中华蛸对双壳类捕食行为及摄食选择性的初步研究

李雪梅，王兴强，党保成，边 力，李凤辉，陈四清

(1 江苏海洋大学，海洋科学与水产学院，江苏 连云港 222000；2 中国水产科学研究院黄海水产研究所，青岛海洋科学与技术试点国家实验室海洋渔业科学与食物产出过程功能实验室，山东 青岛 266071)

中华蛸(Octopussinensis)又称东亚真蛸(East Asian common octopus)，俗称章鱼、母猪章，属于软体动物门(Mollusca)、头足纲(Caphalopoda)、八腕目(Octopoda)、蛸科(Octopodidae)、蛸属(Octopus)，是浅海性种类，在中国主要分布于浙江舟山，福建平潭、霞浦，广东汕头、湛江，广西北海等海域[1]。

近年来，形态学和分子生物学研究结果表明，生活于西北太平洋的蛸类群体与栖息于大西洋和地中海的真蛸(Octopus vulgaris)不是同一物种，并将生活于西北太平洋区域的群体命名为中华蛸(O.sinensis)[2-4]。中华蛸生命周期短、生长迅速、营养丰富、分布广泛，对室内养殖和网箱养殖环境适应快，具有很高的经济价值[1,5-6]。目前中华蛸需求量持续增加，捕捞量已无法满足市场需求，中华蛸养殖产业需求日益迫切[7-8]。

虽然中华蛸和真蛸为不同物种，但在生物学特征、摄食行为和摄食选择性等方面具有相似特征，因此真蛸的摄食行为对中华蛸的摄食研究有重要的参考价值。真蛸为肉食性动物，以摄食甲壳类、贝类动物为主，具有高度复杂的神经系统和感觉器官，摄食行为复杂[9-14]。Blustein等[15]记录了真蛸在捕食螺类过程中的钻孔行为，Fiorito等[16]描述了真蛸可以捕食罐中的螃蟹(Carcinusmediterraneus)，Villanueva等[17]描述了真蛸幼体的捕食行为。除甲壳类外，双壳类也是中华蛸养殖过程中的常用饵料，但目前中华蛸捕食双壳类的行为学研究尚未见报道，开展相关研究有助于完善中华蛸养殖工艺流程，提高培育技术水平。

本研究以栉孔扇贝、长牡蛎、魁蚶和菲律宾蛤仔4种双壳类作为试验饵料，研究中华蛸的摄食行为、摄食选择及摄食量，探讨其摄食机制，为优化中华蛸的饵料投喂技术提供参考。

1 材料与方法

1.1 试验材料

中华蛸采集于福建连江海域，体质量562～1 677 g，共25只，2020年6月通过活鱼运输车运至烟台天源水产开发有限公司进行人工培育。养殖用水为砂滤天然海水，温度21.7 ℃～24.6 ℃，盐度33.8～34.2，pH 7 .6～8.2。培育水泥池规格为5 m×5 m×1 m，水泥池为上方侧面进水，底部中心管出水，利用池外排水管高度控制水位。试验饵料为可游动性贝类栉孔扇贝(Chlamysfarreri)、固着性贝类长牡蛎(Crassostreagigas)、底栖性贝类魁蚶(Scapharcabroughtonii)和菲律宾蛤仔(Ruditapesphilippinarum)，均采购于烟台当地蓬莱海鲜市场，65 ℃烘箱烘24 h后称重得出贝类软体部干质量。4种贝类的生物学指标见表1。

表1 4种贝类的生物学指标Tab.1 Biological indexes of four bivalves

1.2 试验方法

1.2.1 暂养方法与对比试验

暂养方法，池中放入人造蛸巢(长34 cm×宽20.5 cm的瓦围成的空心三棱柱状)，保持常流水和充气，日换水量100 %，每天早上7点足量投喂1次菲律宾蛤仔，定时清理残饵和废物。

