 2021)。家蚕Bombyxmori肠道微生物在营养代谢和病害防控等方面发挥作用 (Liangetal., 2022; Zhang Xetal., 2022)。龟蚁属Cephalotes昆虫依靠肠道微生物的代谢功能来弥补植物来源食物中缺乏的营养元素(Huetal., 2018)。肠道微生物在蚊虫的生命周期和多种生理功能中扮演着至关重要的角色,如协助消化食物、调节代谢、生长发育和免疫系统,防御病原体定植和入侵,以及维持有益的共生关系等(Cirimotichetal., 2011; Wangetal., 2012; Coonetal., 2014; Guéganetal., 2018; Baietal., 2019; Scolarietal., 2019; Wuetal., 2019; Gaoetal., 2021; Fengetal., 2022)。因此,肠道微生物与蚊虫之间的相互作用对于蚊虫生命健康、环境适应、蚊媒病原感染和传播具有重要的影响,利用肠道共生菌阻断蚊媒病原感染与传播已成为蚊媒传染病领域的研究热点,已显示出巨大的应用前景(Gaoetal., 2020)。西方蜜蜂Apismellifera肠道内栖息着大量的微生物,这些肠道共生微生物参与昆虫的营养代谢、宿主免疫调节、大脑功能维持等生命活动(Zhengetal., 2018)。蜜蜂肠道微生物与人体肠道微生物群落相似,宿主需要依靠肠道微生物来利用难降解的多糖,且简单的肠道菌群表现出特定的高效合作方式(Zhengetal., 2019)。蜜蜂肠道菌可以通过质粒介导的水平转移能够获得和传播抗生素抗性基因,证明了蜜蜂肠道菌富集和传播抗生素抗性基因的能力(Sunetal., 2022)。正常肠道菌定殖的蜜蜂气味学习记忆能力显著优于无菌蜂,说明肠道菌群对于蜜蜂的认知和行为维持也至关重要(Zhangetal., 2022a)。白蚁在长期的进化和演变过程中,显示出高效的木质纤维素转化和利用的能力,其独特且多样的肠道共生微生物类群是白蚁消化植物木质纤维素的基础(Sunetal., 2014; Alietal., 2017, 2018, 2021, 2022; Gengetal., 2018; Lietal., 2021)。核磁共振、微生物宏基因组等分析表明,这些共生微生物具备甲烷氧化、氢气氧化、生物固氮、抗病原微生物、促进木质纤维素等食物消化等生物学功能,进而极大增升了白蚁的生态适合度(Lietal., 2016, 2023; Liuetal., 2019; Li and Greening, 2022)。农业入侵害虫草地贪夜蛾Spodopterafrugiperda幼虫能够依靠取食聚氯乙烯(polyvinyl chloride, PVC)塑料薄膜存活。研究表明其肠道微生物群落在PVC降解中发挥着重要作用,肠道细菌克雷伯氏菌属Klebsiella的解聚酶可降解PVC(Zhangetal., 2022b)。点蜂缘蝽Riptortuspedestris肠道菌Burkholderia和Serratia具有降解有机磷农药的能力,从而提高宿主对该类农药的抗性(Kikuchietal., 2012; Satoetal., 2021; Xiaetal., 2023)。金小蜂微生物群可以降解莠去津药物,进而造成金小蜂的抗药性(Wang GHetal., 2020)。肠道微生物可以协助水虻降解废弃物中的蛋白质、多糖等大分子物质供水虻利用,促进水虻生长、提高转化效率;同时也可以协同水虻降解有害物质如抗生素、真菌毒素等物质,并抑制有机废弃物中的人畜共患病原菌(Caietal., 2018; Xiaoetal., 2018; Meijeretal., 2019; Yangetal., 2022; Zhang YPetal., 2022; Yuetal., 2023)。

建立互惠互利共生关系的环境微生物能为昆虫提供食物,介导食物获取,抵抗植物防御反应等(Zhang and Luanetal., 2012; Luanetal., 2013b; Oliver and Martinez, 2014; Douglas, 2015a)。例如,双生病毒侵染可抑制烟草抗性水平,从而使烟粉虱减弱了解毒活动,节省了用于应对植物抗性的能量,最终促使烟粉虱在患病植物上取食时种群增长较在健康植株上取食时更快(Luanetal., 2013a, 2013b)。近期的研究表明,昆虫体表也存在大量的细菌,形成防御性的体表微生物群(ectomicrobiotas),具有拮抗病原真菌体表感染的活性和功能(Dengetal., 2022; Hongetal., 2022; Jankeetal., 2022)。以果蝇成虫为对象研究的表明,体表细菌多来源于粪便,这与昆虫在相同的环境中取食、排泄与活动相关联,但不同于肠道微生物群结构,体表细菌多为革兰氏阳性细菌(Hongetal., 2022)。所以同植物和动物个体类似,每头昆虫均为一个复杂的、体内体表存在共生微生物的共生体(holobiont)(Wuetal., 2023)。研究表明,通过体表感染的昆虫病原真菌可通过分泌抗菌肽,或具有抗菌活性的抗生素类化合物抑制昆虫体表细菌,促进真菌感染(Sunetal., 2022a, 2022b; Hongetal., 2023a),从而形成病原真菌-体表微生物群-昆虫寄主的多重相互作用(Hongetal., 2023b)。

