不同生境入侵植物北美车前繁殖器官性状变异与权衡特征

龚 莉 翟 伟 吕 丹 张世航 戈玉莹， 洪 志， 陶 冶*

（1. 安庆师范大学生命科学学院/皖西南生物多样性研究与生态保护安徽省重点实验室，安庆 246133；2. 中国科学院新疆生态与地理研究所/荒漠与绿洲生态国家重点实验室，乌鲁木齐 830011）

生物入侵严重威胁了全球生物多样性、人类社会发展甚至人类健康，已成为全球性的生态问题。生物入侵改变了物种原有的生物地理分布和自然生态系统的结构与功能，对生态环境产生了极大影响，常带来巨大经济损失和生态效益下降。因此，如何防治生物入侵已成为人类亟待解决的问题，而厘清其入侵机制是开展针对性防治的重要前提。大量研究表明，生物入侵机制极为多样，主要体现在入侵种本身的特性、入侵种与本地种的种间关系、入侵种与本地群落总体的关系以及新栖息地环境变化对入侵过程的影响等几个方面。不同入侵种可能具有不同的入侵过程和机制，因此揭示特定入侵种的入侵机制对于控制生物入侵具有重要意义。

入侵植物本身的生物学特性是入侵成功的关键环节之一，一般认为成功的外来种对各种环境因子的适应幅度较广，对环境忍耐力强。成功的外来种通常有很强的繁殖能力，能迅速产生大量种子，且种子发芽率高，幼苗生长快，幼龄期短。因此，繁殖策略作为植物生活史中的一个重要环节，在植物种群增长和扩散、群落结构和生态系统功能等生态过程中均具有重要作用，理解入侵植物的繁殖策略是阐明生物入侵机制的重要内容。对入侵植物而言，其是否能投入更多的繁殖投资、产生更多的种子，是其入侵能力强弱的重要体现。植物繁殖器官，如穗状花序、头状花序、柔荑花序等，通常可分为繁殖部分（穗状部分）和支撑部分（花序柄），而二者之间的资源分配也如同叶片与叶柄，存在一定的权衡关系。不同的资源分配策略反映了植物在不同选择压力下的生存对策，在资源受限或者高种内或种间竞争条件下，植物通常会优先分配更多的资源给繁殖器官并提前繁殖以确保后代延续，如裸地生境分布的大托叶猪屎豆（）繁殖分配比例高于林下生境。因此，探讨入侵植物繁殖特征及繁殖性状之间的关系，可以在一定程度上揭示外来物种的入侵繁衍机制。

异速生长关系是指生物体性状（如形态指标、生物量、生理指标等）不呈比例的增长关系，反映植物个体适应环境中各器官之间存在的权衡策略，表现为植物每个功能器官或构件生长的不同步性。通过异速生长分析可以深入了解植物不同性状间的表型可塑性，能揭示植物生物学特征间的与尺度无关的内在规律，如新陈代谢率和生物个体大小呈3/4幂指数关系，而地上与地下生物量之间多为等速生长关系。对大托叶猪屎豆的研究表明，尽管光资源受限的林下生境繁殖分配比例低于裸地生境，但其繁殖器官与光合器官之间的异速生长指数却显著高于后者，体现了资源受限的植物具有提高繁殖分配比例的潜力。因此，可利用异速生长关系来揭示不同环境梯度下植物繁殖器官性状间的权衡特征。

此外，在外来种与本地种之间以及不同外来种之间往往存在着相互抑制关系，如通过化感作用和密度制约等种间竞争形式相互作用。通常成功的入侵种会对本地种或者其他入侵种的抑制作用更强，而本地种施加给外来种的种间竞争强度往往随着外来种的成功入侵而逐渐降低或消失。不同生境中不同的物种组成、植株密度和微环境特征可能会对植物入侵过程带来截然不同的环境影响。因此，探讨不同生境下植物繁殖器官性状变异与权衡关系，对于揭示植物环境适应性和生存策略具有重要意义。