对比试验在半径65 cm、高70 cm的圆桶内进行，桶内放置人造蛸巢并保持充气和流水，试验前一天每桶放入1只中华蛸，饥饿1 d后开始试验。试验用中华蛸体质量为(1 200.51±120.62)g、全长为(59.28±2.14)cm。

1.2.2 不同双壳类捕食行为试验

试验选择3只规格一致、状态良好、形态完整的中华蛸，分别加入菲律宾蛤仔、扇贝、牡蛎、魁蚶(表1)，选择壳基本一致(牡蛎选择壳高，其他选择壳长壳宽)的饵料生物。上午10:00和下午3:00通过水下摄像机记录中华蛸捕食行为，每次30 min。试验开始时，当中华蛸在巢穴中时，将1只双壳类动物放在离蛸巢大约80 cm远，每种饵料进行6次试验，当中华蛸食用这种双壳类动物后，试验结束。记录中华蛸攻击潜伏期和处理时间。在喂食试验后的第2天，取出空的双壳类动物贝壳。试验过程用GoPro HERO 6进行拍摄，相机分辨率4 K、帧率30，通过回放观察记录其捕食、处理饵料、摄食的过程及时间。

1.2.3 摄食选择与摄食量试验

将栉孔扇贝、长牡蛎、魁蚶和菲律宾蛤仔(表1)各放4只到桶内，共设4组，每组3个平行。试验前中华蛸饥饿1 d，时间为投喂日早上7:00至次日早上7:00，选取规格相近的生物饵料进行试验。试验过程中随时观察并及时补充饵料，每次投饵前记录每种饵料的质量及数量，第2天取出残饵，记录每种残饵的质量及空壳数量。

1.3 数据计算

1.3.1 中华蛸摄食行为的描述

使用GoPro Studio解析GoPro HERO 6中录像并截取图片，Adobe Photoshop CC调整图片清晰度，根据以下参数从录像中分析事件发生的时间并归类描述。攻击潜伏期：从饵料落在水箱底部到中华蛸开始向它移动的时间，以秒为单位；处理时间：从中华蛸接触双壳类到开始真正进食的时间，以秒为单位；摄食的开始是通过识别一系列特征动作来确定的，比如海水通过虹吸管的喷射，以及当肉从贝壳上撕下时中华蛸头部的拽拉动作。

1.3.2 计算公式

饵料摄食率(F)、相对摄食量(E)和不同饵料摄食百分比(f)的计算公式为分别为：

F=D/T

(1)

式中：F为每组中华蛸对某种饵料的摄食率(只/d)；D为每组中华蛸对某种饵料的摄食总数量(只)；T为时间(d)。

E=(m/d)×100%

(2)

式中：E为中华蛸摄食某种饵料的干物质质量的相对摄食量(%)；m(绝对摄食量)为中华蛸对某种饵料干物质的摄食质量(g)；d为每只中华蛸的质量(g)。

f=(m/M)×100%

(3)

式中：f为中华蛸对不同饵料干物质的摄食百分比(贝类均指软体部干质量)，M为中华蛸对不同饵料干物质的摄食总质量(g)。

试验采用SPSS通过方差分析对数据进行比较和分析，结果以平均值±标准差(Mean±SE)表示，以P<0.05作为差异显著标准。

2 结果

2.1 中华蛸对双壳类的捕食行为

中华蛸的摄食过程主要包括搜寻的攻击潜伏期及处理饵料的过程。在攻击潜伏期，当双壳类饵料落至试验桶底时，中华蛸主要有两种表现，一种是突袭，发现并立即攻击饵料，整个身体一跃而起向前张开腕形成一张网直接扑在饵料上；另一种是摸索寻找食物，沿着桶底或桶壁，伸长手腕，缓慢接触并用腕部和吸盘共同作用，将饵料运至腕间膜下至口喙周围(图1A)。中华蛸的攻击潜伏时间(2 ～43 s)和攻击方式与饵料种类无关。当投入多种饵料时，中华蛸会将多个贝类卷入腕下，带回巢内再进行选择性处理，处理完毕将空壳及未食用饵料推至巢外。

