石蒜绵粉蚧在七种多肉植物上的生物学特性

潘颖佳,崔旭红,邵 崟,商晗武,*

(1.中国计量大学生命科学学院,浙江省生物计量及检验检疫技术重点实验室,杭州 310018; 2.杭州玉石谷多肉植物工作室,杭州 311106)

石蒜绵粉蚧Phenacoccussolani属半翅目(Hemiptera)粉蚧科(Pseudococcidae)绵粉蚧属Phenacoccus，最早于1908年在美国加利福尼亚州的锦葵Malvasinensis上被发现，1918年再次发现后获定名(Ferris,1918)。该虫寄主范围较广，目前已知寄主植物有40科，101个属，涉及的植物种类在131种以上 (Carter,1960;Ben-Dov,1994;陳淑佩等,2002;Williams,2004;Ben-Dovetal.,2005;Gautametal.,2007;王珊珊和武三安,2009;Chatzidimitriouetal.,2016;Germainetal.,2016;Guzmán-Kantúnetal.,2017;李思怡等,2018)，其中包括多肉等多种观赏植物 (Deweretal.,2018)、马铃薯 (Mazzeoetal.,1999)和烟草 (Williamsetal.,1985)等经济作物。石蒜绵粉蚧现广泛分布于除南极洲之外的各大洲(Mckenzie,1967;Williamsetal.,1985;Ben-Dovetal.,2005;Culik and Gullan,2005;Kaydanetal.,2008;Beltrà and Soto,2011)。1999年，我国台湾地区首次发现石蒜绵粉蚧，被害寄主植物有4科14种 (陳淑佩等,2002)。2008年，石蒜绵粉蚧先后在新疆和北京被发现 (王珊珊和武三安,2009)，寄主涉及31个科的69种植物，包括莴苣、甜椒、豇豆、萝卜、甘蓝、芒果、葡萄等多种蔬菜水果，蟛蜞菊和多肉等观赏性植物以及白鹤灵芝、玄参等部分中药材。根据黄芳等(2019)研究，我国大部分地区均为石蒜绵粉蚧的适生区，其寄主广泛、易获得，加之虫体小，易获取生长发育所需的营养，容易建立种群并扩张。石蒜绵粉蚧入侵我国后被认定为高风险有害生物(郑斯竹等,2015)。

石蒜绵粉蚧喜食植物汁液，多汁的多肉植物是其主要寄主之一。在我国从国外引进的宝石花、千里光等观赏性多肉植物上已多次拦截发现了石蒜绵粉蚧(国家质量监督检验检疫总局,2015)，给相关观赏园艺的生产和贸易往来造成了威胁。为了更好地评估石蒜绵粉蚧在我国的入侵风险，以及该虫对观赏植物的危害性，我们对石蒜绵粉蚧在景天科、番杏科、马齿苋科和百合科4科7属7种多肉植物上的生长发育、存活、繁殖等生物学特性进行了初步研究，构建其室内实验种群生命表，并对其在浙江杭州、嘉兴、湖州、金华等地的多肉植物大棚中的发生情况进行了调查。研究结果对明确石蒜绵粉蚧在不同多肉植物上的适应性差异，了解其在多肉植物上的发生状况具有重要作用，也为深入评估其在我国的入侵风险及治理提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 供试虫源与寄主植物

实验中使用的石蒜绵粉蚧为实验室于2017年夏建立的实验种群，虫源来自于杭州玉石谷多肉植物工作室番杏科生石花属多种生石花Lithopsspp.。维持种群的寄主植物为马铃薯块茎Solanumtuberosum。种群饲养在人工气候箱(浙江托普仪器有限公司,RTOP-430B)中，饲养条件：温度25±1℃，相对湿度70%±5%,光周期14L∶10D。室内实验于2018年5-12月在中国计量大学生命科学学院入侵生物安全和控制实验室完成。

实验中选用的寄主植物为常见畅销的多肉品种，来自杭州玉石谷多肉植物工作室和嘉兴海宁勿忘初心多肉园艺有限公司，共4科7属7种：景天科长生草属Sempervivum长生草S.tecrum、莲花掌属Aeonium黑法师A.arboretum、银波锦属Cotyledon熊童子C.tomentosa、风车草属Graptopetalum姬胧月G.paraguayuense，番杏科生石花属Lithops曲玉L.pseudotruncatella，马齿苋科回欢草属Anacampseros松锦之吹雪A.telephiastrum，以及百合科十二卷属Haworthia姬玉露H.cooperivar.truncata。

