艾叶挥发油抗病原微生物活性研究进展

吕丰，丛萌，沈秉正，洪宗国

·综述·

艾叶挥发油抗病原微生物活性研究进展

吕丰，丛萌，沈秉正，洪宗国

430060 武汉大学人民医院药学部（吕丰、沈秉正）；430070 武汉，华中农业大学动科动医学院（丛萌）；430074 武汉，中南民族大学药学院（洪宗国）

艾叶为菊科蒿属多年生草本植物艾（Levl. et Vant.）的干燥叶，植株有浓烈的香气，除干旱及高寒地区外，在我国分布广泛。在中医理论中，艾是一种重要的药用植物，是中医艾灸疗法的灸材，也作为饮片广泛应用于临床，具有“温经止血、散寒止痛”的功效，在梁·陶弘景《名医别录》及明·李时珍《本草纲目》等多部中医药传统典籍中均有收录。

随着现代分离提取及药理活性评价技术的提高，对艾叶化学成分活性部位的研究取得一定进展。艾叶挥发油（volatile oils fromfolium，VOAAF）为艾叶主要活性成分，其抗菌及抗病毒活性日益为人们关注，本文综述了 VOAAF 的化学成分及抗病原微生物活性，旨在为发掘艾的药用价值提供理论参考，为进一步深化开发艾医药产业贡献一份力量。

1 艾叶挥发油的化学成分

挥发油是艾叶抗病原微生物的主要物质基础，然而 VOAAF 化学成分很大程度上受产地、采集期和提取工艺的影响。艾在我国分布较广，由于气候、水文和土壤的差异，导致品种变异，形成具有各地特色的亚种。传统认为，艾叶采集以端午节为佳，然而含闰月年份的 24 节气与阴历出入较大，也与采收期光照及降雨有关，故艾叶的采集期也一定程度影响 VOAAF 的化学成分。VOAAF 常用的提取工艺包括水蒸气蒸馏法、超临界 CO2萃取法、溶剂萃取法和微波萃取法等。这些方法在工艺、产率、提取速度和能耗等方面均各有不同，故对 VOAAF 的化学成分也有一定影响。本小节将依产地、采集期和提取工艺三大因素对VOAAF化学成分的影响进行综述。

1.1 产地对艾叶挥发油化学成分的影响

肖宇硕等[1]对江苏南通、湖北蕲春、浙江台州、云南楚雄及新疆乌鲁木齐五地采集的艾叶样本进行挥发油成分研究，发现湖北蕲春样本挥发油含量最高；在检出的 155 种成分中，蒎烯、桉油精、萜品烯、侧柏酮、1-石竹烯和氧化石竹烯等 16 个成分为共有组分。本实验室分别对湖北蕲春、安徽霍山、江西樟树、山东鄄城和河北安国五个地方品种的 VOAAF 进行了化学成分分析[2]，结果发现：运用蕲艾油简式提取法[3]所得挥发油得率分别为 1.230%、0.296%、0.479%、0.394% 和 0.675%；分别检出 28、41、16、46 和 11 种化学成分，其中 1,8-桉叶油素、3-侧柏酮、石竹烯及其氧化物和龙脑等为其共有成分。蒋潇和田静[4]通过比较云南、四川和湖北三地产 VOAAF 化学成分发现，三地样品共同含有的化合物分别为樟脑、龙脑、3,3,6-三甲基-1,5-庚二烯-4-酮和 1,8-桉叶油素，然而含量差异较大。戴卫波等[5]通过对 12 个不同产地的VOAAF 分析得出：湖北、山西、河北、湖南和安徽产艾叶其挥发油含量较高；普遍含有桉油精、樟脑、龙脑、松油醇（包括 α-松油醇和顺式-β-松油醇）、侧柏酮和氧化石竹烯等成分。综上，艾叶产地不同造成了挥发油的得率及主要化学成分的差异，故强调道地性为确立 VOAAF 主要化学成分的基本前提，也为研究其抗病原微生物活性指明了物质基础。

1.2 采集期对艾叶挥发油化学成分的影响

张元等[6]以湖北蕲春 2014 年种植的艾为研究对象，对当年端午节前后一个月共 7 个时间点采收艾叶样本进行挥发油化学成分分析，结果发现：当年 5 月 20 日前后采收样本的挥发油含量最高，达到 1.29%；以龙脑、桉油精、樟脑等 30 种主要成分相对含量为指标，5 月 27 日采收样本为最高，5 月 20 日采收样本次之。本实验室对湖北蕲春在 2012 年端午节前一个月 6 个时间点采集的艾叶进行挥发油化学成分分析发现[7]：当年 6 月 2 日采集点挥发油含量最高；通过比较不同采集期 5 种生物活性成分（1,8-桉叶油素、β-侧柏酮、樟脑、龙脑、4-萜烯醇）相对含量变化，6 月 2 – 9 日采集样本生物活性成分含量最高，毒性最低，品质较好。传统认为，艾叶采集以端午节为佳，但动植物生长依 24 节气变化，含闰月年份的 24 节气与阴历出入较大，故端午节收艾未必最佳。例如，2012 年（闰四月年）芒种节的前后采收的艾叶质量最好，既有较高的 VOAAF 得率，又可保证挥发油中生物活性成分含量的稳定性。