北美车前（）是一种恶性入侵植物，目前在我国淮河以南十余省份均有发现，且呈迅速扩散态势。该植物种子多，繁衍力强，扩张迅速，主要入侵和危害草地、荒山、草坡、人工草坪等，且该物种也可能会造成人体花粉过敏症。已有研究发现，入侵地不同生境北美车前具有不同的种群规模，但均呈集群分布；在繁殖阶段，北美车前地上、地下部分形态参数、生理指标及繁殖分配均受种群密度的制约，其种群以r 对策的生存方式适应环境，以提高其繁殖投资，产生更多的种子。那么，如此大规模入侵扩张的北美车前，其繁殖器官相关性状在不同生境间有何变异性？性状内在关联是否会随生境变化而改变？为此，本研究以繁殖器官花序性状特征为切入点研究不同生境北美车前繁殖器官性状变异与异速生长关系，为北美车前入侵机制的深入解析提供科学依据。

1 研究区概况

采样地区位于安庆市宜秀区安庆师范大学校园内（30°36′N，116°59′E）。安庆市地处长江中下游、皖鄂赣三省交界处，是安徽省西南部重要城市，属于温带与亚热带的过渡地带，平均气温16.6 ℃，年降水量1 300～1 500 mm，年日照时间2 012 h，四季分明，雨量充沛，光照充足，年无霜期247 d。该地区地貌多样，襟江带淮，山地、丘陵，河湖面积各占1/3。由于校园人为活动密集，加速入侵植物扩散，校园入侵植物种类已达到28种，主要有北美车前、野胡萝卜（）、一年蓬（）、空 心 莲 子 草（）、豚草（）、假高粱（）、美洲商陆（）等，地表通常伴生一些藓类植物。该地区土壤类型为黄棕壤、黄褐土，土壤肥力一般，氮素较缺乏。

2 研究方法

2.1采样地生境特征及样品采集方法

植物样品于2018 年5 月上旬植物繁殖旺盛期（顶部小花已开放）采集。依据前期实地调查，确定了3 个生境开展调查研究，分别为草坪（CP）、荒地（HD）及紫薇林（LX）。其中草坪和荒地生境具有光照和温度较高、水分条件相对较差、种间竞争相对较强的特点，而林下生境则具有相反的生境特征（见表1）。此外，3 个生境中北美车前原始密度相近（50株/m左右），但伴生植物的种类和密度各不相同。草坪生境样方位于别墅区的人工草坪，北美车前镶嵌分布于草坪中，花序细长；荒地生境样方野豌豆（）和一年蓬大量分布，杂草种类多，北美车前散布生长，花序细长；紫薇林下样方先前被人工刈割除草，杂草稀少，北美车前外形相对矮壮。已知北美车前对人为干扰环境的空间占有能力较强，因此人为干扰显著影响北美车前的分布、生长和繁殖分配。但本研究中3种生境土壤在几年间未被翻耕，且人为扰动在采样前1个月内相对较弱。每个生境分别调查5个样方，样方大小为1 m×1 m，样方间隔2 m。调查发现，研究区北美车前个体普遍较小，大部分为单花序，故本研究以单花序植株为研究对象。按照对角线法选取植株，采用全株挖掘法获取整株。在草坪、荒地及紫薇林下生境分别采集了27、44和23株北美车前。3种生境整株大小近似，整株干质量在0.10～0.12 g，整体偏小。

表1 草坪、荒地及林下生境的生态环境特征Table 1 Eco-environmental condition in lawn，wasteland，and understory habitats

2.2繁殖器官形态与生物量相关指标测定与计算

将植物样品带回实验室用自来水清洗干净，用滤纸快速擦干，贴基部将完整繁殖器官（即穗状花序）剪下。将花序分为花穗（spikelet，定义为花果部分，包括内部的花序轴）和花序柄（peduncle，即花序下部无花的支撑部分）2 部分，用剪刀剪开，用游标卡尺分别测定花序柄基部直径（pedun‑cle diameter，PD，mm；在基部以上2 mm 处测定，重复3 次）和花穗宽度（spikelet width，SW，cm；在花序中部测定，重复3 次），用直尺测定花穗（spikelet length，SL，cm）和花序柄长度（peduncle length，PL，cm）。花序长度（inflorescence length，IL，cm）为花穗长和花序柄长度之和；因繁殖中后期其花穗为近圆柱形，故花穗体积（spikelet volume，SV，cm）通过花穗宽度和长度以圆柱体估测。

