湿地植物繁殖库的研究进展

陈心胜 ，蔡云鹤 ，王华静，邓正苗 ，李峰 ，侯志勇 ，谢永宏 *

（1. 中国科学院亚热带农业生态研究所, 亚热带农业生态过程重点实验室，湖南 长沙，410125；2. 中国科学院洞庭湖湿地生态系统观察研究站，湖南 岳阳，414018；3.四川师范大学地理与资源科学学院，四川 成都，610101）

繁殖库由种子库和芽库共同组成[1-2]。土壤种子库是指存活在土壤表面和土壤中全部种子的和[3-4]，是繁殖库的有性组分。芽库是指能潜在进行营养繁殖的芽的集合，如与根茎等多年生器官相连的芽，是繁殖库的无性组分[5-6]。繁殖库是潜在的植物群落，是群落演替发生的主要物质基础，其物种组成、密度和动态直接影响地表群落组成、更新潜力及演替方向[1-2]。

在全球气候变化和围垦、建坝等人类干扰影响下，很多湿地如长江中下游湖泊湿地经历了剧烈的水文、富营养化等变化，湿地植被格局发生了巨大变化。植被繁殖库既受这些生态事件的影响，也是改变和影响植被演替方向的重要驱动因素。因此，开展湿地植物繁殖库研究对理解和预测全球气候变化背景下的湿地植被演替方向以及开展湿地植被恢复与重建工作等具有十分重要的意义。繁殖库中的种子和芽均对地表群落物种组成和群落更新起重要作用[7]。种子在长距离扩散、降低局域种内竞争和保持遗传多样性等方面具有重要作用，而芽库在局域种群持续及在干旱、牧食等干扰后的恢复方面意义重大[7-8]。但当前湿地植物繁殖库的研究主要集中在种子库方面，芽库研究相对比较薄弱，例如以“wetlands”和“seed bank”为关键词在Web of Science进行搜索有948篇论文，而以“wetlands”和“bud bank”为关键词仅有21篇论文（Web of Science, 2018-09-20）。种子库和芽库研究的不均衡性限制了对湿地植物繁殖库的认识，影响了对湿地植物群落更新及演替生物学机理的理解，也限制了繁殖库在湿地植被恢复与重建中的应用。根据最新研究成果，并结合我们在洞庭湖湿地开展的研究工作，本文从湿地植物繁殖库的建成、空间分布和季节动态以及对生境变化的响应等方面进行归纳总结，并提出将来研究的重点方向，以期为湿地植物繁殖库的深入研究和应用实践提供参考。

1 湿地植物繁殖库的建成

由于种子和芽在形成方式、寿命和扩散能力等方面的不同，种子库和芽库的形成机制也存在显著差异[6,8,9]。

1.1 种子库的形成

种子库的形成受种子输入和种子丧失两个过程的影响。种子流（种子雨）是种子库中种子的主要来源[10]。成熟的种子散落后一部分保留在地表或枯枝落叶中，但大部分因生物因素和非生物因素被埋藏在土壤深处[11,12]。水流、风、动物和人类活动等媒介可将种子进行远距离运输，为湿地种子库带入新个体[13]。对洞庭湖青山垸退田还湖湿地种子库的研究表明，受雨水冲刷、洪水等影响，中、高程区的部分种子随水流动而沉积于低程区，扩大了低程区的种子库密度[14]。

存在于地表和土壤深处的种子绝大多数要经过休眠。因种子类型和存在条件的差异，休眠时间可以从几天到几年[15]。大多数湿地植物的种子具有长期休眠的特性，从而形成持久性的种子库[16-17]。种子萌发是种子库丧失的主要原因[18]。水位、温度等是影响湿地种子萌发的重要因素。研究表明，多数物种的种子在土壤湿润条件下萌发最好，淹水显著抑制了种子萌发[19]。适宜的温度可以打破种子的休眠，加快种子中物质与能量的转换，进而促进种子的萌发。值得注意的是，许多湿地物种对温度波动反应敏感，需要经过变温处理才能萌发[18]。

1.2 芽库的形成

根据芽的数量、季节动态、扩散能力、休眠方式等可将芽库分为三种类型：持久性芽库、季节性芽库和潜在芽库[6]。其中，持久性芽库为多年生器官上的芽体，如地下多年生根茎上的芽；季节性芽库主要为短命器官上的芽体，如草本植物的地上芽和地下假一年生器官（pseudo-organs）；潜在芽库为干扰或其他因素所诱发的由根、茎或叶片产生的不定芽。植物自身的生理特点，如体内可溶性糖的积累和分配，可能会制约芽库的建成[20]。芽的形成不仅依赖于母株，而且与湿地生境密切相关。水位是影响芽库形成的关键因素，但不同生活型植物对水位的响应存在差异。高水位限制了挺水植物辣蓼（Polygonum hydropiper）和短尖苔草(Carex brevicuspis)的芽库形成，如在40 cm水位下，辣蓼和短尖苔草只产生很少数量的芽[21]，而深水位增加了沉水植物刺苦草（Vallisneria spinulosa）块茎的产生[22]。土壤营养的适当增加有利于芽的形成，如小酸模(Rumex acetosella)根茎芽的数量随营养增加而增多[23]。另外，适度干扰（火烧、刈割、动物取食等）可使植物芽库密度增加[7,24-25]。