1.2 石蒜绵粉蚧在7种多肉植物上的生长发育、存活和繁殖情况观察

采集石蒜绵粉蚧初孵若虫1头放入透明塑料养虫盒中(φ4 cm，高5 cm)，盒顶部覆盖200目塑料网纱，用于通风并防止粉蚧逃逸。每个盒中放入1片多肉植物叶片供其取食，每种多肉品种接入不少于30头初孵若虫用于实验，羽化为成虫前每隔24 h观察1次，随后每2 d观察1次，直至成虫死亡，并统计其存活发育及死亡情况。以上处理重复3次。同时，随机选取上述单虫饲养的石蒜绵粉蚧初羽化成虫40头，每2 d调查其产卵情况，并从F1代卵孵化开始，统计F1代初孵若虫数量和未孵化的卵总量，进行繁殖特性的研究。以上实验过程中及时更换叶片，以保持叶片的新鲜度。

1.3 石蒜绵粉蚧实验种群生命表建立

根据不同多肉植物上石蒜绵粉蚧生长发育和繁殖的实验数据，组建石蒜绵粉蚧实验种群生命表及实验种群稳定年龄组配。具体参数计算公式如下(戈峰,2008)：净增殖率R0=∑lxmx，平均世代周期T=∑(xlxmx)/∑(lxmx)，内禀增长率rm=lnR0/T，周限增长率λ=erm，种群加倍时间DT=ln2/rm；式中x表示按一定时间划分的期限，lx表示任一个个体在x期间内的存活率，mx表示在x期间单雌产雌数。

1.4 观赏植物种植大棚石蒜绵粉蚧的发生情况调查

2017年10月至2019年10月，我们在浙江省花协多浆植物分会辖的杭州市余杭区玉石谷、柒狐园艺、西湖区华联怡景园艺场，嘉兴海宁勿忘初心多肉园艺，湖州市吴兴区小森林植物园，以及金华市兰溪秋和家庭农场等多肉植物栽培大棚，对石蒜绵粉蚧在不同多肉植物上的发生情况进行了调查，以小盆(6 cm×6 cm)种植的多肉植物为主要调查对象，将发生程度分为偶见(极少发现)、轻度发生(≤10头/株)、中度发生(11～30头/株)和重度发生(>30头/株) 4个等级，对石蒜绵粉蚧在栽培大棚中的发生情况进行了归类和分级整理。

1.5 数据分析

对石蒜绵粉蚧在7种多肉植物上的死亡率、发育历期、产卵量等数据进行初步整理后，用SPSS软件(SPSS17.0,SPSS Inc.,美国)对其死亡率、发育历期、产卵量和F1代卵孵化率等参数进行统计分析，用单因素方差分析(one-way ANOVA) Turkey氏法对不同多肉植物上石蒜绵粉蚧的死亡率、发育历期、产卵量和F1代卵孵化率等进行差异显著性比较(P<0.05)。

2 结果

2.1 石蒜绵粉蚧在7种多肉植物上的存活、生长发育和繁殖情况

2.1.1存活情况：石蒜绵粉蚧在7种多肉植物上的存活情况如表1所示。石蒜绵粉蚧在松锦之吹雪和姬玉露上不能完成生命周期，其中姬玉露上的石蒜绵粉蚧在1龄若虫期全部死亡，松锦之吹雪上的石蒜绵粉蚧在2龄若虫期全部死亡。石蒜绵粉蚧在其他5种多肉植物上均可完成若虫期，姬胧月、长生草和黑法师上的若虫存活率最高，均在70%左右；石蒜绵粉蚧在曲玉和熊童子上的存活率较低，为40.00%～47.18%。不同龄期存活率为：3龄若虫>2龄若虫>1龄若虫。取食姬胧月和长生草的石蒜绵粉蚧1龄若虫存活率最高，且显著低于取食曲玉的1龄若虫(P<0.05)；取食黑法师的石蒜绵粉蚧的2龄若虫存活率最高，取食曲玉和熊童子的2龄若虫存活率较低，但未达显著差异(P>0.05)；取食5种多肉植物上的3龄若虫仅在姬胧月上死亡率为5.75%，其余4种上均为0。鉴于松锦之吹雪和姬玉露上饲养的石蒜绵粉蚧在2龄若虫期全部死亡，以下有关生长发育、繁殖特性和生命表的结果和分析，仅在另外5种多肉植物上进行。

表1 石蒜绵粉蚧不同龄期若虫在7种多肉植物上的存活率(%)Table 1 Survival rates (%) of different instar nymphs of Phenacoccus solani on seven succulent plants