最后将每株植物花穗和花序柄编号，置于烘箱内70 ℃烘干至恒质量后测定干质量（天平精度均为0.000 1 g）。花序生物量（inflorescence mass，IM，mg）为花穗生物量（spikelet mass，SM，mg）和花序柄生物量（peduncle mass，PM，mg）之和。此外，为更好地对比花穗与花序柄之间的资源分配状况和权衡特征，还计算了花穗与花序柄长度比（spikelet to peduncle length ratio，SPLR）、花穗与花序柄生物量比（spikelet to peduncle mass ratio，SPMR）、花穗长宽比（spikelet length to width ratio，SLWR）、花序柄长宽比（peduncle length to width ra‑tio，PLWR）及花序长宽比（inflorescence length to width ratio，ILWR）。

2.3统计分析方法

先对3 个不同生境北美车前繁殖器官形态与生物量共14 个指标进行描述统计分析，随后进行One-way ANOVA，用Duncan 法进行多重比较（=0.05）。形态及生物量指标之间的异速生长关系通过幂函数=·X来表示，式中，或为北美车前繁殖器官形态或生物量指标，为标准化常数，为异速生长指数。=1 为等速关系，≠1 为异速关系，分别表示和间为等比例或不等比例变化。通常先将幂函数对数化，利用降主轴回归（RMA，即Model Type Ⅱ）计算异速生长指数（，即线型回归的斜率）、截距（log）、95%置信区间及决定系数（）。进一步地，依据异速生长指数和截距的差异性，不同类群间异速生长关系的差异性可分为以下几种类型：A型漂移（差异显著）、B型漂移（相同，截距差异显著但具有共同拟合轴，称为截距漂移）、C 型漂移（相同，截距相同但拟合轴发生漂移，称为共轴漂移）和D 型漂移（B 和C 同时发生），而如果斜率和截距相同且共轴，表明这些类群的相关指标间具有完全相同的异速生长关系。此外，花穗长度比（spikelet length ratio，SLR）及花穗生物量比（spikelet mass ratio，SMR）随总花序长度和总花序生物量的变化趋势（即个体大小依赖分析），依据幂函数来判断。

异速生长分析使用SMATR 软件完成，常规数据处理和作图使用Excel 2016完成，方差分析使用SPSS 20.0 软件实现。图中数据均为平均值±标准误。

3 结果与分析

3.1不同生境北美车前繁殖器官形态及生物量的差异性

不同生境北美车前繁殖器官形态与生物量均有一定变异性，其中草坪生境北美车前各器官生物量的变异系数为0.163～0.791，荒地生境变异系数为0.213～0.739，林下生境变异系数为0.198～0.924（见表2）。从不同参数来看，花序柄直径（0.216～0.297）和花序长变异系数（0.163～0.338）较小，而花序生物量（0.540～0.599）、花穗生物量（0.717～0.791）及花穗体积（0.664～0.924）变异系数均较大。

表2 不同生境北美车前繁殖器官形态与生物量的变异系数Table 2 Coefficients of variation of morphological trait and biomass for reproductive organ of P. virginica in different habitats

林下生境北美车前花穗宽度（5.274 mm）显著高于草坪（3.130 mm）和荒地生境（2.563 mm），分别是后者的1.685和2.058倍（见图1）。3个生境花序柄直径无显著差异，为0.896～1.005 mm。林下生境北美车前花穗长度、花序柄长度及花序长度均显著低于草坪生境和荒地生境，表明林下生境北美车前繁殖器官更注重横向生长使花穗增粗，而草坪和荒地生境则倾向于纵向生长使花序伸长。对比花穗体积发现，林下生境显著高于草坪和荒地生境，分别为后者的2.462 和3.211 倍。在繁殖器官生物量大小方面，3生境中北美车前花序柄生物量无显著差异，但林下生境具有最高的花穗生物量（40.739 mg）和花序生物量（64.900 mg），而草坪和荒地生境则无显著差异（见图2）。可见，林下生境北美车前繁殖器官高度虽小，但具有最大的体积和质量。