当中华蛸捕获饵料后，便开始进行开壳，即“趴”在猎物上使其铰合部朝下并包裹形成一个“几”形，通过腕足吸盘吸住贝壳表面用力拽拉打开(图1B)，有时中华蛸也会将饵料带回巢中完成开壳。与攻击潜伏期相反，中华蛸对不同双壳类的开壳耗时显著不同，与饵料种类有关，饵料越大处理时间越长，当经过多次尝试拽拉无法打开时，中华蛸甚至会放弃并寻找下一个猎物。一旦饵料被打开，中华蛸便通过头部的拽拉动作，口喙从贝壳撕扯可食用部位并食用(图1C)。一旦食用完毕，中华蛸便弃壳离去(图1D)。

图1 中华蛸摄食过程Fig.1 Feeding process of O.sinensis

2.2 中华蛸对4种双壳类的处理时间

攻击潜伏期的时间与饵料的种类无关(2 ～43 s)，并且在整个试验过程中攻击潜伏期的时间没有显著的改变。中华蛸对4种贝类的饵料处理时间见图2，中华蛸对长牡蛎(135.75±39.33)s的处理时间最长，而菲律宾菲蛤仔(2.00±0.82)s的处理时间最短，栉孔扇贝(44.25±8.18)s和魁蚶(31.75±7.36)s的处理时间没有显著差异。

图2 中华蛸对4种贝类的摄食行为时间Fig.2 The feeding behavior time of O.sinensis to four bivalves

2.3 中华蛸对4种双壳类的摄食率、摄食量和摄食比例

中华蛸对4种贝类的摄食率、绝对摄食量、相对摄食量和摄食比例见表2，结果可以看出，中华蛸对栉孔扇贝的摄食率、摄食比例和摄食量最高，显著高于长牡蛎、魁蚶和菲律宾蛤仔，而长牡蛎、魁蚶和菲律宾蛤仔之间无显著性差异。

表2 中华蛸对4种贝类的摄食率、摄食量和摄食比例Tab.2 Feeding rate,feeding amount and feeding ratio of O.sinensis on four bivalves

3 讨论

3.1 中华蛸的捕食行为

中华蛸在捕食过程中利用视觉、嗅觉和触觉感官对饵料进行搜寻、捕获和加工处理，捕食行为包括攻击、处理和摄食饵料3个方面。真蛸视觉、嗅觉和味觉都极其敏锐，通过眼睛观察四周的状态，视觉引导腕部进行捕食[18-19]。在摄食螺类时，真蛸会在螺壳的腹后外侧区域，即闭壳肌的附着点进行钻孔，并释放毒素使其麻痹，以利于腕部吸盘将猎物从壳内拽出食用[15]。中华蛸在捕食双壳类时，未发现钻孔行为，可能是由于相比螺类，双壳类的贝壳更易于打开，不需要通过注射毒素麻痹猎物。本研究团队在中华蛸捕食脉红螺(Papanavenosa)的过程中也发现螺壳上有一个或多个细小的孔径，中华蛸的钻孔捕食行为有待进一步研究。蛸类腕部在捕食过程中发挥重要作用，真蛸可以通过腕部打开玻璃瓶的瓶塞，捕捉瓶内的螃蟹进行摄食[16]。试验中如果同时投入多种双壳贝，中华蛸会用腕部将其大部分抓握住，卷入腕膜内随后抱回蛸巢摄食，腕部动作十分灵活。在捕食过程中，中华蛸吸盘也起着识别和处理猎物的重要作用[20]。中华蛸捕食过程中用腕末梢部吸盘攻击捕获贝类，用腕基部较大的吸盘打开贝壳，打开贝壳的难易程度将影响其摄食的选择。真蛸有突袭和摸索两种捕食动作，突袭是指看见食物后张开身体形成网状直接扑在食物上捕食，摸索是指其利用腕末梢部四处探索，碰到食物后用腕和吸盘卷起食物，送至口喙附近，根据不同的环境，突袭和摸索比例也是不同的[21]。Yarnall[22]观察其捕食螃蟹以突袭为主，但在视野不佳看不清楚的情况下也采用摸索的方式。两种捕食方式的结合既增加了捕食成功率，也提高了可捕获猎物的多样性。虽然试验过程中桶内底部的环境相同，双壳贝类几乎不移动，但中华蛸同时表现出突袭和摸索行为，说明中华蛸的捕食行为也具有一定的随机性。