2.1.2生长发育和繁殖特性：石蒜绵粉蚧在可以完成生命周期的5种多肉植物上的生长发育历期、寿命、产卵量及F1代卵孵化率情况如表2所示。石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上的若虫期为28.07～33.04 d，取食熊童子的石蒜绵粉蚧完成若虫期最长，显著高于其他4种多肉植物上的若虫期(P<0.05)，其次是黑法师上的若虫期，石蒜绵粉蚧在曲玉、姬胧月和长生草上的若虫期最短，后三者间差异不显著(P>0.05)。取食黑法师、姬胧月与熊童子的石蒜绵粉蚧若虫各龄历期从长到短为：3龄>1龄>2龄；取食长生草与曲玉的若虫各龄历期从长到短依次为：1龄>2龄>3龄。

石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上的成虫寿命为32.90～38.91 d，其中在姬胧月上的成虫寿命最长，显著高于其他多肉植物上的成虫寿命(P<0.05)；其次是在长生草上的成虫寿命，显著长于在黑法师上的成虫寿命(P<0.05)；取食熊童子、曲玉与黑法师的成虫寿命较短，三者差异均未达显著水平(P>0.05)。石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上从若虫到成虫的总寿命为63.00～68.66 d，其中在姬胧月上的总寿命最长，显著长于在长生草、黑法师和曲玉的总寿命(P<0.05)，其次为在熊童子上的总寿命，显著长于在曲玉上的总寿命(P<0.05)。

石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上的产卵前期(9.90～15.28 d)差异较大，取食姬胧月的石蒜绵粉蚧产卵前期显著长于取食其他4种多肉植物，取食长生草、曲玉和黑法师的石蒜绵粉蚧产卵前期较短，并显著短于取食熊童子的产卵前期(P<0.05)。石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上的产卵期均在10 d左右。石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上的单雌产卵量为31.00～67.13粒，其在5种多肉上的单雌产卵量从多到少依次为：姬胧月>黑法师>长生草>熊童子>曲玉，除熊童子和曲玉上的单雌产卵量无显著差异(P>0.05)外，取食其他多肉植物的石蒜绵粉蚧单雌产卵量均存在显著性差异(P<0.05)。

石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上所产F1代的卵孵化率为37.30%～72.67%，姬胧月和黑法师上的卵孵化率最高，均超过72%，取食熊童子的石蒜绵粉蚧F1代卵孵化率最低，与姬胧月和黑法师上的F1代卵孵化率存在显著差异(P<0.05)。石蒜绵粉蚧在姬胧月和黑法师上的产卵量和F1代卵孵化率均较高，在熊童子和曲玉上的产卵量和F1代卵孵化率均较低(表2)。

2.2 石蒜绵粉蚧实验种群生命表建立

石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上的实验种群生命表参数如表3所示。石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上的净增殖率(R0)为10.9～53.7，其中取食姬胧月的石蒜绵粉蚧R0最高，达到53.7，增殖最快；在曲玉上R0最低，为10.85。石蒜绵粉蚧在曲玉上的平均世代周期(T)最短，为47.7 d，取食其他4种多肉植物的石蒜绵粉蚧平均世代周期为64.8～67.8 d，差距较小。石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上的内禀增长率为0.044～0.059，在黑法师、姬胧月和长生草上的内禀增长率较高，在熊童子上的内禀增长率最低，为0.044。石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上的周限增长率(λ)为1.045～1.061，在黑法师和姬胧月上最高1.061，其次为长生草和曲玉上的，熊童子上的最低，为1.045。在5种多肉植物上的种群加倍时间(DT)为11.67～15.71 d，取食姬胧月和黑法师的种群加倍时间最短，均小于12.0 d；其次为取食长生草和曲玉的种群加倍时间，取食熊童子的DT最长，达15.7 d。石蒜绵粉蚧在黑法师和姬胧月上生长发育和繁殖都较适应，个体平均寿命长，种群增长数量多、时间短；其次是在长生草上的种群，取食曲玉和熊童子的石蒜绵粉蚧相对增殖较慢。

表3 石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上的实验种群生命表参数Table 3 Experimental population life table parameters of Phenacoccus solani on five succulent plants

