海滨耐盐植物耐盐性及其形态和生理适应性研究进展

王宏信, 骆 娟, 李向林

(三亚学院, 三亚 572000)

海滨耐盐植物主要分布于海岸线的潮间带和潮上带区域，既是海滨生境中的优势植物，更是滨海生态系统中极其重要的一部分[1]。耐盐植物(Halo-tolerant plant)，泛指具有较强耐盐能力的植物，而海草(Seagrass)、红树林植物(Mangrove plants)、盐沼植物(Slat marsh plants)则是严格意义上的海滨耐盐植物。研究已表明，盐胁迫影响植物的生长和发育、光合作用、蛋白质合成、能量和脂质代谢等。海滨耐盐植物通过形态的调整适应可塑性，从而确保盐胁迫条件下必要的生理功能和一定的生存适合性。本文着重阐述了有关海滨耐盐植物耐盐性的研究内容，总结了海滨耐盐植物在盐胁迫条件下的形态、结构、生理等方面的适应性，耐盐性的分子机制和与丛植菌根的共生机理，及其耐盐性评价策略等。探究海滨耐盐植物对环境胁迫的响应机制，有助于进一步理解盐胁迫环境下海滨耐盐植物种群的建立和发展过程中的环境制约因素，为海岸生态环境的保护和恢复提供参考依据。

1 海滨耐盐植物耐盐性研究

1.1 海滨耐盐植物的种类

受海滨极端环境的影响，海滨耐盐植物种类相对匮乏，种群比较单一，优势种明显。据统计，全世界有耐盐植物1500多种，陈兴龙等[2]调查发现中国滨海耐盐植物大约有517种，共115科，359属。其中数量较多的3个科分别是禾本科(Poaceae)、藜(Chenopodiaceae)和菊科(Asteraceae)。

表1 与海滨耐盐植物耐盐性相关的植物特征

1.2 耐盐性的研究内容

目前，对海滨耐盐植物的耐盐性研究主要集中于以下几个方面(见表1)：1)叶片、茎、根系形态适应性特征[3-7]。2)生理适应特征。光合生理特征[8]；植物体内离子转运与均衡[9]；植物渗透调节和抗氧化酶系统[10]。3)耐盐性与植物个体发育[11]。4)盐胁迫的分子机制[12-13]。5)丛植菌根(AMF)与海滨耐盐植物耐盐性[14]。6)耐盐性的等级评估[15]等方面。

2 海滨耐盐植物的表型与生理可塑性

2.1 耐盐性与表型可塑性

海滨耐盐植物在盐胁迫下，其叶片光合作用、生产代谢功能、体内蛋白质合成、水分代谢及离子吸收等植物生理生化过程都将受到影响。每一种植物都会进化出与环境相适应的形态结构。盐胁迫下，海滨耐盐植物各营养器官形态呈现出广泛的可塑性。

2.1.1 生物量分配格局

生物量分配格局是植物适应不利生境的重要途径。Li等[16]研究发现陆生型芦苇(Phragmitesaustrilis)通过调整叶片与根中的干物质量，降低自身生长速度，来适应高盐的环境。Basyuni等[11]研究发现，低盐分显著增加了红树(Rhizophoraapiculata)根系数量及其长度，但是随着盐分浓度增加，这种趋势下降。这些结果表明，不同耐盐植物在盐胁迫下通过改变生物量的分配模式来适应生境。

2.1.2 根、茎、叶外部形态及解剖结构

海滨耐盐植物的根、茎、叶外部形态及解剖结构在盐胁迫条件下，需要发生一些变化以适应胁迫。刘莹[5]研究表明，芦苇(Phragmitesaustralis)和扁秆荆三棱(Bolboschoenusplaniculmis)主要通过调节叶片形态性状和整体性状来适应盐碱含量的变化。李群等[17]研究发现，为适应水盐双重胁迫的生境, 芦苇植株形成小且厚的叶片，降低比叶面积(SLA), 确保植物自身碳和水分的动态平衡。黄相玲等[18]对小叶榄仁(Terminalianeotaliala)研究发现，不同浓度的盐胁迫会使2年实生的小叶榄仁叶面积变小，地径变细。郭建荣等[19]研究了盐地碱蓬(Suaedasalsa)发现，它能通过增加植物根系总长度、总吸收面积和根总体积来适应盐胁迫。Mari等[20]通过对马齿苋(Sesuviumportulacastrum)叶片解剖发现，最初到达叶片的盐可能积累在叶肉细胞的大液泡中，而当盐分积累超过液泡贮藏能力48 h时，盐分被输出到质外体。Krishnamurthy等研究[21]发现非泌盐植物柱果木榄(Bruguieracylindrica)在自然生长条件下，根尖10 mm处可看到双层内皮层细胞，这与泌盐植物海榄雌(Avicenniamarina)根系的疏水屏障的单层细胞结构是不同的。这样的结构差异被认为是植物适应性进化的结果。