芽必须依靠其着生器官生存，扩散能力有限，但鳞芽、断枝、根茎片段等繁殖体能够随水流扩散到新的区域。研究表明，水流缓慢的区域有利于繁殖体的沉降，芽库数量较大，而水流快速的区域芽库数量较少[25]。

2 繁殖库的规模、空间格局和季节动态

度的增加呈减少趋势[12,30,37]。种子库主要集中在表层4 cm土壤中，且单位面积上种子库的密度随着土壤深度的增加而减少，当土壤深度到12 cm时种子库密度减少到零[38]。对芽库的垂直分布研究表明，芽主要分布在表层10 cm土壤中[39]。深层芽（大于10 cm）一般呈休眠状态，只有在强烈的干扰下（如农耕、洪水冲刷）才会萌发补充到地表植被。

2.1 繁殖库规模

繁殖库的规模一般指单位面积土壤中有活力的繁殖体的数量，即繁殖库密度。已报道的繁殖库密度一般只包含种子库，没有将芽库统计在内。不同湿地类型种子库的密度存在较大差异。瑞典北部湖滨湿地种子库密度在0～8 286粒/m2之间[26]；印度北部季风湿地种子库密度为1 100～3 100粒/m2之间[27]；美国东北部特拉华河的潮汐湿地种子库密度在1 717～3 260粒/m2之间[28]。长江中下游浅水湖泊湿地种子库的密度在10 205～14 116粒/m2之间[29-30]。因此，种子库的密度一般大大高于地表群落密度，表明种子库对地表群落具有很强的更新与替代潜力。

地下芽库密度与地上分蘖密度的比值，即分生组织限制指数（meristem limitation index），可以表征地上种群更替（population replacement）受芽库的限制程度[31]。如果指数小于1，表示地上种群更替受地下芽库限制，但指数稍大于1，地上种群更替依然可能受到芽库限制[31]。有关湿地植物芽库的研究较少，已报道的优势物种地下芽库密度在333～1 049芽/m2之间[32-33]。当前需加强不同湿地类型芽库的调查统计，以更准确的评估繁殖库对地上植被的更替潜力。

2.2 繁殖库空间分布

湿地繁殖库的空间分布分为水平分布和垂直分布。水平分布决定了地表群落的分布格局，而垂直分布则影响干扰后植物种群的替代与更新[34]。

湿地繁殖库的水平分布格局与地表群落特征、繁殖体的扩散、高程梯度及生境异质性等有关[35]。对长江中下游淡水湿地种子库的研究表明，地表植被优势物种的种子在小尺度空间呈集聚状态[29]。一些湿地植物丛下能集聚很多的种子，使单位面积上种子的密度高于开阔地区[36]。洞庭湖湿地优势物种芽库密度与其分布的海拔高程密切相关，分布在低海拔区域的虉草(Phalaris arundinacea)芽库密度最大，分布在中海拔区域的辣蓼和短尖苔草次之，分布在高海拔区域的荻(Miscanthus sacchariflorus)芽库密度最小[33]。

许多研究表明，湿地植物繁殖库密度随土壤深

2.3 季节动态

植物繁殖库的物种组成及密度随季节呈现出规律性变化。对洪湖退耕湿地种子库的研究表明，12月份地表植被成熟种子输入到种子库，种子库密度最大；6月份大部分种子已萌发，种子库密度最小[40]。对太湖滨岸带湿地种子库季节动态研究表明，种子库密度春季(4月份)最高,夏季(8月份)次之,秋季(11月份)最低[41]。对洞庭湖湿地四种典型优势物种（虉草、苔草、辣蓼、荻）的芽库研究表明，芽库密度在冬季（1月）最高，春季萌发后（3月）快速下降，洪水前（5月）最低[33,42]。因此，植物繁殖库的季节动态受繁殖体的输入、输出和死亡等生活史特征影响，并且受到洪水时间、低温等环境的制约[43]。