1.3 提取工艺对艾叶挥发油化学成分的影响

目前已报道 VOAAF 的提取方法多达十余种[8]，较为常见的有水蒸气蒸馏法、超临界流体萃取法和有机溶剂萃取法等。表 1 为多篇文献报道的艾叶挥发油得率及主要化学成分。水蒸气蒸馏法操作简便环保，无有机溶剂残留，在工业制备中运用广泛；由于其工作温度在 100 ℃左右，蒸馏出大部分可挥发性组分以小分子化合物及其氧化产物为主[9-10]。超临界 CO2萃取法挥发油得率较高，反应界面在常温下进行，一定程度上避免了常规提取过程中经常发生的分解、沉淀等反应；所得产物中极性较小的成分含量较高[9, 11]。运用有机溶剂萃取法挥发油得率较高，极性较小成分含量较多（如芳香族化合物），然而提取物种类较前两种方法有限且具有溶剂残留[12-14]。综合来看，水蒸气蒸馏法提取的挥发油工业推广和临床药用价值更大，而超临界流体萃取法和有机溶剂萃取法等工艺更适合于成分分析和品质鉴定。

表 1 不同提取方法制备的艾叶挥发油化学成分比较

多种因素均可显著影响 VOAAF 的主要化学成分。VOAAF 是多组分混合物，因此，在考察 VOAAF 生物活性时，应务必将产地、采集期及提取方式等因素考虑在内，以保证研究方案的可行性、可靠性和科学性。

2 艾叶挥发油抗病原微生物活性

按大小、结构和组成等，病原微生物可分为三大类：非细胞型（病毒）、原核细胞型（细菌、支原体、衣原体和立克次体等）和真核细胞型（真菌）。近年来，VOAAF 抗病原微生物活性已经见诸报道，本小节将依病原微生物的分类来综述 VOAAF 的生物活性及其作用机制。

2.1 艾叶挥发油的抗病毒活性

病毒是形态最微小、结构最简单的微生物，在微生物引起的疾病中，病毒约占 75%。早期研究肯定了艾灸的抗病毒作用，而 VOAAF 作为艾叶中主要活性成分，其抗病毒活性也逐渐为人们关注。吴生兵等[15]利用水蒸气蒸馏法提取安徽产 VOAAF，观察到其具有抗水痘-带状疱疹病毒（varicella-zoster virus，VZV）的活性，且剂量越大抑制效果越持久。一项基于 HepG 2.2.15 细胞的研究发现，水蒸气蒸馏法提取的河南产 VOAAF 对乙型肝炎病毒（hepatitis B virus，HBV）具有抑制作用；其机制是抑制 DNA 的复制，从而减少病毒表面抗原 HBsAg 及 HbeAg 表达[16]。韩轶等[17]报道，水蒸气蒸馏法提取的湖北产 VOAAF 可通过抑制呼吸道合胞病毒（respiratory syncytial virus，RSV）形成合胞体，产生抗病毒的作用；其 IC50为 3.33 mg/L，治疗指数达到 9.4。本实验室发现，VOAAF 及其艾灸过程中产生的艾叶裂解物均发挥抗病毒作用，其中酚类成分的 O-H 键能够均裂生成半醌自由基，并对甲型 H3N2 流感病毒具有抑制活性[18]。综上，VOAAF 具有一定的抗病毒活性，但具体是其中哪一种或哪几种化学成分具有上述活性，尚有待深入研究。此外，扩展 VOAAF 的抗病毒谱和抗病毒机制也是进一步探索的重要方向。

2.2 艾叶挥发油的抗细菌活性

由于细菌的获得性耐药，人们对于化学抗菌药物的使用日趋谨慎。艾叶的天然提取物可有效抑制细菌，其主要成分 VOAAF 因其广谱性和天然安全性具有被广泛研究和开发的潜力[19]。虽然多地产 VOAAF 抑菌圈直径（DIZ）、最低抑菌浓度（MIC）和最低杀菌浓度（MBC）等参数各异，但仍对革兰氏阳性菌和革兰氏阴性菌表现出广谱抗细菌活性（表 2）；其中金黄色葡萄球菌和大肠埃希菌的报道最多[20-28]。本实验室前期亦探索了蕲艾挥发油抗革兰氏阴性与阳性菌的广谱活性[29-30]。刘先华等[20]发现，VOAAF 对金黄色葡萄球菌、大肠埃希菌和铜绿假单胞菌的抑制作用等同于或优于红霉素。类似的，李志鹏等[24]发现 VOAAF 对大肠埃希菌的抑制效果强于 160 万单位青霉素。目前已有多项研究探索了 VOAAF 的抗菌机制。杨文婷等[25]认为 VOAAF 可通过改变细菌细胞壁和细胞膜的通透性以及抑制细菌 DNA 合成来实现其抗菌作用。Guan 等[27]通过扫描电镜发现，挥发油的活性成分可穿透细菌细胞壁到达作用靶点，最终破坏细胞壁结构起到杀灭细菌的作用。运用细胞膜荧光探针 diSC35，Xiang 等[28]发现 VOAAF 分别在 MIC 和 MBC 浓度下处理金黄色葡萄球菌，荧光信号显著增强、培养基上清液水溶性蛋白质和钾离子增加，提示细菌细胞膜结构被破坏，胞内物质外泄。综上，VOAAF 的广谱抗菌活性提示了其作为天然药物资源的临床药用潜力，而相应的抗菌机制也有待进一步研究。