2.3 石蒜绵粉蚧在多肉大棚的发生情况

经对浙江省杭州、嘉兴、金华、湖州等地多肉植物栽培大棚的调查，在番杏科、仙人掌科、景天科、马齿苋科和百合科等5科24属87种多肉植物上发现石蒜绵粉蚧，其具体种类和发生情况见表4。根据石蒜绵粉蚧在不同多肉植物上的发生虫数，将其发生程度分为4个等级。石蒜绵粉蚧在番杏科肉锥属的多肉植物上为偶见或轻度发生，在生石花属植物上为轻度或重度发生。在仙人掌科植物中，龙爪球属、金琥属、昙花属、量天尺属、蟹爪兰属等为轻度为害，星球属、仙人掌属、鹿角柱属、仙人球属等为中度发生。在景天科植物中，伽蓝菜、青锁龙、仙女杯、天锦章等属的多肉植物上发生程度为轻度，在银波锦、厚叶草、拟石莲花、长生草等属上中度发生，在莲花掌属和厚叶属上重度发生。在百合科十二卷属和马齿苋科回欢草属的多肉植物上偶见石蒜绵粉蚧。

表4 浙江石蒜绵粉蚧在不同多肉植物上的发生程度(2017-2019)Table 4 Occurrence levels of Phenacoccus solani on different succulent plants in Zhejiang,eastern China during 2017-2019

续表4 Table 4 continued

调查中未发现石蒜绵粉蚧的多肉植物有：王妃雷神Agavepotatorum、花叶大福克兰Furcraeagigantea、虎尾兰Sansevieriatrifasciata、丝兰Yuccafilamentosa等龙舌兰科多肉植物，沙漠玫瑰属、棒捶树属、鸡蛋花属等夹竹桃科多肉植物，龟甲龙Dioscoreaelephantipes等薯蓣科多肉植物，膨珊瑚Euphorbiaoncoclada、绿玉树Euphorbiatirucalli等大戟科多肉植物，虎耳断崖Sinningiaiarae等苦苣苔科多肉植物，以及木立芦荟Aloearborescens等百合科芦荟属多肉植物。

在生物学研究选用的7种多肉植物中，景天科莲花掌属黑法师上的发生虫量最大，平均每株虫数为36.3头，属重度发生；景天科长生草属长生草、景天科风车草属姬胧月、番杏科生石花属曲玉上的发生虫量分别为19.4,12.9和10.6头，属中等为害，景天科银波锦属熊童子上的发生虫量为5.6头，属轻度发生；而百合科十二卷属的姬玉露和马齿苋科回欢草属松锦之吹雪仅在个别植株上偶尔发现，且大多为成虫。田间发生程度与实验种群在存活、生长发育、产卵量和F1代卵孵化率以及生命表参数的结果基本吻合。而且，调查所得的田间密度(Y)的自然对数与实验所得的内禀增长率(rm)之间有显著的幂函数关系：ln(Y)=705.19(rm)1.9194,(r2=0.8193,r=0.9052,n=5,P<0.05)。

3 讨论

在本研究中，我们发现石蒜绵粉蚧的死亡主要集中在1和2龄若虫期，一旦发育到3龄若虫，几乎都能存活至成虫并繁殖后代(表1)，可见石蒜绵粉蚧在1和2龄若虫期对寄主植物等生物与非生物环境比较敏感，可能可作为防治的关键时期。吕茂翠等(2013)也发现，扶桑绵粉蚧Phenacoccussolenopsis死亡主要在1和2龄若虫期，Nakahira等(2006)在研究石蒜绵粉蚧时，认为在特定发育阶段进行防治能更有效地控制粉蚧。虽然石蒜绵粉蚧极易入侵成功，但其本身主动扩散性不强。Gullan和Kosztarab(1997)发现，随体重和覆盖的蜡壳的增加，蚧虫的雌成虫活动力会逐渐下降，甚至消失，蚧虫的扩散主要由初孵若虫完成，在石蒜绵粉蚧侵入初期若及时处理可有效控制虫害。与石蒜绵粉蚧同属的木薯绵粉蚧P.manihoti(农业部、国家质量监督检验检疫总局公告,2011)和扶桑绵粉蚧(农业部、国家质量监督检验检疫总局公告,2009)均已被列为我国进境检疫性有害生物，该虫在多肉植物上普遍发生，应加强多肉植物引种的检疫，降低石蒜绵粉蚧的入侵风险，降低其扩散蔓延速度。

