甘肃兴隆山森林生态系统豹猫及其潜在猎物的日活动模式

张红勇 ，张德喜 ，毛锐锐，王一竹，周倩，徐涛，张立勋

（1.甘肃兴隆山国家级自然保护区管护中心，榆中，730117；2.兰州大学生态学院，兰州，730000；3.兰州大学榆中山地生态系统野外科学观测研究站，兰州，730000）

动物的活动节律是指24 h周期内其在不同时间段的活动强度和变化规律，主要受环境和进化双重因素的影响［1］。活动时间可作为一种类似于栖息地的生态位资源［2］，动物通常可以通过调整日活动节律来适应季节性的光周期变化［3］，减少种间竞争［4−5］、人为干扰和被捕食风险［6］等不利因素的影响，从而形成特有的昼夜活动模式［7］。过去由于自然地理环境的复杂性以及野生动物本身警觉性高且活动十分隐蔽等特点，传统的野外调查方法很难量化其自然活动规律［8］。近10 年，由于红外相机具有可持续监测和对野生动物自然行为的非侵入性等众多优势［9］，为通过其精确的照片时间戳来量化动物行为节律提供了前所未有的机会［8，10−11］。当前，大部分研究结果揭示了单一物种的活动模式及其季节变化［12−13］，也有部分研究关注同域物种如何沿着时间维度划分其生态位［5，14］，如生态位相似的中小型食肉目（Carnivora）动物间的活动重叠具有多样化和季节性差异，并且在一定程度上受小型哺乳动物丰度的正向影响［4］。然而，对于捕食者与潜在猎物间的活动重叠模式及其季节变化的研究仍然非常有限［6，11］。

食肉目动物位于陆地生态系统食物链的顶端，能够自上而下地控制猎物的种群数量［15−16］，对维持生态系统功能平衡和食物网稳定至关重要［17−18］。豹猫（Prionailurus bengalensis）是广泛分布于我国的食肉目猫科（Felidae）豹猫属（Prionailurus）国家二级重点保护野生动物［19］，主要栖息于森林、灌丛和草地等生态系统［20］。兴隆山作为黄土高原半干旱区的陆地岛屿森林斑块，据本底资料记载，历史上也曾有豹（Panthera pardus）、狼（Canis lupus）和赤狐（Vulpes vulpes）等大中型食肉目动物的分布和栖息［21−22］，但当前已经从该区域消失或灭绝［23］。豹猫作为兴隆山区域唯一的中体型顶级捕食者［23］，由于缺少同域的大型食肉目动物，食物选择可能主要为区域伴生的小型哺乳动物和鸟类。根据粪便DNA食性检测研究发现，豹猫的食物组成主要为啮齿目（Rodentia）和兔形目（Lagomorpha）等小型哺乳动物［18，24］，同时也取食少量鸡形目（Galliformes）和雀形目（Passeriformes）鸟类［25］。食肉目动物活动模式的主要驱动因素依赖于其潜在猎物的可获得性［26−27］，捕食者倾向于根据猎物的活动高峰来调整自身的活动模式［4，28］，觅食选择在季节间随猎物的波动具有高度的灵活性［18］。因此，开展该区域豹猫与其潜在猎物的日活动模式及其季节变化的影响等生态学研究非常必要，为当前仅存的食肉动物的有效保护和管理策略提供科学依据。

本研究基于兴隆山国家级自然保护区2018 年9月—2020 年8 月的红外相机监测数据，以顶级捕食者豹猫及其潜在猎物的活动模式为切入点，利用核密度曲线对目标物种的日活动节律建模并进行活动重叠度比较，拟探究豹猫及其潜在猎物的日活动节律在不同季节是否有所调整？豹猫与其潜在猎物的日活动重叠度是否具有季节差异？

