禾本科羊茅属植物抗逆性研究进展

龙建廷， 董梦洁， 周忠义， 包赛很那， 许赵佳， 苗彦军

（1.西藏农牧学院，西藏林芝 860000；2.牙克石市草原工作站，内蒙古牙克石 022150）

羊茅属（Festuca Linn）是禾本科（Gramineae）早熟禾亚科（Pooideae）早熟禾族（POEAE）多年生草本植物，根据《中国植物志》记载羊茅属原产于欧州与亚洲，目前在我国约有56 种（刘亮，2002）。羊茅属植物主要分布在我国的东北、西北、西南诸省（区），现对羊茅属的研究主要是针对苇状羊茅、高羊茅、紫羊茅、中华羊茅以及羊茅。羊茅属植物多为优质牧草，其茎秆中空质软，适口性佳，耐牧性强，且羊茅属多为草原建群优势种群植物，可溶性碳水化合物、粗纤维含量较高，因此近些年来广泛应用在草坪种植、 牧草选育以及生态恢复中（师尚礼，2000；杨迎迎，1994）。本文根据近年来羊茅属植物在萌发以及生长阶段对干旱胁迫、 高温胁迫、低温胁迫、盐碱胁迫以及重金属胁迫的生理反应研究，综述羊茅属在抗逆性方面研究的进展，分析目前现存问题， 为羊茅属植物抗逆性下一阶段的研究提供参考。

1 耐旱

在所有非生物胁迫中， 干旱对植物的影响可能是最大的，干旱胁迫会使植物产生渗透胁迫、降低土壤有机质、 限制养分流动进而减少植物根系对养分的获取（Zia 等，2021；Blum 等，2017）。耐旱性是一个复杂的数量性状，由许多基因控制，越来越多的研究表明植物可以通过快速改变基因表达与生理生化指标来适应干旱的胁迫 （Chaves 等，2009）。目前关于羊茅属植物抗旱性的研究还停留在其干旱胁迫下植被萌发以及生理变化情况。 有研究表明（Lechowicz 等，2020；产祝龙等，2019），具有更高耐旱性的高羊茅其特征是脱落酸的积累更早更高，细胞膜更稳定，活性氧代谢更平衡，在干旱条件下抗氧化能力更强。 张海娜等（2019）用聚乙二醇模拟干旱胁迫的试验表明， 高羊茅种子在20%、15%浓度聚乙二醇的胁迫下发芽势、发芽率显著降低。 且在干旱胁迫下高羊茅种子萌发率大幅下降，种子萌发活力降低（郭小龙等，2020）。另有研究表明（许翩翩等，2018），干旱胁迫下高羊茅种子发芽指数以及活力指数要优于垂穗披碱草与黑麦草。汪建军等（2016）研究发现，高温下中华羊茅种子的萌发率胚芽长以及根芽比随着干旱胁迫的程度提高而减少。宋丽娅等（2018）研究发现，随着干旱天数的增加高羊茅根系生物量以及地上部分明显下降，根系生物量受干旱影响程度更大。姚楠等（2021）研究发现，在干旱胁迫下高羊茅植株内的自由水/束缚水和叶绿素含量均呈现下降趋势，丙二醛（MDA）、游离脯氨酸（Pro）含量以及细胞质膜透性均增加， 在干旱胁迫早期超氧化物歧化酶（SOD）的活性呈现上升趋势，但随着干旱胁迫的程度加剧其活性也随之下降， 但其过氧化氢酶（CAT）活性却是呈现完全升高趋势。 赵延春等（2021）通过对四个品种的高羊茅进行干旱胁迫发现，干旱胁迫下高羊茅的二氧化碳浓度（Ci）和蒸腾速率（Tr）明显降低，并且随着干旱胁迫时间的增加，其叶绿体结构出现异常，光合速率（Pn）也因此大幅下降。李小冬等（2016）研究发现，干旱胁迫下高羊茅叶片胡椒新碱含量下降， 酰基基诺内酯以及氢过氧化硬脂丁二酸酐含量上升， 可能在其耐旱时表现。 紫羊茅在干旱胁迫初期叶绿素含量增加，但随着干旱胁迫程度的加剧，紫羊茅的叶绿素含量开始降低，可溶性蛋白含量降低，其整体的抗旱性要优于早熟禾和黑麦草 （王朝等，2020；张诗吟等，2017）。 王竞红等（2019）研究发现， 干旱胁迫24 d 后蓝羊茅出现叶片发白情况，叶绿素、 丙二醇等生理指标与干旱下的高羊茅呈现相同趋势。 为提高羊茅属植物的抗旱性， 李娟等（2017）研究发现，通过航天诱变试验的高羊茅SP5-32 的综合表现最好， 可用在干旱地区种植。龚定芳等（2021）在干旱胁迫下对高羊茅施加8’-炔基脱落酸后发现， 喷施8’-炔基脱落酸有效的调控了体内酶活性， 并且成功降低了MDA 及超氧阴离子含量，有效提高了高羊茅的抗旱性。另有研究表明（王竞红等，2021），苗期补水增施生根剂GGR-6 可有效提高紫羊茅耐旱性。 陈志飞等（2016）研究发现，添加赤霉素可有效缓解干旱胁迫对高羊茅种子萌发的抑制， 且适宜浓度为150 mg/L 左右。 陈志豪等（2016）研究发现，禾草内生真菌可增加干旱胁迫下高羊茅种子的萌发率，并且具有提高胚根长度以及促进根系生长的效果。杨琴琴等（2020）调查发现，高羊茅黔草1 号的抗旱性是受到其晚期胚胎蛋白基因（LEA3）表达量的影响， 为高羊茅耐旱研究提供了基因层面的理论依据。 Zhang 等（2019）研究发现，干旱处理的高羊茅叶片相对含水量、叶绿素含量、光化学效率和电解质渗漏率均显著高于非干旱处理， 其重新编程脂质代谢以维持膜的稳定和信号传递， 可能有助于增强高羊茅的耐旱能力。 王晓龙等（2017）抗旱对比试验表明， 三种羊茅属牧草的耐旱性排序为紫羊茅＞高羊茅＞羊茅。 综上所述，羊茅属植物具有一定的耐旱性， 可在干旱程度不高的地区完成生活史（李娜梅等，2018）。目前关于羊茅属植物耐旱生理变化的研究较多， 在基因以及其抗旱机制上研究较少， 且野生羊茅属植物的抗旱性综合要高于驯化后的品种，还需进一步的引种驯化。