图1 不同生境北美车前繁殖器官形态特征差异性不同小写字母表示在不同生境间差异显著（P<0.05），下同Fig.1 Difference in morphological trait for reproductive organ of P.virginica in different habitatsDifferent lowercase letters indicated significant difference among different habitat（sP<0.05），the same as bellow

图2 不同生境北美车前繁殖器官生物量差异性Fig.2 Difference in biomass for reproductive organ of P.virginica in different habitats

3.2不同生境北美车前繁殖器官形态及生物量比例的差异性

由图3 可知，北美车前花穗与花序柄长度比（0.281～0.310）在3 种生境间无显著差异，表明在长度比例上，花穗与花序柄是相对稳定的（见图3）。然而，花穗与花序柄生物量比在3生境间差异显著，其中林下生境（1.614）显著高于草坪（1.152）和荒地生境（0.994），后两者无显著差异。相反，在花穗长宽比、花序柄长宽比及花序长宽比上，林下生境反而显著低于草坪和荒地生境，这也证实后两个生境中北美车前花序较林下生境更为细长。

图3 不同生境北美车前繁殖器官形态及生物量比例的差异性Fig.3 Differences in ratios of morphological trait and biomass of reproductive organ of P.virginica in different habitats

3.3不同生境北美车前繁殖器官形态及生物量间的异速生长关系

异速生长分析表明（见表3），3 种生境中北美车前繁殖器官形态特征与生物量之间具有极显著的异速生长关系，但不同性状之间及相同性状不同生境之间的异速生长指数、截距以及漂移类型并不完全相同。花序柄直径与花序柄生物量（均指-关系，下同），花序柄直径与花穗生物量以及花序柄直径与花序生物量之间的异速生长关系在3 个生境之间无显著差异，即具有共同斜率、共同截距且不存在共轴漂移。花穗宽度与花穗生物量，花穗宽度与花序生物量之间的异速生长指数存在显著差异（即发生了A 型漂移），即林下生境具有最低的异速生长指数，表明林下生境北美车前花穗和花序生物量的累积速率远低于草坪和荒地生境。花穗体积与生物量之间，以及花穗体积与花序生物量之间的异速生长关系均属于D 型漂移，即具有共同的异速生长指数，但截距差异显著（B 型漂移）且发生了共轴漂移（C 型漂移）。最后，在花序柄和花穗生物量之间，3个生境间存在共同的斜率（1.623），但发生了截距漂移（B 型漂移），即林下生境截距最小。可见，北美车前繁殖器官不同的性状参数之间具有差异化的异速生长关系，既有保守型也有易变型，体现出不同性状不同的环境敏感性。

表3 不同生境北美车前繁殖器官形态及生物量间的异速生长指数、截距及漂移类型Table 3 Scaling exponent，intercept，and shift types for allometric relationships between morphological trait and bio‐mass of reproductive organ of P.virginica in different habitats

3.4不同生境北美车前繁殖分配的大小依赖分析

个体大小依赖分析表明（见图4），3 种生境中北美车前花穗长度比（即花穗占花序长度的比例）随花序长度增加没有一致规律，其中草坪生境拟合不显著，荒地生境花穗长度比呈显著增加趋势而林下生境则呈显著下降趋势。随花序长度增加，仅荒地生境北美车前花穗生物量比（即花穗占花序生物量的比例）呈显著增加趋势，另两个生境变化趋势不明显。以花序生物量为自变量，SLR和花穗长度比和花穗生物量比随花序生物量呈显著增加趋势，但林下生境幂指数小于草坪和荒地生境，即其增加幅度最小。可见，不同生境间北美车前繁殖器官资源分配比例与花序大小之间的关系存在不一致性，这可能是生境异质性导致的资源分配可塑性。

图4 不同生境北美车前花穗长度（或生物量）占比随总长度（或总生物量）的变化趋势Fig.4 Change trends of inflorescence length（or biomass）to total inflorescence length（or total biomass）ratios of P.virginica in different habitats

