关于禾本科的一些误解——植物学教材质疑(八)

黎维平

(湖南师范大学生命科学学院,中国湖南 长沙 410081)

禾本科(Poaceae,Gramineae)是被子植物大科之一,世界广布。禾本科植物不仅具有极其重要的经济价值,还有重大的生态价值。因此,在植物形态解剖学和分类学教学中,禾本科占据十分突出的位置。然而,植物学教材关于禾本科的介绍普遍存在几个明显的问题,有的在学术界内外产生了广泛而深远的不良影响。

1 英文单词grass的广泛误译

英文单词grass误译的问题是笔者首先在一本中学生物教材[1]上发现的。该书指出,“与木本植物相比,草本植物的茎没有形成层,因此,草本植物的茎一般不能像木本植物的茎那样逐年加粗[1]。”双子叶植物区别于单子叶植物的主要特征之一是前者具有形成层,而后者没有。无论是按传统的双子叶植物还是真双子叶植物的概念,绝大多数双子叶植物是草本植物。除睡莲目、金鱼藻科、莲科和川苔草科(河苔草科)等极少数类群外,绝大多数双子叶草本植物都有形成层,也有不同程度的次生生长。花生(ArachishypogaeaL.)为豆科的一年生草本植物,也具有明显的次生生长[2]。所以,“草本植物的茎没有形成层”的说法是不准确的。

究竟是什么原因导致那本中学生物教材产生错误的论述？笔者认为是英文grass一词被误译所致。英文单词grass在中文文献中被普遍译成“草”,这是不对的。英文herb才泛指各种草本植物,而grasses应译为禾本科植物,grass family即禾本科,就像sedges被译成莎草科植物、sedge family即莎草科一样。欧洲无野生竹类,且竹亚科物种数只占禾本科的十分之一而易被忽略,因此grass在一些场合中也可译为禾草。

关于grass误译,可用一道试题的翻译来佐证以上判断。第27届国际生物学奥林匹克竞赛理论试卷第62题B选项的中文译文为:“草本植物会比木本植物和多年生草本植物对缺水更敏感,……”[3]。该陈述中将草本植物与多年生草本植物比较,不合逻辑。查阅原题(https://www.ibo-info.org/en/info/papers.html;2022-06-21),发现原题中的“perennial grasses”被误译为“多年生草本植物”,而正确的译文应是“多年生禾本科植物”。

单词grass误译广泛存在于学术著作和论文中。“草本植物是上述情况的重要例外,在草本植物家族中,质体和胞质中存在的乙酰辅酶A羧化酶都是单体形式的[4]。”此句中的草本植物是对grass的误译,译成禾本科植物就对了,因为此酶有两种结构类型[5]:1)多亚基型,即异质型,存在于细菌、双子叶植物和非禾本科单子叶植物的质体中;2)单体型,即同质型,禾本科植物的质体和胞质中的乙酰辅酶A羧化酶均属于同质型。

一本生态学教材[6]指出,“草食兽的适量存在有利于草本植物同灌木作斗争,使草原保持原有的牧草成分。这是因为草本植物的生长点是在植株的基部,而灌木和树苗的生长点是在茎枝的顶部。”这里的“草本植物”无疑指的是禾本科植物(“生长点是在植株的基部”的说法是基于对禾本科植物居间分生组织和分蘖现象模糊认识的不专业表述),这种错误的说法应是直接或间接地来自对英文“grass”的错误翻译。

有报道指出,多基因研究“支持水稻(竹亚科)和小麦(早熟禾亚科)之间的关系更加紧密的论点,说明玉米(黍亚科)在草本植物进化的早期就和水稻、小麦开始分化了[7]”。草本植物并非植物分类中的一个类群,不是进化单位,其不存在所谓的“进化的早期”,此处的“草本植物”只能是grasses(禾本科植物)的误译。