表 2 对艾叶挥发油敏感的病原菌分类

注：IC50：50% 抑制浓度；IC90：90% 抑制浓度；DIZ：抑菌圈直径；MIC：最低抑菌浓度；MBC：最低杀菌浓度。

2.3 艾叶挥发油的抗真菌活性

目前常见的致病性真菌达 50 ~ 100 种，可引起人类感染性、中毒性及超敏反应性疾病[31]。临床上，艾灸对真菌感染往往有较显著的疗效[32-33]。艾灸具有药物作用、温热作用与近红外辐射作用三大作用机制[34]，其中药物作用与 VOAAF 相关[35]。絮状表皮癣菌（）属于浅部感染真菌，临床上可致体癣、足癣、手癣和甲癣等。吴生兵等[15]发现，120 μl/ml VOAAF 作用 3 min 即可杀灭絮状表皮癣菌。白假丝酵母菌（）又称白色念珠菌，属机会致病性真菌，容易引起皮肤、黏膜和内脏的急、慢性感染，其感染率和死亡率逐年上升[36-38]。研究表明，以 120 μl/ml VOAAF 作用 40 min 即可杀灭白假丝酵母菌[15]。本实验室发现，蕲艾挥发油对白色念珠菌具有强抑制与杀灭作用，最低抑菌浓度为 0.03%[29]。施高翔等[39]通过研究发现，VOAAF 处理白假丝酵母菌出现磷脂酰丝氨酸外翻、线粒体膜电位改变和细胞核固缩或裂解等现象，菌体细胞凋亡增加，提示 VOAAF 抗白假丝酵母菌活性与诱导线粒体损伤所致的细胞凋亡有关。新型隐球菌（）属机会致病菌，侵犯人体可引起隐球菌病，最初表现为肺部感染，最终可累及中枢神经系统及全身各脏器。吴生兵等[15]在研究中发现 VOAAF 同样具有抗新型隐球菌活性。黑曲霉（）是曲霉属致病菌，能侵犯机体许多部位造成肺曲霉病、全身性曲霉病、中毒和致癌。湖北产艾叶通过同时蒸馏萃取法提取 VOAAF，其对黑曲霉的 MIC 为 6.25 ± 0.36 μl/ml[27]。努尔比耶等[40]发现，新疆产 VOAAF 对黑曲霉的 MIC 为 50 μl/ml；其主要成分桉树脑和 4-松油烯醇对黑曲霉的 MIC 分别为 50 μl/ml 和 40 μl/ml。上述工作证实了 VOAAF 的抗真菌活性并初步推测了其活性部位，指出 VOAAF 的抗真菌作用是多种成分协同、多靶点作用的结果，为日后研究 VOAAF 的抗真菌活性提示了方向。

3 结语与展望

艾在我国资源丰富、分布广泛，在中医诊疗体系中占有重要地位。为了进一步探讨艾的药用价值和产业前景，本文首次综述了国内外对 VOAAF 抗病原微生物活性的研究。但从 VOAAF 药物开发的角度而言，还存在诸多难点：首先，VOAAF 的化学成分复杂，各品种艾叶油成分又各有差异，难以建立如单一成分药物类似的质量评价标准；其次，对于 VOAAF 抗病原微生物活性的机制研究深度不足，即具体哪一种或哪几种活性成分参与了何种水平的抑菌效应，VOAAF 的体内过程如何，这是药效学和药代学所需解决的问题；最后，艾叶及其挥发油产业开发规模及深度不够，少数产品如艾条、精油制品尚处于初级开发阶段，艾的药用及卫生保健价值还有待进一步发掘。VOAAF 具有抗病原微生物活性显著、促渗作用强、安全性高等优势，但同时在应用方面存在溶解性差、稳定性低等不足，这需要制剂与配方技术加以解决。目前，常用的如包合、凝胶和微乳等技术既可保留挥发油的药理活性，又能在最大程度上改善物理特性。综上，VOAAF 的基础研究和制剂研究将为新型抗病原微生物药物的开发提供重要理论保障。

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洪宗国，Email：hongzongguo@aliyun.com

2019-06-12

10.3969/j.issn.1673-713X.2020.02.022