4 讨论

植物繁殖特性的研究内容多集中在开花物候、传粉生物学、交配系统、性系统、表型变异以及种子萌发与幼苗生长特性等方面，而对花序本身的功能性状变异及其内部资源权衡分配的研究还较为匮乏。在不同环境条件下，植物可通过资源分配调节其生活周期中繁殖频次、繁育期、生育期长短（或繁殖年龄）、性器官布置、胚和配子成熟期以及种子产量等繁殖特性，以达到资源利用的最佳配置。面对环境压力，植物生存策略的调整最终通过生物量分配的改变来实现，而生物量分配的调整程度也在一定程度上反映了植物对环境的适应能力。

繁殖分配模式是在长期进化过程中，植物为满足各种重要功能如生长、贮藏、生殖或防卫进行权衡的结果，它不仅与环境（如光照、温度、水分、营养及生物环境等）有关，还受到其他因素的影响，如个体大小、种群密度和交配系统、种内和种间竞争等，这些均可能引起植物资源分配的可塑

性变化。植物采取何种繁殖对策去适应环境，将直接影响种群的持续生存和繁衍。对于无性系繁殖的羊草（）而言，随着密度的增加，其在种间竞争中采取优先延长根茎长度，然后再增加分株数量和地下生物量的繁殖适应对策。对于北美车前而言，高密度植株叶绿素a/b值比低密度植株低，而过氧化物酶活性、可溶性糖、脯氨酸含量则较高，这使得高密度种群北美车前能较好地适应相对逆境的郁闭群体环境。北美车前的形态、生物量、繁殖分配等特征均具有明显的密度制约效应，高种群密度会迫使其提高繁殖分配，是r对策的典型种。因此，包含繁殖在内的表型可塑性成为某些入侵物种的重要特征之一。

生活史理论认为，处于逆境中的植物相对于优良环境中的同类植物会表现出株高变矮、繁殖分配（即资源分配给繁殖体占营养体的比例）增高等特征。本研究中，林下生境北美车前总花序长显著低于草地和荒地，但其花穗大小（包括直径、体积和生物量）显著高于草地和荒地，这也说明林下生境北美车前种群比草坪和荒地种群很可能在某些环境资源的获取方面处于更不利的境地，如光照。因此，3 种生境在光照、温度、水分条件及种间竞争方面具有明显差异，这些环境因子的差异可能是造成不同生境北美车前繁殖分配差异的重要因素。

光是一个重要的生态因子。一些研究表明，光照强度不同，入侵植物的形态、生长和生物量分配都会发生显著变化。不同植物对光照强度的形态可塑性反应有一定的差异，如互花米草（）在光照强度降低75%时，其幼苗高度显著增加，单株幼苗的茎叶干质量和总干质量显著降低，幼苗的相对生长率显著降低。而在较低的光照强度下，入侵植物阔叶丰花草（）有较高的产量，而光照强度提高更有利于其生长和结实。相反，本研究中北美车前对光照的响应与上述研究可能有所不同，即光照强烈的草坪和荒地种群，其花穗生物量比却小于光照稍受限的林下生境。从另一角度来说，北美车前具有明显的光合午休现象，在强光下更为明显，因此相对偏弱的林下生境光照条件可能更有利于北美车前对光的利用。这一结果可能是不同物种间差异化的适应特征，也可能与较复杂的环境差异有关。

温度和土壤水分条件的差异也是植物生境差异的重要方面。研究表明，在增温条件下，北美车前单株花序数、单花序长均显著增加，增温显著提高了同化产物向繁殖器官的投资比例以及花和种子数量，繁殖能力和入侵性增强。然而，尽管增温显著增加了花穗和花序柄生物量，但增温后花穗与花序柄生物量比（2.127）反而稍低于CK（2.377），表明增温后实际用于产生种子的花穗生物量分配比例是稍有减少的。而本研究中，林下生境北美车前花穗与花序柄生物量比显著高于草坪和荒地生境，这说明林下相对低温环境促进了花穗生物量的分配。在水分胁迫下，雌雄异株植物葎草（）繁殖策略具有可塑性调节，雄株增加生殖分配应对轻度水分胁迫，雌株减少花穗生物量应对水分胁迫。在降水胁迫下，虎尾草（）繁殖器官中的种子部分分配比例显著增高。可见，草坪和荒地生境相对较差的水分条件（因阳光直射，蒸发量大于林下生境）也与北美车前较低的花穗与花序柄生物量比相一致。此外，新疆干旱区黄花刺茄（）的每株结实数、每果结籽数、每株结籽数及种子千粒质量表现为绿洲>荒漠草原>砾石荒漠，这些说明绿洲相对适宜的环境有利于黄花刺茄入侵。可见，林下相对较温和的环境条件也有利于北美车前的生长和繁殖。