一本植物生理学教材[8]引用了英文同类教材[9]上气孔的图片,英文论述也被参考。该英文教材提到,“Guard cells show considerable morphological diversity,but we can distinguish two main types:One is typical of grasses,while the other is found in most other flowering plants,as well as in mosses,ferns and gymnosperms.In grasses,guard cells have a characteristic dumbbell shape,with bulbous ends.[9]”而中文教材叙述道,“保卫细胞虽然在结构上有相当大的变异,但是总的来说可以分为两大类(图3-7)。一类存在于大部分双子叶植物及许多单子叶植物、苔藓类植物、蕨类植物和裸子植物中。这类保卫细胞是一对肾形的细胞,并列形成椭圆的外形,中间是通气的小孔。另一类保卫细胞存在于许多草本植物和某些单子叶植物(如棕榈)中。这类植物的保卫细胞是对并列的呈哑铃状的细胞,两端是哑铃的球状体[8]”。比较中英文内容后可知,二者大体一致,但英文中的“grass”对应于中文中的“草本植物”,这又是误译。哑铃型保卫细胞限于禾本科,将grass译成禾本科植物才是准确的。该中文教材另一处[8]提到“草本植物”的文字也是参考同一英文教材[9]:“例如,草本植物的胚芽鞘的细胞壁含有60%～70%的半纤维素和20%～25%的纤维素,而果胶只有约10%”,此句无疑是依据“For example,the walls of grass coleoptiles consist of 60 to 70% hemicellulose,20 to 25% cellulose,and only about 10% pectin[9]”。在这里,该教材误将“grass coleoptiles”(禾本科植物的胚芽鞘)译成“草本植物的胚芽鞘”。胚芽鞘只限于禾本科植物,若扩大到所有草本植物则与事实不符。

在译制的科教片解说词中,将禾本科植物说成草本植物也不鲜见,如“开花植物中,最成功的例子是草本植物”“地球上有近万种草本植物”(CCTV9播放;https://v.qq.com/x/page/v0924li7z73.html；2022-06-21)。这两处的“草本植物”都应改译为“禾本科植物”。

虽然植物学教材尚未见将禾本科植物译成草本植物的例子,但是,植物学教材在介绍草本植物和木本植物时,或在分类学部分介绍禾本科时,应提到英文单词“grass”和“herb”的区别,使误译grass的现象逐渐减少,直至消失。

2 哑铃型保卫细胞不是单子叶植物的特征

陆生植物(高等植物)在陆地立足所面临的最大困难之一是如何避免过度失水。角质层的出现基本上帮助植物解决了保水的问题,但是也妨碍了植物与外界进行气体交流,于是苔藓、角苔的孢子体就演化出气孔器。气孔器由二保卫细胞组成,保卫细胞有肾形(kidney-shaped)和哑铃形(dumbbell-shaped)两种类型。肾形保卫细胞和哑铃形保卫细胞除形态不同外,前者的内壁(气孔一侧)厚而外壁薄,微纤丝从气孔呈扇形辐射状排列;后者的壁中间厚而两端薄,微纤丝径向排列[10]。肾形是保卫细胞的主要类型,而关于哑铃形的保卫细胞在植物中的分布,主要有如下几种说法:1)其为禾本科特有;2)仅见于禾本科和莎草科;3)存在于禾本科和其他几个单子叶植物科;4)为单子叶植物所有。

有教材和论文明确指出,哑铃形保卫细胞是禾本科特有性状[11～15]。更多的教材没有采用排他性的表达方式,只提禾本科植物气孔是哑铃形的[10,16～23],未提及其他科,这是对哑铃形保卫细胞为禾本科特有的观点的默认。