2.2 耐盐性与生理可塑性

2.2.1 叶片的生理特征

在高盐胁迫条件下，植物体叶绿体、线粒体结构受损，从而导致光合作用相关的酶类失活或者变性，同化产物减少。任媛媛等[22]研究表明，在受到不同浓度NaCl胁迫后，刺槐(Robiniapseudoacacia)最大荧光Fm值在不同浓度胁迫之间存在显著差异，随着NaCl浓度的增加，刺槐的光能转化效率值、非循环光和电子传递速率以及光化学猝灭系数值逐渐降低，而非光化学淬灭系数值显著增加。Shen等[23]研究表明高盐处理不仅可以诱导海榄雌(Avicenniamarina)气孔限制，而且可以诱导非气孔限制光合作用，并导致与光合有关的蛋白质丰度下降。由此看出，海滨耐盐植物光合能力的降低因植物的种类、生育时期、环境因子等的不同而有所差异。

2.2.2 离子转运与均衡

在盐胁迫环境下，盐分离子与其他的矿质元素竞争，打破了植物体内的离子稳态，从而严重阻碍了植物的正常生长。李广鲁等[24]对冰叶日中花(Mesembryanthemumcrystallinum)的研究表明，NaCl处理后，冰叶日中花各个器官中的Na+含量增加，而K+、Ca2+、Mg2+含量降低，离子比值降低。胡化广等[9]对大穗结缕草(Zoysiamacrostachya)和中华结缕草(Zoysiasinica)进行双盐胁迫处理，结果表明，随着盐浓度增加，两种结缕草叶片中 K+/Na+逐渐下降，但叶片中 K+/Na+大于根中，表明盐胁迫促进了K+向叶片运输。大穗结缕草运输选择系数Sk,Na逐渐降低，中华结缕草的Sk,Na先降低后升高，说明 2 种结缕草对K+和 Na+的选择性运输特点不同。熊雪等[3]研究表明盐胁迫不均匀性有利于紫花苜蓿(Medicagosativa)对地上部分离子的调控，保持较高的 K+/Na+避免了由于Na+浓度过高而导致的光合作用降低。Zeng等[25]研究发现盐穗木(Halostachyscaspica)通过无机离子特别是Na+、Cl-的渗透调节机制和有机溶质甜菜碱的积累以保护植物在高盐胁迫下的生长和发育。

2.2.3 渗透调节和抗氧化酶系统

盐胁迫下，植物体内会产生自由基，破坏生物膜并影响植物的正常代谢，植物体内抗氧化酶的活性水平与耐盐性存在相关性。Rashmi等[26]研究表明，内源γ-氨基丁酸(GABA)通过调控甜露兜树(Pandanusodorifer)体内的抗氧化活性酶系统达到对盐逆境的适应。林雪锋等[4]对中山杉(Taxodiumhybrid‘Zhongshanshan’)、小叶榕(Ficusmicrocarpa)和海滨木槿(Hibiscushamabo)在不同盐分梯度下的研究表明，随着盐处理时间增加，3种植物叶片超氧化物歧化酶活性下降，过氧化物酶和抗坏血酸过氧化物酶活性先上升后下降，丙二醛含量呈现下降趋势。姚明志等[15]研究发现随盐胁迫加剧，各种源的单叶蔓荆(Vitexrotundifolia)过氧化氢酶、过氧化物酶、超氧化物歧化酶活性呈现上升趋势。植物体内的花青素也是重要的抗氧化剂，在受到盐胁迫时也将产生保护作用，但这与植物叶片的发育进程密切相关[10]。由于海滨植物耐盐性的机理非常复杂，不同植物同一发育时期的单个或者几个指标很难全面客观地反映出植物的耐盐能力，今后的研究需要在胁迫时间和多个盐梯度方面深入探讨。

3 耐盐性与植物个体发育

盐胁迫会通过离子毒害和渗透胁迫对植物的生长、发育、生理生化代谢、繁殖以及地理分布等产生重要的影响。陈文翰等[27]研究发现盐胁迫会抑制翅碱蓬(Suaedaheteroptera)种子的萌发和幼苗生长速率，导致幼苗的渗透调节物质增加。韦梅球[28]对贝克喜盐草(Halophilabeccarii)研究发现高盐度使种子累积萌发率以及植物生长速率显著降低。植物的相对生长率(RGR)也存在一定的可塑性，在受到盐胁迫时，较低的RGR能够维持自由度较高的碳水化合物和矿质资源库，来适应胁迫。