2 温度

2.1 低温 低温胁迫是影响植物生长发育和作物生产力的主要环境因素， 植物已经进化出一系列机制， 使其能够在生理和分子水平上适应冷胁迫（Nakaminami 等，2018）。 牧草对低温胁迫的适应是高度复杂的， 其通过改变牧草细胞生化的稳定性，防止低温对牧草造成的损害，而且低温胁迫对植物形态有深远的影响， 严重还会导致牧草生长受到抑制， 从而使其产量下降 （Eremina 等，2016）。 张宗花（2012）发现，低温胁迫下青海中华羊茅幼苗电解质渗出较少， 游离脯氨酸含量无明显变化。 Li 等（2020）通过不同温度胁迫发现，低温胁迫上调了苇状羊茅胁迫耐受相关基因的表达，下调了与生长和抗病性相关基因的表达，表明转录因子在苇状羊茅适应不利环境中发挥了关键作用。王振南等（2019）研究发现，-5 ～0 ℃的低温下， 高羊茅植株内过氧化氢酶与可溶性蛋白含量较高，或是其耐寒的原因之一。 熊燕等（2014）研究发现，尽管低温处理的紫羊茅细胞膜透性提高，叶绿素含量下降， 但其通过蛋白质与还原糖含量大幅提升来适应低温胁迫， 这与上述高羊茅和中华羊茅的耐寒研究相同。 何访淋等（2019）研究发现，高羊茅具有抗逆调节能力，在冻融胁迫下其抗氧化酶活性以及光合参数变化呈现缓慢升高趋势。 有研究表明（吴慧等，2016），在低温胁迫下高羊茅叶片相对导电率变化幅度很低， 是其耐寒的表现。 Sindy 等（2020）低温胁迫试验表明，高羊茅幼苗越冬率较低，在-6.0 ℃的低温胁迫下，其死亡率将会超过50%。而西北羊茅在海拔超过3000 m且最低温度达到-36 ℃的青藏高原， 各地综合越冬率超过70%（石正海等，2019）。 申晓慧等（2016） 通过紫花苜蓿与草地羊茅混播后发现，草地羊茅根系可溶性糖含量积累增多， 可溶性蛋白含量则会随着气温的降低而升高， 平均越冬率超过85%。 综上所述，不同羊茅属植物在低温下的反应有所不同，综合判断青海中华羊茅、西北羊茅以及苇状羊茅的耐寒性较强， 而紫羊茅和高羊茅的的耐寒性要略差（孙铁军等，2008）。目前关于羊茅属植物耐寒系统性研究较少， 多数研究还停留在冻害对其生理影响层面， 关于羊茅属植物耐寒基因以及机制还需要进一步的研究。