第2种普遍的观点认为,哑铃形保卫细胞见于禾本科和莎草科[24～26]。此观点可扩大到如下几种说法:1)哑铃形保卫细胞见于“禾本科和其他几个单子叶植物科[27]”;2)哑铃形保卫细胞见于“禾本科、莎草科和近缘科[28]”。禾本科和莎草科虽然属于同一个目,但在含16个科的禾本目中,3个基部类群之后分为2支,禾本科和莎草科分属于这两个分支,亲缘关系并不密切[29]。如果禾本科和莎草科均有哑铃形保卫细胞,而且是同源的,那么这2支上的13个科的气孔至少多为哑铃形的,这显然与事实不符。另一种可能性是,禾本科和莎草科的哑铃形保卫细胞独立发生,但这难以令人置信。如上文所述,哑铃形保卫细胞与植物界广泛存在的肾形保卫细胞相比,有很大差异,可谓之“进化奇迹(evolutionary novelties)”。进化奇迹随机发生,不大可能在不同的时空独立重复发生。当然也会有例外,如杠杆状雄蕊在唇形科内可能发生多次独立进化[30]。杠杆雄蕊主要的变化在于药隔延长,随后的变化如每个雄蕊远轴端的药囊失去育性等是自然选择的必然结果;比较起来,由肾形保卫细胞演化为哑铃形细胞,在细胞壁上发生了许多复杂的结构变化,这个进化奇迹重复发生的可能性要小得多。那么,莎草科的保卫细胞是否为哑铃形则需要仔细研究,以给出明确答案。

也曾有研究得出这样的结论,即棕榈科(Palmae)[8]、泽蔺花科(Rapateaceae)、竹芋科(Marantaceae)、苞穗草科(Anarthriaceae)、帚灯草科(Restionaceae)和须叶藤科(Flagellariaceae)等科的植物具哑铃形保卫细胞(见Sack的综述[31]),这是有关的第3种观点。在这些科中,与禾本科亲缘关系最为接近的是须叶藤科。但是,电镜和荧光显微观察显示,须叶藤科植物具有哑铃形保卫细胞的观点不是事实[31]。笔者对几种棕榈科植物的叶表皮进行了观察,发现其保卫细胞并非哑铃形(未发表)。关于非禾本科植物是否具有哑铃形保卫细胞需要更强有力的证据。

此外,也有很流行的第4种观点,即:双子叶植物的保卫细胞为肾形,而单子叶植物的保卫细胞呈哑铃形。首先,这种观点出现在植物学教材中[32]。其次,在一些植物生理学教材中,肾形保卫细胞结构图的图题是“双子叶植物气孔”,而哑铃形保卫细胞的图题则是“单子叶植物哑铃形气孔”或“哑铃形(单子叶植物)”[33～34]。再次,持此观点的学术论文并不少见,其表现为:1)直述单子叶植物气孔哑铃形[35];2)明明是以禾本科植物气孔为研究对象得出的结论,却声称保卫细胞哑铃形是单子叶植物气孔的特征[36];3)陈述“单子叶植物气孔由一对哑铃状的保卫细胞及两侧的一对副卫细胞构成”时,举例全是禾本科植物[37]。

Rudall等[28,38]在研究单子叶植物的气孔演化和发育中,按副卫细胞的有无、发育和排列,将单子叶植物的气孔分为无规则型(anomocytic)、长轴平列型(paracytic-nonoblique)和平行或四胞偏斜型(paracytic/tetracytic oblique)等3种类型。禾本科植物的气孔属于长轴平列型,而其对禾本科植物的哑铃形保卫细胞只字未提,这意味着哑铃形保卫细胞为禾本科的独征,在研究单子叶植物气孔演化时并无系统学意义。

另一方面,各植物学教材在肾形保卫细胞模式图下标注“双子叶植物”,这不恰当。其不良后果有二:1)使读者以为肾形保卫细胞是双子叶植物独有的特征,模糊了从苔藓植物到被子植物(包括绝大多数单子叶植物)都具有肾形保卫细胞这一事实;2)由于双子叶植物和单子叶植物的概念并列,在肾形保卫细胞模式图下标注“双子叶植物”易使读者认为与之相对应的单子叶植物具哑铃形保卫细胞。

综上所述,关于哑铃形保卫细胞的分布,1)可以肯定的是其不是单子叶植物的共有衍征,单子叶植物保卫细胞为哑铃形的说法是不严谨的,植物学教材应对此加以强调;2)与禾本科非近缘的莎草科是否具有真正的哑铃形保卫细胞需要更深入的研究,以得出更明确、更强有力的证明;3)植物学教材应避免在解释保卫细胞时用“双子叶植物的气孔器由2个肾形的保卫细胞组成[23]”之类的说法,应同时提及包括大多数单子叶植物在内的高等植物的保卫细胞通常是肾形。另一方面,在标题“单子叶植物叶的结构[2,15～16,19,23,32]”之下介绍禾本科植物叶的结构时,要强调禾本科叶的一些特征并不是单子叶植物的共有性状,而限于禾本科或禾本科等少数类群,如硅质细胞和栓质细胞交替排列、叶上表皮具泡状细胞、保卫细胞哑铃形等。