1 研究区概况

甘肃兴隆山国家级自然保护区（35°38′—35°58′ N，103°50′—104°10′ E）是黄土高原的一个陆地森林岛屿，位于兰州市榆中县境内，地处青藏高原、黄土高原和内蒙古高原的交汇区，属祁连山东延余脉［29］，总面积约33 301 hm2。保护区正式成立于1988 年，是以马麝（Moschus chrysogaster）和原始青杄（Picea wilsonii）林为主要保护对象的森林生态系统类型保护区，东西长37 km，南北宽17 km，海拔 2 000～3 671 m。由两组平行山系组成，主峰马衔山是黄土高原唯一超过3 600 m的山峰（图1）。年均气温7.37 ℃，年均降水量372.77 mm，7—9月降水集中，无霜期70～130 d［30］。森林覆盖率高达49.6%，垂直分带性明显，海拔自上而下分布有高山草甸、高山灌丛、针叶林、针阔混交林、落叶阔叶林和荒漠草原［21］。

图1 兴隆山国家级自然保护区红外相机位点分布Fig.1 Distribution of camera sites in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

2 研究方法

2.1 红外相机布设

基于ArcGIS 划分的1 km×1 km 网格安装60 台红外相机（型号：易安卫士L710）（图1），公里网格设置与豹猫最小家域范围［（1.29±0.28）km2］［31］基本一致，2018 年9 月—2020 年8 月开展兴隆山森林生态系统豹猫及其潜在猎物的持续监测。考虑兴隆山垂直地带性特征，相机布设在海拔2 183～3 546 m，覆盖区内6种典型植被类型。相机位点采取随机选择原则并兼顾视野开阔的位置进行部署，以尽可能减少伪触发事件［32］。红外相机架设高度距离地面 40～100 cm，多固定于树干或自制的相机架上，相机前均不放置任何诱饵。工作模式为24 h，每次触发拍摄3 张照片（12 M）+1 段15 s 视频（1 080 P），触发间隔为30 s。布设完成后，记录红外相机编号、安装日期、GPS位点和植被类型等信息。监测期间，每3～4个月检查一次相机工作状态，更换电池和回收数据。

2.2 数据处理

提取红外相机捕获到的豹猫及其潜在猎物的照片，使用Bio-Photo软件获取拍摄日期、时间和有效工作日，持续工作24 h 记为1 个有效工作日［33］。确定目标物种的独立有效事件（independent effective events），判定标准遵循当同一相机位点30 min 内拍摄到相同物种的多组照片或视频时，记为1 次独立有效事件［32，34］。本研究捕获到豹猫潜在猎物为灰尾兔（Lepus oiostolus）、环颈雉（Phasianus colchicus）、花鼠（Tamias sibiricus）和其他无法识别的夜行性鼠类。由于花鼠样本量较小，与夜行性鼠类统称为鼠类进行后续分析。根据兴隆山植物物候［30］并结合保护区气候特征和野外实地调查，将全年划分为青草期（5—10 月）和枯草期（11 月—翌年4 月）以探究豹猫及其潜在猎物活动节律的季节性变化。

2.3 数据分析

物种的相对种群数量评估使用相对多度指数（relative abundance index，RAI，量符号为IRA）［9］：

式中：Ai为红外相机拍摄到的第i个物种的独立有效照片数；N为所有相机位点的有效工作日。

总体分布评估使用网格占有率（grid occupancy，GO，量符号为OG），即物种被捕获的网格数占所有网格单元的比例，计算公式：

式中：Gi为第i个物种被捕获的网格数；AG表示所有网格单元数［35］。

采用非参数核密度估计（kernel density estima⁃tion）方法对目标物种在全年和不同季节的日活动节律建模，能够最大化反映动物的真实活动，每次独立有效事件的照片时间反映了24 h活动的随机抽样结果［36−37］。采用重叠系数（coefficient of overlapping，“Δ”）估计单物种季节间的活动差异和豹猫与其潜在猎物间的活动重叠，Δ 的取值范围为0（无重叠）到1（完全重叠）［36，38］。Δ 的参数选择是由两配对物种中的较小样本量决定，当较小样本量小于50 时使用Δ1，而当大于75 时则使用Δ4［39］。同时，通过1 000 次重复计算重叠预测值的95%置信区间（confidence intervals，以下简称为95%CIs）。最后，使用Wald test检验两两配对的核密度曲线是否存在显著差异，设置1 000次重复采样，显著性水平为α=0.01。