昆虫共生微生物研究方面可以参考的重要综述有:Douglas(2015a)关于昆虫微生物的多样性与功能;Douglas(2016)关于昆虫内共生菌的功能;Lu等(2016)关于共生微生物在昆虫入侵中的作用;McCutcheon(2021)关于细胞内有益微生物感染宿主的基因组学及细胞生物学; Moran和Bennett(2014)关于微小基因组;Wilson和Duncan(2015)关于昆虫与营养内共生菌的基因组共进化; Perreau和Moran(2022)关于昆虫与微生物共生关系的新进展;Luan(2023)关于昆虫含菌细胞的适应、发育和进化。

2 本专辑论文主要研究内容

近年来,我国学者在昆虫共生微生物方面开展了很多研究,取得了可喜的进展。我国在昆虫共生微生物研究有两个特色:一是涉及的昆虫种类与农林生产和人类健康密切相关,如;褐飞虱Nilaparvatalugens、烟粉虱、豌豆蚜Acyrthosiphonpisum、小菜蛾Plutellaxylostella、斑翅果蝇、松墨天牛Monochamusalternatus、光臀八齿小蠹Ipsnitidus、黑翅土白蚁Odontotermesformosanus、蜜蜂、传病蚊虫斯氏按蚊Anophelesstephensi和长角血蜱Haemaphysalisiongicornis等;二是对于昆虫肠道微生物的研究较多,而对于细胞内共生菌的研究较少。本专辑的论文是我国在昆虫共生微生物研究的重要组成部分,反映了最新研究进展。本专辑包括13篇研究论文(包括11篇研究论文和2篇综述),涉及等翅目、半翅目、鞘翅目、鳞翅目、双翅目和膜翅目共6个目的昆虫及其携带的共生微生物。这些论文主要涉及以下3个方面的研究内容。

2.1 昆虫共生微生物的分离鉴定

昆虫共生微生物的分离和准确鉴定对于研究其功能至关重要。尹彩萍等(2023)采用涂布平板法从黑翅土白蚁肠道中分离出放线菌;通过形态学观察和16S rRNA序列分析,确定了肠道放线菌的分类学地位,最终鉴定出链霉菌属Streptomycessp.菌株。王渭霞等(2023)利用离体培养法从褐飞虱中分离获得15株不同的共生细菌,其中包括2株源于IR56抗性种群的芽孢杆菌类共生细菌。付东冉等(2023)通过体外平板培养方法,成功分离获得小菜蛾3龄幼虫肠道菌PxG45菌株;结合形态学、16S rDNA基因测序和生理生化测定,确认了该菌株为成团泛菌Pantoeaagglomerans。刘彩霞等(2023)通过宏基因组学和相关性网络等分析,鉴定了光臀八齿小蠹共生微生物群落中最重要的核心菌群,包括肠杆菌属Enterobacter、白粉菌属Erysiphe、丛枝菌根属Rhizophagus和沃尔巴克氏菌属Wolbachia。马玲等(2023)总结了昆虫肠道微生物的鉴定方法,提出了多组学技术的联合使用,如16S rRNA测序、宏基因组学、蛋白质组学和代谢组学,以确保微生物鉴定与功能推测更为高效可靠。

2.2 影响昆虫共生微生物组成的生物和非生物因素

王渭霞等(2023)发现褐飞虱在取食添加共生芽孢杆菌的人工饲料后芽孢杆菌的丰度明显增加,芽孢杆菌BPH-S36的引入能够促进褐飞虱肠道内类酵母共生菌的丰度增加。孙想等(2023)揭示了烟粉虱卵黄原蛋白对自噬反应的影响,进而调控了细胞内共生菌Rickettsia的丰度。顾宇彤等(2023)研究发现,在携带松材线虫Bursaphelenchusxylophilus后,松墨天牛气管内优势菌群发生了改变,主要菌群由厚壁菌门(Firmicutes)乳杆菌目(Lactobacillales)转变为变形菌门(Proteobacteria)肠杆菌目(Enterobacterales),并且松墨天牛气管细菌多样性和丰度升高;沙雷氏菌属Serratia和肠杆菌属Enterobacter的丰度增加。高欢欢等(2023)发现人工饲料中添加葡萄糖显著增加了斑翅果蝇肠道菌群多样性指数,同时醋杆菌属Acetobacter、普罗维登斯菌属Providencia和摩根氏菌属Morganella的丰度也明显增加。马微微等(2023)发现在野外不良环境中生存的摇蚊幼虫经过实验室纯水环境培养后,其肠道细菌群落的多样性和基因功能均发生了显著变化。宋阳等(2023)对昆虫肠道微生物稳态的调控机制进行了综述,提出昆虫肠道物理防御、免疫信号通路以及肠道共生菌群通过群体感应在昆虫微生物群稳态维持中发挥作用。