3.2 中华蛸的摄食选择

影响动物摄食选择性的因素包括猎物的种类、运动状态和外形、搜寻方式和处理难度等[23]。开壳是中华蛸摄食双壳类过程中的必要步骤，会耗费其大量能量。双壳类闭壳肌力量直接影响着中华蛸开壳的难易程度，是摄食选择的一个重要因素。吸盘与猎物接触的面积和吸附效果是决定开壳效率的重要因素，位于腕基部的大吸盘在接触面积上明显大于末梢的小的吸盘，吸附效果更好[24-25]。中华蛸各腕具有2列吸盘，在处理双壳类时均使用腕部近端大的吸盘进行开壳。本研究中，中华蛸对栉孔扇贝的摄食率和摄食量显著高于其他3种双壳类。长牡蛎凹凸不平的外壳不利于吸盘的吸附且闭壳肌力量较强，中华蛸需消耗更多能量打开；菲律宾蛤仔的闭壳肌力量最小，但可食用部分最少；魁蚶有2个闭壳肌，表面具有绒毛，增加了闭壳肌力量和中华蛸吸附难度；栉孔扇贝闭壳肌较发达，可食用部分较多，是中华蛸摄食的主要选择。蛸类具有高度发达的神经系统和复杂活跃的行为，均需要消耗大量的能量[13-14]。因而，从能量收支平衡角度考虑，摄食长牡蛎和菲律宾蛤仔的效率较低，这可能是中华蛸对这2种双壳类摄食率和摄食量低的主要原因。中华蛸对栉孔扇贝与魁蚶的处理时间差异不显著，表明开壳的能量消耗是相近的，但栉孔扇贝的软体部湿重和干重均高于魁蚶，因而食用栉孔扇贝可以获得更多能量。另外，真蛸能够通过化学、触觉和视觉信息的结合来探测猎物，并且嗅觉感受化学信号起着决定性的作用[26-27]。中华蛸吸盘边缘具有大量化学感受器用于识别化学信号，饵料散发出的化学信号也会影响摄食选择，栉孔扇贝呈味氨基酸含量305.9～312.6 mg/g高于魁蚶呈味氨基酸含量276.92～293.21 mg/g[28-30]，或许更能激起中华蛸的捕食欲望。

4 结论

研究结果表明，中华蛸主要通过腕部获取食物，通过突击和摸索两种模式增加捕食成功的几率，其捕食行为与4种双壳贝类的种类无关。饵料的种类对中华蛸处理时间有着显著影响，对长牡蛎的处理时间最长，其次为栉孔扇贝、魁蚶和菲律宾蛤仔。同时中华蛸对不同饵料具有明显的摄食选择性，栉孔扇贝的摄食率和摄食量最高，在实际亲蛸培育中可以适当增加栉孔扇贝的投喂配比。本研究开展了中华蛸对双壳类的捕食行为及摄食选择性研究，通过捕食行为特征初步解析了中华蛸对于双壳类的摄食选择性，并筛选出栉孔扇贝作为中华蛸的适宜饵料，为其他头足类养殖品种开展饵料筛选、提高投喂技术提供了试验方法参考。除双壳类外，甲壳类和螺类也是中华蛸重要的饵料，后续将进一步进行中华蛸对甲壳类和螺类的摄食行为学研究，并开展中华蛸对不同种类饵料的摄食选择性试验，为优化中华蛸培育技术提供理论支持。

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