4 盐胁迫的分子机制

植物遭受盐胁迫时迅速启动相关基因，进行转录调控，进而合成相应蛋白质来控制代谢物合成和离子转运以调节渗透平衡[29]。Chang等[30]对小盐芥(Thellungiellahalophila)研究发现，其叶绿体中ThGAPB基因过表达可以维持较高的ADP和NADP+循环速率来降低活性氧产量，从而改善植物的耐盐性。汪琼等[31]研究表明杨树(Populus)MYB转录因子PtrMYB106 借助抑制内源性 ABA 合成，降低植物对高盐胁迫的适应能力。王甜甜等[32]研究表明高亲和性钾离子转运蛋白(KHT)可以将植物体内的钠、钾离子长距离运输分配，从而维持植物细胞及整株水平Na+/K+平衡。近年通过基因组学的方法来研究海滨耐盐植物的耐盐性，主要是通过鉴定和利用拟南芥(Arabidopsisthaliana)中已知的相应基因来进行耐盐性调控，缺乏通过正向筛选植物敏感突变体来确定其耐盐基因的研究，今后类似的研究还需加强。

5 丛植菌根与海滨植物耐盐性

丛枝菌根真菌(AMF)能够适应盐胁迫环境，可与海滨植物共存，促进植物生长，提高植物耐盐性。在盐胁迫下， AMF可以显著增加植物对各种矿质营养的吸收，王敏强等[14]研究表明接种AMF真菌显著增加了高盐胁迫下甜叶菊(Steviarebaudiana)植株的P含量，且甜菊对P依赖性随着盐浓度增加而升高，因此促进P元素的吸收可能是AM真菌提高甜叶菊耐盐性的内在机理。Palacio-Rodríguez等[33]研究发现从盐草(Distichlisspicata)根际分离的LBEndo1和KBEcto4两种嗜盐细菌可以提高拟南芥抗盐性，这也部分说明了盐草对盐胁迫耐受的机理。潘晶等[34]研究认为 AMF提高植物耐盐性的主要机制包括：1)缓解盐离子毒害和改善植物体内营养平衡；2)通过扩大植物根系吸收面积来增加水分吸收效率；3)通过激活植物抗氧保护体系，保护植物细胞膜系统和光合系统的完整性，提高植物耐盐性。目前，国内外对AMF研究虽多，但对其耐盐机制的认识并未统一，不同菌株与不同植物的最适组合，以及如何进一步利用宏基因组学和新一代测序技术来研究AMF耐盐性方面将成为今后研究的热点。

6 海滨耐盐植物的耐盐性评估及其在生态恢复中的作用

在确定海滨耐盐植物耐盐指标时，主要根据形态发育和生理生化代谢两方面，而在评定方法方面主要考虑相关分析、主成分分析、隶属函数法、主成主观赋值法、回归分析和路径分析等。姚明志等[15]利用隶属函数法综合评价了来自7个不同种源的单叶蔓荆抗盐性能，其耐盐能力由大到小为: 山东、海南、辽宁、广东、福建、广西及浙江。李伟等[35]研究了不同盐度处理下海三棱藨草(Scirpusmariqueter) 和互花米草(Spartinaalterniflora) 模拟对盐胁迫的响应，发现互花米草比本地物种海三棱藨草具有更强的耐盐性。由于滨海耐盐植物抗盐性受到诸多因素影响，且耐盐机制比较复杂，今后可通过建立健全耐盐植物数据库，划定植物耐盐级别来进行科学评价。

7 研究展望

目前大部分研究集中在海滨资源植物对盐胁迫的耐受性及其适应性形态和生理变化，而对其他海滨耐盐植物的研究还较少；一些结论是建立在彼此独立几个形态或者生理指标的研究结果上，因此很难全面地反映滨耐海盐植物的耐盐性；缺乏对海滨耐盐植物耐盐性在宏观尺度上的研究。基于以往研究中存在的问题，应从以下几个方面加强：1)在研究其结构变化的基础上，对典型的海滨耐盐植物的抗盐机理进行深入研究，并进行进一步的生理生化研究，如信号转导途径等。2)使用正向和反向遗传工具以及植物生理学、分子生物学方法，提取耐盐基因，通过遗传修饰改造植物。3)利用比较遗传学的方法确定被研究植物物种与模式植物基因组之间的关系以及与盐胁迫反应和耐盐性之间的关系。4)我国拥有约18 000 km的海岸线，这需要在更大尺度上去研究海滨耐盐植物在整个生态系统中的作用，为恢复海滨生态系统的生物多样性提供理论支持。5)筛选不同的AMF菌株与不同海滨耐盐植物形成共生体的最适组合，利用新一代测序技术研究AMF耐盐基因，筛选耐盐基因以增加AMF 盐胁迫下植物的耐受性。