2.3 昆虫共生微生物的功能研究

尹彩萍等(2023)发现黑翅土白蚁肠道链霉菌属Streptomycessp.菌株发酵液对4种供试菌表现出抗菌活性,特别是其乙酸乙酯萃取物对金黄色葡萄球菌Staphylococcusaureus具有强烈的抑制作用,分离自乙酸乙酯萃取物的β-玉红霉素(β-rubromycin)被证明对金黄色葡萄球菌表现出较强的抑制效果。王渭霞等(2023)的研究结果显示,引入芽孢杆菌BPH-S36能显著提高褐飞虱敏感种群TN1在抗性水稻IR56上的存活率。李月明等(2023)发现去除豌豆蚜体内的兼性共生菌Serratiasymbiotica不会影响专性共生菌的含量,但会对豌豆蚜的生长发育和繁殖造成负面影响。付东冉等(2023)发现成团泛菌PxG45通过直接的抑菌作用影响小菜蛾对外界的适应性。这种广谱的抑菌作用可显著抑制植物病原真菌的生长。王会等(2023)发现黑水虻Hermetiaillucens具有降解金霉素的能力,为抗生素的环境降解提供了新的可能性。韦云等(2023)发现管氏肿腿蜂Sclerodermaguani亲代雌成蜂携球孢白僵菌后,不仅降低了自身繁殖力,还对后代的存活和发育产生了影响,揭示了共生微生物对昆虫生态系统的复杂影响。引外,马玲等(2023)对昆虫肠道微生物功能研究的方法进行了综述,提出体外试验、微生物补充、菌群移植、沉默微生物相关基因等实验方法可以更准确地验证微生物的功能作用。这些研究充分展示了生物和非生物因素对昆虫共生微生物组成的影响,为我们更好地理解昆虫与共生微生物之间复杂关系提供了重要线索。

3 小结与展望

昆虫-共生微生物互作研究是多学科交叉的研究领域,涉及昆虫学、微生物学、生态学、植物学、化学、分子遗传学、遗传工程等领域,需要综合运用多学科技术手段,以揭示昆虫与共生微生物之间的互作机制,并将其应用于害虫防治和益虫利用,以促进作物和人类健康的提升。

目前,国内众多学者正在深入研究昆虫肠道微生物的组成、功能以及共生微生物对宿主昆虫的影响。然而,昆虫共生微生物的种类复杂多样,需要拓展昆虫-共生微生物互作体系的研究范围。同时,需要从昆虫与共生微生物互作的角度展开更深入的研究。此外,结合现代分子生物学等技术,加强对昆虫共生微生物在农业、生态、环保、医药和健康等领域的应用。鉴于此,提出以下3个值得关注的研究方向,供同行参考。

3.1 昆虫细胞内共生微生物的功能

目前已知至少有10%的昆虫物种携带细胞内共生微生物(Baumann, 2005; Moranetal., 2008; Douglas, 2015b)。很多昆虫细胞内共生微生物是宿主生长和发育具有必不可少的作用(即专性共生菌)。另一些细胞内共生微生物则在特定条件下影响昆虫生态学特征或调控昆虫生殖(兼性共生菌)(Dale and Moran, 2006; Moranetal., 2008; Oliver and Martinez, 2014; Douglas, 2015b)。在所有的昆虫共生微生物中,细胞内共生微生物与昆虫的共生关系更古老且更为紧密(Dale and Moran, 2006)。然而,由于细胞内共生微生物,尤其是专性共生菌,通常难以体外培养,因此很多昆虫细胞内共生微生物的功能尚不清楚,迫切需要加强对这些共生微生物功能的研究。

3.2 昆虫调控共生微生物的机制

昆虫与共生微生物的互作涉及共生微生物对宿主昆虫的影响以及昆虫对共生微生物的调控。虽然有关共生微生物对宿主昆虫影响已有较多研究,但关于昆虫如何调控共生微生物的机制却知之甚少。这阻碍了我们对昆虫与共生微生物的互作机理和协同进化的理解。未来需要深入研究昆虫如何调控共生微生物的结构、丰度和传播的分子和细胞学机制。

3.3 共生微生物的遗传改造和应用

对昆虫共生微生物进行遗传改造是理解和利用昆虫与微生物共生关系的关键(Elstonetal., 2022)。例如,通过遗传改造蚊子肠道共生菌Serratia,使其表达抗疟原虫蛋白,可有效阻断蚊媒病原的感染与传播(Wangetal., 2017)。类似地,通过遗传改造蜜蜂肠道菌Snodgrassellaalvi,使其表达dsRNA,可有效抑制蜜蜂螨虫的寄生(Leonardetal., 2020)。然而,目前能够成功进行遗传改造的昆虫共生菌大多能在体外培养,并且多为兼性共生菌。通过遗传改造昆虫共生微生物,有望为农业害虫防治、医学害虫控制和保护传粉昆虫等开辟新的途径(Elstonetal., 2021; Perreau and Moran, 2022)。尽管目前在实验室条件下已对一些昆虫共生微生物进行了遗传改造,但还需要将这些遗传改造后的共生微生物应用于野外环境,以验证其实际效果(Elstonetal., 2021; Wang and Luan 2023)。