2.2 高温 高温则会减少植物的次生代谢物，羊茅属植物作为植被恢复的先锋植物， 除了要面对冷胁迫的环境外， 往往还会被应用在高温的环境中（Hu 等，2020）。 李龙兴等（2019）高温胁迫试验表明，随着温度的不断提升，高羊茅植株内叶绿素与丙二醇含量直线下降， 而其过氧化物酶以及可溶性蛋白含量却在高温胁迫早期呈现增加趋势，但随着温度逐渐升高过氧化酶和可溶性蛋白含量也随之大幅下降。 赵状军等（2015）对两个不同品种高羊茅的耐热试验发现， 高温下高羊茅的叶片中蔗糖累计增多，根系内柠檬酸含量小幅上升。赵娜等（2019）研究发现，为适应40 ℃的高温高羊茅和紫羊茅植株内脯氨酸与可溶性糖含量大幅提升，以此保持细胞膜的稳定性。于景金等（2017）研究发现， 在高温胁迫下提高二氧化碳的浓度可有效提高高羊茅光合效率， 进而保持细胞膜的稳定性，减少活性氧对植被的伤害。 综上所述，羊茅属植物对高温的适应主要依靠其自身对代谢物的调整，并且根据高温胁迫下高羊茅的生理变化可知，超氧化物歧化酶可能与其耐热性关联最大（李娟等，2017）。

3 耐盐碱

土壤中盐分的存在是农业中最重要的非生物胁迫之一，增强牧草的耐盐性，或选择耐盐的牧草是提高牧草产量和品质的关键（Seyede 等，2020；Liang 等，2018）。羊茅属植物被认为对盐分胁迫具有“中等耐受性”，同时羊茅属植物被广泛应用于生态修复以及草坪种植， 因此提高羊茅属植物的耐盐性对草业的发展至关重要（Cátia 等，2020；李惠英等，2018）。为探究羊茅属植物种子的耐盐性，孙攀等（2021）的高羊茅种子在盐胁迫下发芽试验表明，随着盐浓度的增加，高羊茅的发芽率、发芽势均呈现下降趋势， 并且苗高以及芽长也呈现降低的趋势。高敏等（2021）研究发现，低浓度的钠盐溶液胁迫可以促进中华羊茅的发芽率， 但随着钠盐溶液浓度的提高， 中华羊茅的发芽率呈现大幅下降趋势，胚根和胚芽长明显受到抑制。目前针对羊茅属植物的耐盐试验主要还集中在其生理变化上，宋娅丽等（2019）Na2CO3短期胁迫试验表明，随着胁迫程度的加剧， 高羊茅叶片内的Na+含量呈现上升趋势， 地上部分面积以及根系数量随着胁迫程度的增加而减少。随着盐胁迫程度的加剧，高羊茅叶片相对含水量、 钾离子含量以及叶片叶绿素含量呈现下降趋势。 刘璐等（2019）重盐胁迫试验表明， 高羊茅和中华羊茅表现出的耐盐性较高，其根系直径在盐胁迫下有所增幅，但根系长度以及根头数有所降低。熊作明等（2020）研究发现，在轻度和中度盐胁迫下高羊茅以及高羊茅和黑麦草混合播种的生长态势良好， 没有出现大面积枯死现象，虽然分蘖有所减少，但其依然可用在中度盐碱地的植被恢复应用中。 陈雅琦等（2021）研究发现，随着盐胁迫浓度的不断提升，高羊茅内脯氨酸（proline）含量呈现低浓度上升而高浓度下降的趋势，过氧化物酶（POD）的活性却无显著变化，这与其他耐盐植被表现不同， 是其不耐盐的原因之一。 且经过测试后高羊茅（猎狗6 号）的耐盐性要高于高羊茅（侠客岛）（陈雅琦等，2021）。为提高羊茅属植物的耐盐性，江生泉等（2021）研究发现，喷施0.6 mmol/L 水杨酸可减少高羊茅电解质渗漏率，提高其叶绿素含量，有效缓解高羊茅在盐胁迫下的影响。同时江生泉等（2020）研究发现，外源乙硫氨酸的添加也可缓解盐胁迫对高羊茅的影响，其机理与水杨酸大致相同。 刘慧霞等（2018）研究发现，硅添加可有效增强高羊茅的耐盐性，并且硅添加对耐盐性弱的高羊茅品种的效果更加明显，具有广泛应用的前景。 柴薇薇等（2018）通过添加氯化钙来缓解盐胁迫对紫羊茅的抑制发现， 氯化钙的添加有效提高了紫羊茅叶片内钾离子、 叶绿素的含量以及相对含水量， 有效减轻了盐胁迫对紫羊茅的抑制。 麻冬梅等（2016）将拟南芥AtSOS途径基因导入高羊茅发现，转AtSOS 基因有效提高了高羊茅排出钠离子，减缓盐胁迫对其的抑制。谢宇涵等（2019）对比了五个品种的高羊茅耐盐后发现， 种子萌发期耐盐性最好的品种为踏火6 号和警犬，其次为红宝石2 号和贝克，耐盐性最差的品种是超级警犬。 李瑞静等（2018）对比三种羊茅属牧草种子耐盐试验表明， 三种牧草的耐盐性依次为乌里羊茅＞梦神＞紫羊茅。 综上所述，羊茅属植物对盐胁迫的研究还处在初级阶段， 但通过外施硅等措施可提高其耐盐性，应用前景广阔。