3 原生木质部腔隙:气腔还是水腔？

禾本科植物茎的维管束中普遍存在原生木质部腔隙(protoxylem lacuna,protoxylem cavity),对其形成原因、结构和其为气腔还是水腔,中外植物学教材均存在相互矛盾的说法。

为什么禾本科植物及其他一些单子叶植物的茎存在原生木质部腔隙,而双子叶植物、裸子植物的茎和所有种子植物的根均无此结构,一般教材都未加以解释。Evert[27]对此的解释是:在具此腔隙的植物中,茎和叶的原生木质部在茎、叶伸长结束之前,其环纹、螺纹导管已完成分化。这些导管分子有限的可塑性使其经受不住拉扯而断裂。而在其他植物的茎及各种子植物的根中,原生木质部导管分子的分化晚些,能承受伸长区器官的延长。这一解释能自圆其说,但有待广泛的实验数据来验证。

关于该腔隙的来源,有3种不同的说法:1)腔隙因导管破裂而成[25,27,39],属于破生型(rhexigeny),不同于裂生型(schizogeny)和溶生型(lysigeny)。甚至有人说,腔隙以破裂的导管分子的次生壁为边界[27];2)腔隙由导管破裂产生的空间和其内侧的薄壁细胞相互分离形成的细胞间隙叠加而成[2];3)腔隙为原生木质部薄壁细胞的胞间隙[40]。笔者赞成观点2。首先,原生木质部导管破裂是被普遍认可的事实;其次,腔隙之大通常远大于原生木质部几个导管的横切面。这就是说,两种生长现象造成了腔隙的发生,一是纵向的拉伸导致原生木质部导管破裂,二是原生木质部的薄壁细胞生长扩大了细胞间隙,也就扩大了腔隙。所以,此原生木质部腔隙属于破-裂生混合型(rhexi-schizogeny)。

原生木质部腔隙是气腔还是水腔？国内外教材普遍称之为气腔(air space)[2,15～16,18～21,23～24,27,41～43]。笔者曾对此深感困惑:在后生木质部导管旁边形成一气腔,那不是很容易引起导管内形成气栓(栓塞)而不利于水分和无机盐运输吗？禾本科植物为什么给自身留下这样一个明显的缺陷？笔者多年指导学生开展多种禾本科植物茎横切面的观察实验,我们从未观察到原生木质部具气体的迹象。Crang等[22]的论述解答了笔者的疑问,即此腔隙为水腔(water cavity),其甚至具导管功能,在蒸腾过程中能运输水分。Canny[44]在研究玉米(ZeamaysL.)叶脉时发现,原生木质部充满液体的腔隙(sapfilled space)是叶脉中与导管平行的水分运输通道,称之为原生木质部输导腔隙(conducting protoxylem lacuna),其出现气栓(栓塞)的可能性要比后生木质部小得多。虽然该研究不是针对茎的,但茎和叶中的原生木质部腔隙的形成机制和结构是一致的,茎的原生木质部腔隙是水腔的说法是合理的。笔者支持原生木质部腔隙为水腔(https://www.sciencetopia.net/biology/botany/monocot-stem;2022-06-21)的观点,并建议中文教材将气腔至少改称为中性的说法,即称之为腔隙(lacuna),全称为原生木质部腔隙(protoxylem lacuna)。

原生木质部腔隙通常被说成由薄壁细胞围成[25,27,39]。Canny[44]将玉米原生木质部腔隙不易形成气栓归因于其周边的薄壁细胞使其渗透性远大于具次生壁的导管分子。另一种说法认为,该腔隙由后生木质部导管分子和内侧的纤维支撑[22]。综合起来看,腔隙外侧是后生木质部;内侧早期是薄壁细胞,其生长导致细胞间隙扩大,后期部分或全部薄壁细胞进一步分化成为纤维细胞[27]。即使薄壁细胞全部发育成纤维细胞,其细胞间的通透性也使之比导管分子不易形成气栓。