基于上述方法，首先对4类目标动物2年间的日活动节律分别建模，然后分析在青草期和枯草期的季节性差异，最后探究豹猫作为顶级捕食者与其潜在猎物日活动重叠模式的季节性变化。相关数据分析和 可视化均通过R 4.0.5 软件［40］的overlap［39］和activity［10］统计包完成。

3 结果

红外相机累计有效工作日33 521 d，其中青草期18 602 d，枯草期14 919 d，捕获豹猫及其潜在猎物独立有效事件共计2 354次，其中豹猫、灰尾兔、鼠类和环颈雉的独立有效事件（拍摄位点数）分别为370 次（48）、390次（28）、760次（34）和834次（57）。在青草期，鼠类相对多度最高（34.24），其次为环颈雉（33.92），豹猫和灰尾兔较低；网格占有率环颈雉最高（95.00%），其次为豹猫（73.33%）。在枯草期，环颈雉相对多度（13.61）和网格占有率（51.67%）均最高，而鼠类网格占有率（18.33）最低（表1）。

表1 豹猫及其潜在猎物的红外相机监测结果Tab.1 Summary of the camera trapping survey of leopard cat and its potential prey

3.1 全年日活动节律

研究结果表明，豹猫为典型的双峰型、夜行性活动模式，活动高峰时间为04：00—06：00 和21：00—23：00（图2A）。灰尾兔为黎明（06：00—08：00）低且夜间（20：00—22：00）高的峦峰型泛夜行性活动模式（图2B）。鼠类则呈现典型夜行性双峰型，高峰时 间为01：00—05：00 和23：00—24：00，前者时间段 活动频繁，同时白天也有少量活动（图2C）。环颈雉为典型的昼行性持续峰型活动模式，最高峰分别为07：30—09：30 和17：00—19：00，且晚高峰活动强度更高（图2D）。

图2 兴隆山国家级自然保护区顶级捕食者（A）及其潜在猎物（B～D）的日活动节律Fig.2 The daily activity rhythm of top predator（A）and its potential prey（B-D）in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

3.2 日活动节律的季节变化

非参数Wald test 检验结果表明，豹猫在青草期和枯草期的活动重叠度差异不显著（∆1=0.772，95%CIs 为0.637～0.875，p=0.516），但枯草期午后活动时间明显增加（图3A）。灰尾兔在枯草期和青草期的活动高峰表现为晨昏颠倒，季节间差异显著（∆4=0.549，95%CIs 为0.460～0.640，p<0.001），枯草期主要集中在05：00—07：00（图3B）。鼠类在枯草期和青草期的活动差异显著（∆4=0.662，95%CIs 为0.588～0.729，p<0.001），高峰期均为 黎明且枯草期更强（图3C）。环颈雉在青草期和 枯草期的活动节律高度重叠（∆4=0.864，95%CIs 为0.811～0.915，p=0.004），全年的日活动节律相似（图3D）。

图3 兴隆山国家级自然保护区顶级捕食者（A）及其潜在猎物（B～D）日活动节律的季节性变化Fig.3 Seasonal variation of the daily activity rhythm of top predator（A）and its potential prey（B-D）in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

3.3 日活动重叠模式和季节变化

通过对豹猫与灰尾兔、鼠类和环颈雉的日活动节律重叠度分析发现（图4），豹猫与灰尾兔、鼠类的重叠度较高，但在季节间具有不一致性。在枯草期，豹猫与灰尾兔重叠度最高（∆1=0.720，95%CIs 为0.583～0.847，p=0.006）（图4B1），而与鼠类相对较低（∆1=0.638，95%CIs 为0.494～0.773，p<0.001）（图4B2）。相反，在青草期，豹猫与鼠类重叠度最高（∆4=0.779，95%CIs为0.727～0.832，p<0.001）（图4A2），其次为灰尾兔（∆4=0.576，95%CIs 为0.519～0.637，p<0.001）（图4A1）。然而，豹猫与环颈雉在2个不同季节的活动重叠度均最低（青草期：∆4=0.356，95%CIs 为0.310～0.401，p<0.001；枯草期：∆1=0.453，95%CIs为0.307～0.601，p<0.001）（图4A3、B3）。