4 耐重金属

近年来由于人为以及飓风和火山爆发等自然灾害所造成的重金属污染对自然生态系统产生了不利影响， 损害了人类的利益 （Ojuederie 等，2017）。有毒金属可能会在农业土壤中积累并进入食物链，从而成为粮食安全的主要威胁，常规和物理方法昂贵且在金属毒性低的地区无效， 生物修复是利用微生物和植物固有的生物学机制根除有害污染物的一种环保且有效的方法， 可以修复被重金属污染的环境（Niu 等，2020）。 羊茅属植物是植被恢复的先锋植物。 有研究表明，尽管镁、铁胁迫都会影响高羊茅种子的萌发率， 但高羊茅对铁胁迫的耐受性要更高（赵玉文等，2019）。 李爽等（2020）重金属胁迫试验表明，铜对高羊茅以及紫羊茅的抑制最强， 较低浓度时便出现了无根苗情况，而不同浓度的镉胁迫下，高羊茅和紫羊茅的生长也受到影响， 但高羊茅对锌胁迫表现出较高耐性。梁晶（2019）研究表明，在低浓度铜离子胁迫下的高羊茅地上部叶绿素与脯氨酸含量小幅提升，但随着胁迫程度的加剧其叶绿素与脯氨酸含量开始下降。 另有研究表明，随着铜胁迫的加剧，高羊茅可溶性蛋白与叶绿素含量呈现下降趋势， 其体内铜积累却越发增强， 所以高羊茅可用在轻度铜污染的土壤修复中， 而紫羊茅对铜的耐性要低于高羊茅（邓乔予等，2018）。牛学礼等（2020）通过对香根草根系分泌物（有机酸）的研究发现，有机酸的添加有效降低了重金属（铜、锌、镉）胁迫的影响，提高了高羊茅种子的萌发率。高秉婷等（2019）研究发现，锌胁迫下高羊茅株高有所降低，脯氨酸含量变化并不明显，丙二醛含量呈现上升趋势，可应用在被锌离子污染的生态修复中。 Zhu 等（2020）研究发现，脱落酸（ABA） 和水杨酸（SA）处理可以加强高羊茅枝条中镉、铜和锌的积累，该处理使高羊茅的茎秆镉含量比对照提高了2.56倍。 沈佳怡等（2021）研究发现，高羊茅对Cd、Zn及Cu 的吸收与积累主要集中在根系部位， 其分别吸收率要超过7%、6%、2%。 同时高羊茅植株根部富集铅、镉量要超过叶片（熊作明等，2019）。 自然产生和人工产生的声音都可以改变各种植物的生理参数，Gu 等（2021）研究发现通过1000 Hz 的声波处理苇状羊茅种子， 其幼苗和成株可吸收土壤中更多的镉（Cd），其原因是苇状羊茅根系土壤中溶解有机质（DOM）浓度和对Cd 亲和性强的亲水组分的比例随着声频的增加而增加， 为修复被重金属镉污染的土壤提供了全新方案。 Li 等（2021）研究发现，通过补充磷显著降低了镉胁迫下苇状羊茅的镉含量、镉易位因子（TF）、镉去除效率、叶绿素含量、谷胱甘肽水平、谷胱甘肽还原酶水平和超氧化物歧化酶（SOD）活性（P＜0.05），并且补磷有效增加了苇状羊茅的垂直增长率和生物量。 在修复污染土壤过程中， 收获地上植物组织，尤其是叶子，比将整株植物连根拔起更为经济和可行。Luo 等（2020）研究发现，苇状羊茅在衰老和枯死的叶子中积累的镉明显多于其他组织，通过收获高羊茅衰老和枯死的叶片显著去除了更多的镉。 Qin 等（2021）研究发现种植密度会影响苇状羊茅的生物量产生和对镉元素的吸收能力，其研究表明每平方米20 g 高羊茅种子，其植被密度以及对镉元素的吸收能力最强。