4 束鞘的归属

禾本科植物茎具散生维管束,每个维管束被称为维管束鞘(vascular bundle sheath;简称束鞘bundle sheath)的厚壁组织(纤维)包围着。束鞘属于维管束的什么结构？是属于韧皮部？木质部？还是韧皮部和木质部？或是韧皮部和木质部之外的结构？中文教材一般都未提及。王幼芳等[40]在书的正文中指出:“维管束外有1层被染成红色的厚壁细胞包围,呈鞘状的结构,即维管束鞘”;但在“图1-2-15”中未见维管束鞘的标注,而是在束鞘横切面上部指为韧皮纤维,下部标为木纤维。这种标注意味着束鞘是韧皮纤维和木纤维的嵌合体。马炜梁等[2]在“图3-29”中,将束鞘横切面上方也标注为韧皮纤维,但在下方外层纤维标为维管束鞘,内侧紧贴着的纤维标为木纤维,这又意味着维管束鞘是不同于木纤维的另一结构。第3种观点见于有的植物学网站(https://bio.libretexts.org/Bookshelves/Botany/Botany_(Ha_Morrow_and_Algiers)/Unit_2%3A_Plant_Structure/11%3A_Stems/11.02%3A_Internal_Anatomy_of_the_Primary_Stem;2022-06-21),认为玉米茎的束鞘来自初生韧皮纤维(“If primary phloem fibers surrounded the entire vascular bundle,they form a bundle sheath”)。

束鞘不可能全部来自初生韧皮纤维,否则,禾本科茎的维管束就不是外韧维管束,而是周韧维管束了;这显然不对。笔者在切禾本科植物茎时,有时见到维管束鞘在横切面中部间断(未发表),这是外始式的韧皮部和内始式的木质部尚未分化完毕(束鞘未“合拢”)造成的,内侧的韧皮纤维和外侧的木纤维都是最后成熟的部分。束鞘也不可能是韧皮部和木质部以外的第三部分结构。所以,上述第1种观点是正确的,即束鞘应为韧皮纤维和木纤维的嵌合体。

5 关于小穗的误解

小穗(spikelet)是禾本科的关键特征之一。各教材对小穗的认识有不少分歧,一些论述存在错误。

5.1 什么是穗状花序？

2007年全国中学生生物学联赛的20题是“玉米和高粱的穗状花序组成及分类单位为:A.花B.小穗C.雄花D.雌花”。其标准答案是B(https://wenku.baidu.com/view/af9b26d426fff705cc170abb.htm;2022-06-21)。该题的题干存在很大的问题,给考生带来困扰。对玉米和高粱而言,只有小穗是穗状花序,其组成单位可选“A.花”。可是这被枉判为错误。出题者认为玉米和高粱以小穗为单位,排成穗状花序。此题错把玉米和高粱的小穗排成的结构叫穗状花序:1)玉米腋生的雌花序是“小穗排成肉穗花序状”的结构;注意,不能称肉穗花序,因为其结构单位不是花,而是小穗这种穗状花序。关于这个问题,在本系列论文的第6篇有过较详细论述[45];2)玉米顶生的雄花序和高粱顶生的花序是“小穗排成圆锥状”。所以,该题题干应改为“玉米和高粱的花序组成的单位为()”。

在“禾本科花的基本单位为小穗[15,20,23]”的陈述中,“花”应改为“花序”。各教材通常说水稻(O-ryzasativaL.)的花序为圆锥花序[2],这抹煞了其与凤尾丝兰(YuccagloriosaL.)等植物的圆锥花序的)”(代表花萼和花冠的字母小写成k和c,以体现其为变态器官[49])。

基于基因表达的分析,第3种观点认为,禾本科植物小花的发育符合根据拟南芥花发育提出的花发育ABC模型。研究结果建议外稃和内稃是同源的,同属外轮花被[46,48,50～54],类似于真双子叶植物的花萼。