图4 兴隆山国家级自然保护区豹猫与其潜在猎物在不同季节的日活动重叠模式Fig.4 Comparisons of daily overlapping pattern between leopard cat and its potential prey in different seasons in the Xinglong Mountains National Nature Reserve

4 讨论

活动节律是动物应对食物可利用性、天敌捕食风险和环境变化等的适应性行为表现［3，6，26］。本研究发现豹猫和鼠类日活动节律最为相似，均呈双峰型夜行性。灰尾兔主要以夜间活动为主，而环颈雉为典型的双峰型昼行性，与大部分鸡形目物种的活动节律［14，37］一致。除环颈雉外，豹猫主要猎物灰尾兔和鼠类的活动模式均呈现明显的季节可塑性，如灰尾兔和鼠类在枯草期均表现为凌晨或黎明时段（00：00—07：00）活动较为活跃。

尽管豹猫在2 个季节间的活动无显著差异（p=0.516），但日活动曲线在不同季节的趋势有所不同，枯草期更倾向于凌晨活动，同时也增加了白天午后的活动时间。这与通常认为豹猫具有严格的夜行性活动相左［12，31］，但与近期研究结果一致，即豹猫具有明显的晨昏性和部分白天活动的习性［11，41］。一方面，兴隆山保护区枯草期昼短夜长且温度较低［21，42］，动物活动节律变化可能是物种对当地物候的适应性表现［37］；另一方面，枯草期地表灌木和草本植物凋落，导致隐蔽性较差［42］，可能增加了豹猫的捕食难度。同时，豹猫也面临主要猎物在枯草期相对多度的下降（灰尾兔：15.43 vs 6.90；鼠类：34.24 vs 8.24；环颈雉：33.92 vs 13.61），因此可能需要更多的活动时长来满足自身食物的需求［12］。总之，豹猫的季节性活动节律在不同研究中呈多样化［11−12］，说明其具有较强的适应性。

豹猫与其潜在猎物之间的活动模式符合捕食者适应猎物活动假设［28］，中小型食肉目动物在取食过程中通常扮演机会主义者采取灵活取食策略，可通过大型食肉目动物捕获的剩余残骸作为食物来源的一部分［24］，如在有大型食肉目动物（如狼和豹等）同域共存的栖息地中，豹猫对偶蹄目（Artiodactyla）野生动物或家畜的取食会占据一定比例［25］。然而，兴隆山当前没有大型食肉目野生动物的分布［23］，该区域豹猫可能主要以鼠类（青草期活动重叠度最高）和灰尾兔（枯草期活动重叠度最高）作为食物来源，这与粪便检测揭示的豹猫主要食物为啮齿目和兔形目动物相吻合［18，24］。尽管本研究没有直接检测豹猫的食物组成，但从活动行为节律的视角揭示了与主要猎物活动重叠度高并表现出季节偏好性。而与环颈雉在2 个季节的活动重叠度均最低，这与河南内乡宝天曼保护区豹猫与红腹锦鸡（Chrysolophus pictus）和勺鸡（Pucrasia macrolo⁃pha）的活动重叠度均较低［11］相一致。

本研究利用红外相机数据对兴隆山豹猫及其潜在猎物的日活动节律、重叠模式和季节性变化有了初步了解。由于豹猫以夜行性鼠类和灰尾兔为主要猎物，因此整体上与这2 个物种具有较高的活动重叠度。在自然生态系统中，豹猫作为多面手捕食者与其潜在猎物的相互作用产生了复杂的食物网［24−25］，但食物网理论研究表明捕食者通常会对比自身体型小1～2 个数量级的猎物施加最强的捕食压力［43］。然而，据早期的研究报道，兴隆山豹猫在马麝产仔期（5—7 月底）也会对幼麝造成潜在捕食压力［22］。兴隆山保护区以保护马麝斑块种群为核心［42］，因此今后研究中也应考虑豹猫对濒危珍稀偶蹄目物种的潜在捕食与物种共存。本研究有助于进一步探究陆地森林生态系统中捕食者与猎物在时间维度的共存机制。