除上述物理环境差异外，种内种间竞争也是入侵植物成功定居和拓殖的重要因素。研究表明，同属种间竞争对入侵种喜旱莲子草（）有促进作用，这可能是周围相邻植物的存在改善了喜旱莲子草生长所需的土壤养分条件。但并非所有入侵植物都会表现出如空心莲子草般的特异性，种间竞争通常会表现出明显的抑制作用。本研究中的3 个生境北美车前密度相近，种内竞争可视为相同，但其与其他物种的种间竞争强度却有明显不同。草坪和荒地生境北美车前面临更强的种间竞争（见表1），前者来自于禾本科草坪植物狗牙根，后者来自于伴生的其他入侵植物（如一年蓬、野胡萝卜）和本地种（如狗尾草）。在植株地上枝叶交叉遮挡、地下根系交织竞争的条件下，北美车前花序表现出强烈的纵向生长，花序细长，其SLWR、PLWR 和ILWR 显著高于林下生境，进而造成花穗生物量比降低，繁殖输出减少。说明高竞争条件会迫使北美车前耗费更多的资源用于非繁殖投资。

异速生长理论认为，植物不同器官之间多呈1/4 倍数的幂律关系，其中地上与地下生物量多呈等速生长关系，但这种等速关系也会在一定程度上受环境影响。研究表明，在降水胁迫下，虎尾草（）繁殖器官内种子产量随支撑部分的增加速率低于中高降水条件。在光合器官方面，常绿乔木香樟（）叶片和叶柄之间的异速生长关系随季节变化而变化，其在夏季呈等速关系，而在冬季，叶片生物量分配比例和速率均显著低于叶柄，体现了冬季叶片生长放缓的特点。

本研究发现，不同生境中北美车前繁殖器官不同性状之间及相同性状在不同生境之间的异速生长指数、截距以及漂移类型并不完全相同，且不同生境繁殖器官资源分配的个体大小依赖关系也不完全一致。其中有一些性状之间的异速生长关系在3 个生境之间无显著差异，即具有共同斜率、共同截距且不存在共轴漂移，如PD-PM、PD-SM以及PD-IM，表明生境的改变并没有改变这几个性状间的异速生长关系，即这些性状具有稳定的内在关联。而进一步对器官不同性状进行漂移检验发现，有些性状间表现出A 型漂移，即斜率发生显著改变，如SW-SM 和SW-IM；一些性状呈B 型漂移，而另一些则为D 型漂移，表明北美车前繁殖器官内在关系又存在一定的表型可塑性，该结果与不同物种及不同器官间同时存在多种漂移类型是相似的。生物量是植物生长的重要表征，北美车前最关键的花序柄生物量与花穗生物量在3个生境间存在共同的斜率（1.623），但发生了B 型漂移，表现为相对优越的林下生境截距最小，这体现了不同生境间花序柄与花穗生物量存在一定的表型可塑性。

总之，不同生境北美车前相对稳定的异速生长指数，以及花穗长度和生物量分配比例随繁殖器官质量的大小依赖趋势，体现了稳定的资源分配速率和增长速率，这是同一物种不同种群或不同环境梯度下保持种内性状稳定性和内在生长发育规律的重要保证；而部分差异化的异速生长常数（即截距）以及所发生的异速生长关系漂移，则说明北美车前在不同入侵生境中有表现出一定的表型可塑性。可见，北美车前繁殖器官性状的相对稳定性与适度表型可塑性的有效结合，可能是北美车前维持高繁殖输出并成功入侵的重要基础。