在本实验中，石蒜绵粉蚧的死亡率、生长发育和繁殖特性以及实验种群生命表，都表明该虫在黑法师和姬胧月上生长较适宜，在长生草上次之，在熊童子和曲玉上生长较不适宜。寄主植物的物理性质、营养物质、生化物质成分等都会影响昆虫的取食、生长发育和繁殖(赵曼等,2011)，并且寄主植物还会影响昆虫的分布范围和为害程度(陈红松等,2019)。在我们的研究中发现，25℃下,石蒜绵粉蚧在5种多肉植物上的产卵量差异显著，并且显著低于饲养过程中在土豆上的产卵量。前期的研究也发现，石蒜绵粉蚧在相近的温度，不同的寄主条件下，产卵量有所差异，如甜椒上，25℃时该虫平均单雌产卵量可达347.5粒(Nakahira and Arakawa,2006)；以莴苣为寄主时，在26℃下单雌产卵量为75.59粒(李思怡等,2018)；以土豆为寄主，27℃时产卵量达244粒(智伏英等,2018)。昆虫的产卵是一个复杂的行为，在此过程中受到寄主挥发性物质、营养成分、叶片物理结构等多种因素的影响。如：有的植物能产生抑制昆虫产卵的产卵抑制信息素(oviposition-deterring pheromone,ODP)(张贺贺等,2015)；烟粉虱Bemisiatabaci的产卵量与叶片的绒毛密度呈正相关，与维管束深度呈负相关(何菁等,2016)；赵新宁等(2012)发现寄主植物叶片中棉酚的含量与扶桑绵粉蚧的产卵量呈负相关，可溶性糖的含量与其繁殖力呈正相关；徐畅等(2019)研究发现寄主叶片中必需氨基酸含量和脂肪酸含量与暗黑鳃金龟Holotrichiaparallela成虫单雌总产卵量显著正相关；苑伟(2013)发现取食不同的食物会显著影响绿盲蝽Apolyguslucorum卵黄原蛋白基因的表达量和卵巢内总卵子量。石蒜绵粉蚧在多肉植物上的差异是否也与上述因素相关，还需要开展相关研究。

石蒜绵粉蚧在不同多肉植物上的F1代卵孵化率也存在显著差异(表2)。昆虫的产卵及孵化是一个复杂的过程，寄主植物的物理特性、营养条件以及外界的温度等多种因素都会引起其产卵量和卵孵化率的变化，因此为了更好地了解石蒜绵粉蚧在不同寄主植物间产卵量和卵孵化率的差异，还需要对其产卵和卵孵化机制及影响因素进行深入的研究。

石蒜绵粉蚧危害的观赏植物种类繁多(Mazzeoetal.,1999,2014)。大棚调查发现，其在番杏科、仙人掌科、景天科、马齿苋科和百合科5科24属的观赏性多肉植物上都有不同程度的发生(表4)，且与实验种群生命表的研究结果(表3)有较好的一致性。实验种群生命表参数中内禀增长率越高的多肉植物，大棚调查中该植物上的种群密度也越大。这为以实验室研究所得石蒜绵粉蚧在不同寄主上的生长发育情况来推测其在田间发生的程度提供了思路。我们还发现石蒜绵粉蚧在同科植物上发生程度差异大，在同属植物上发生程度相近，这为石蒜绵粉蚧的防治范围提供了一定的参考。观赏植物贸易往来的增加，为其扩散提供了有利的中间寄主。石蒜绵粉蚧个体小，少量的寄主植物就能满足其生存需求，其高繁殖率及其寄主的普遍性和易获得性使其极易在我国定殖，在我国入侵成功的风险较大，对观赏植物及甜椒、土豆等经济作物的潜在危险性较高。高红胜等(2019)发现可通过薄荷和苘麻对烟粉虱的诱集作用控制经济作物辣椒上的烟粉虱。在大棚调查中，有些多肉植物上偶见石蒜绵粉蚧，比如姬玉露和松锦之吹雪，实验种群研究结果表明，姬玉露和松锦之吹雪均是不能支持其发育成可育个体的植物。在扶桑绵粉蚧上的研究发现，只有在植物上发现各个发育阶段的粉蚧，才可定其为寄主(曹婧等,2013)。据国际植物检疫措施标准ISPM 37 (FAO,2018)，在野外调查中，植物上有实蝇(Tephritidae)并不能确定其为寄主植物。石蒜绵粉蚧的寄主范围及其在不同寄主上的适生性等有待深入研究。

本研究对石蒜绵粉蚧在7种多肉植物上的生物学特性和在田间发生情况分别进行了实验观察和调查，明确了7种多肉植物对该虫生长繁殖的影响，并对其为害的多肉植物种类进行较为全面的调查和整理，分析了多肉植物对其传播和定殖的作用，对其防治提供了一定的理论依据。