Yang 等（2020）研究发现， 苇状羊茅的切割频率影响了土壤中镉形态的转化，使根系中镉的吸收加快，并促进镉向残茬的转运， 加剧镉对植物的胁迫， 影响高羊茅生长。为增强羊茅属植物对重金属胁迫的适应性，韩梦梦等（2020）研究发现，通过二甲基硫脲处理可减少高羊茅体内H2O2积累，并且降低高羊茅根尖死亡数量，进而提高高羊茅对镉的抗性。对氯苯氧基异丁酸同样可以缓解镉对高羊茅根伸长的抑制。 聂文军等（2020）重金属胁迫试验表明，外施3 mmol/kg 乙二胺二琥珀酸可有效增强高羊茅体内SOD、POD 活性，进而提高其对单一铅、镉胁迫下的抗性。 Wang 等（2021）研究发现通过FaHSP17.8-CII 转基因的苇状羊茅拥有更高的耐铅（Pb）性，其原因是FaHSP17.8-CII 的过表达改善了叶绿素的合成并减轻了铅胁迫下高羊茅中的光抑制。 刘利乐等（2020）外源添加一氧化氮试验表明， 一氧化氮的添加可有效提高高羊茅叶绿素含量，同时增强抗坏血酸过氧化物酶（APX）活性，降低铅对高羊茅的氧化胁迫， 提高高羊茅对铅的抗性。 另有研究表明 （Fu 等，2019）， 十溴二苯醚（BDE-209）可以减轻高铅浓度对苇状羊茅种子萌发和生长的毒性。 通过在叶面喷施24-表油菜素内酯有效提高了苇状羊茅芽和根的生物量， 增加了光合色素， 进而增强了苇状羊茅对铅回收率（Woxiu 等，2020）。在铬金属污染的土壤种植羊茅可降低土壤中铬的含量， 但在播种时需要注意被重金属污染土壤的pH，pH 过高或过低都将降低羊茅的发芽率 （Scattolin 等，2020）。 申圆圆等（2019）研究发现，低浓度铬胁迫下高羊茅的发芽率有所提升，但随着胁迫程度的加剧，高羊茅发芽率呈现下降趋势， 但其叶绿素、POD、SOD 含量却不受铬胁迫影响， 因此可用作修复铬污染的生态环境。杜建雄等（2019）研究发现，紫羊茅（派尼、传奇）具有优异的耐汞性，尽管在汞胁迫下紫羊茅叶绿素含量呈现下降趋势， 但其丙二醛与可溶性糖的含量却受汞胁迫的影响较小。综上所述，羊茅属植物尤其是苇状羊茅和高羊茅在修复镉和铅污染土壤中具有重要的意义， 尽管不同羊茅属植物储存重金属的部位有所不同， 但其在修复矿区等重金属污染严重环境的作用一样重要。

5 总结

随着国家以及国际社会对生态环境的越发重视， 修复人为或天然原因而导致的退化土地便成为了科研工作的重点之一（Maxwell 等，2020）。 羊茅属植物多为优质牧草， 其在逆境下的自我调节能力也让其成为植被恢复的先锋植物， 广泛应用在干旱、低温、重金属污染等恶劣环境的生态修复中（田沛等，2015）。尤其是在重金属镉、锌、铅污染的治理中苇状羊茅以及高羊茅表现十分亮眼。 但目前关于羊茅属植物的研究多数还停留在生理阶段，更深层次的基因以及机制研究却很少，成体系的研究更少。 针对羊茅属植物抗逆性的评价也缺乏权威的理论支撑，目前研究多数只凭叶绿素、脯氨酸、 游离蛋白质等含量的变化来判断其抗逆性的优劣。 同时部分野生羊茅属优异的抗逆性也没有系统的遗传选育工作， 因此建立成熟的羊茅属植物驯化选育工作理应成为羊茅属植物的下一个研究重点之一。