第4种观点认为,外稃和内稃同为苞片,统称稃片,只是着生位置有高低和内外之分[15,20～21,55]。

植物学教材关于小花结构的论述,无论支持哪种观点,都不应出现自相矛盾的现象。例如:1)有的教材在正文中赞成第1种[2]或第3种[15]意见,但在花图式上却表达了另一种观点。在竹亚科植物花图式中,用虚线绘制的结构与内稃同一轮排列,这一表达意味着内稃是3基数的外轮花被片,虚线表示的结构为1片远轴端的外轮花被片(已退化),这与正文中认定内稃为小苞片或苞片的观点相冲突;2)关于小穗中的小花,许多教材和研究论文定义小花“由外稃、内稃、浆片、雄蕊和雌蕊组成[19,55～56]”,或表述为“外稃、内稃包裹浆片、雄蕊和雌蕊,组成小花[2,21]”。当一个花序看上去像一朵花时,其中的每朵真正的花就叫小花,如禾本科穗状花序(小穗)和显著差异:前者的圆锥花序以小穗为单位,而后者以花为单位。所以,本文在这里再次强调这一观点[45],即水稻的花序应表达为“小穗组成圆锥花序状”。“状”字体现其与普通圆锥花序之区别。

5.2 稃片和浆片各是什么？

一般认为,禾本科小穗由小穗轴(rachilla)、颖片(glum)和1至数朵小花(floret)组成;每朵小花下通常有稃片(外稃lemma和内稃palea)。小穗中小花的结构极其特殊,对其认识仍在探索中。虽然各教材都提到浆片是花被片,具有撑开稃片导致开花的功能,但并未明确指出其为由内轮花被片演化而成的变态器官。

在小穗的内稃和外稃为何种结构的问题上,各教材及学术界存在很大分歧。观点之一[23,46]是:外稃为特化的苞片,小花生于其腋处;内稃是两片近轴端合生的小苞片,即生于小花花柄上的变态叶,所以也称先出叶(prophyll);浆片(鳞被)是变态的花被片。

第2种观点认为:内稃是两枚合生的外轮花被片[16,18,47];浆片(lodicule)则是变态的花瓣[2](内轮花被片[48]);外稃为苞片[2]。基于这种认识,禾本科的花程式可写为“菊科篮状花序中的花。菊科小花只限于指篮状花序中的花,并不包括其下的托片(palea,与内稃的英文相同)。所以,一方面认为外稃是苞片,另一方面又将外稃包括在小花中,这种论述不合适。

5.3 颖片是什么？

各教材大多只说颖片是小穗基部的2鳞片,并无其来源的解释。有的教材和论文[12,15,23,51,56]指出,颖片是不育的苞片(sterile bracts)或空苞片(empty bracts),即颖片和外稃是同源器官(homologous organs),只是着生部位不同,其腋处无小花。水稻的小穗含3小花,其中顶生的可育小花下有2不育小花的残余外稃,该外稃被称为空颖(empty glumes[57]),这一说法将颖片与外稃等同起来,即都是苞片。新近的分子生物学和发育遗传学研究支持颖片和外稃是同源的观点[56]。水稻小穗退化至只含1花,为单花小穗[45],这导致以保护花序为主要功能的颖片极度退化,进而使无颖片保护的可育小花形成更发达的稃片(特别是,一般的小穗具膜质内稃,而水稻小穗中的可育小花的内稃具有与外稃一样的革质质地),以加强对可育小花的保护。

认为颖片与外稃不同的另一说法是,颖片是总苞片[58],笔者在讲课中也持有这一观点。首先,颖片是小穗中最先成熟、包在最外方的结构,对小穗这个穗状花序内的小花具有保护作用[46],这与一般总苞的功能一致;其次,颖片腋处缺乏分生组织[56],这不同于外稃;再次,也有分子证据支持颖片与外稃是不同的器官[57,59]。

浆片相当于内轮花被片(花瓣),这一看法已为学术界普遍接受。内稃为外轮花被的观点也得到分子生物学和发育遗传学的支持。但是,关于颖片、外稃的来源正在探索之中,尚未形成定论。编写和修定教材时,编者们应注意这方面的学术进展。