3 繁殖库对环境变化的响应

3.1 水位

众多学者认为水位是影响湿地植物繁殖库萌发、定居和扩散的关键环境因子[44-45]。种子库相互移植实验发现，将挺水植物区的种子库置于沉水条件下，沉水植物区的种子库置于0 cm水位条件下，所形成的植物群落都较简单，表明水位是影响种子库物种萌发和幼苗生长的重要因素[46]。优势物种繁殖体对水位变化的响应差异可能会改变物种间的竞争关系，使物种组成和群落类型发生改变[47]。对河岸带湿地调查发现，随着湿地水位持续下降，虉草萌蘖率明显升高、生长加快，取代膜囊苔草（Carex vesicaria）成为群落优势物种[47]。在松嫩平原向海湿地，生境发生湿化时，芦苇(Phragmites australis)根茎节芽能快速萌发取代羊草(Leymus chinensis)成为优势种群[48]。由此可见，水位变化主要调控不同物种/功能群繁殖体的产生、萌发、幼苗生长及其竞争力，并最终影响到地表群落建成、物种组成和演替方向[49-50]。此外，长期适应于不同生境的同一物种，其生长和繁殖对水位变化的响应也不相同。例如，适当干旱使分布在高程区的短尖苔草的分株数、芽数和芽生物量增加，而对低程区短尖苔草的分株总生物量和总芽数影响不显著[51]。

3.2 泥沙淤积

泥沙淤积伴随洪水而发生，对繁殖体的萌发、出苗以及生长造成影响，被认为是驱动湿地群落演替的重要因素之一[52]。一般认为，浅层淤积增加了种子周围的湿度等从而有利于种子萌发[52]，但也有研究发现仅0.50～0.75 cm的淤积就能显著降低种子萌发和物种丰富度[53]。芽体与根茎等多年生器官相连，贮藏的能量较多，对泥沙淤积的忍耐能力可能较强，如离体培养实验表明，荻的根茎腋芽在20 cm沙埋条件下仍然可以达到34%的萌发率[54]。繁殖体对泥沙淤积的忍耐力可能与繁殖体的大小、休眠程度以及可溶性糖含量等密切相关，但当前泥沙淤积影响繁殖体萌发和生长的内在机理还不清晰。

3.3 土壤含水量和营养

土壤含水量和营养是决定植物群落和物种分布的重要因素，也是影响植物繁殖库萌发和动态的重要因素。在北美大平原，随着降水量的增加，地下芽库的数量呈增加趋势[31]。植物可通过调节芽库组成形成不同的克隆生长策略以适应不同海拔下的水分环境[55]。在洞庭湖湿地，低海拔下的土壤含水量较高，短尖苔草产生较高比例的短根茎芽，主要采取“集团型”策略来适应生境；在中、高海拔下，土壤含水量较低，短尖苔草产生较高比例的长根茎芽，主要采取“游击型”策略来逃避相对干旱的生境[55]。

植物繁殖体的休眠或萌发受到土壤中氮、磷等营养的影响，并且与湿地水文条件存在交互效应[56-57]。例如，对美国中部淡水湿地种子库的研究表明，在淹水条件下磷的添加显著降低了种子库的萌发率[57]。伴随泥沙淤积而来的营养增加了虉草根茎芽的数量、根茎的长度，但不同湿地物种芽库对营养添加的响应不同[58-59]。

3.4 火烧

火烧是维持湿地物种丰富度和多样性的重要因子，也是进行湿地管理的重要手段。火烧主要通过影响繁殖库中不同物种/功能群的萌发能力、生长状态，进而影响地表植被的物种组成、密度和生产力。在火烧对结缕草（Zoysia japonica）种群有性生殖数量特征的研究中发现，火烧极显著地增加了结缕草种群生殖枝的密度，种子产量是未火烧种群的1.85倍[60]。在以克隆植物为主的群落，火烧主要影响植物芽库密度、分蘖数等特征[61]。对北美高草草原（tallgrass praire）的研究表明，禾草类植物在高频次火烧条件下（每年一次）比低频次火烧条件下（每20年一次）产生更多的芽[61]。火烧提高了洞庭湖苔草和荻群落土壤的pH值，使土壤向偏碱性发展，并改善了苔草群落的生长环境，促进其重新萌发[24]。

3.5 动物取食和人类活动

动物取食和人类活动等生物因素也会使繁殖库的密度和组成发生变化[34,62]。一般认为，适度的动物取食可促进芽的萌发[63]，但不同生活型植物的芽库对动物取食的响应不同[61]。例如，在北美高草草原，放牧导致群落中禾草类植物的芽库密度降低，而非禾草类植物的芽库密度增加，从机制上解释了长期放牧条件下植物群落结构和生产力的变化[61]。对洞庭湖湿地短尖苔草连续2年的刈割实验表明，每月一次或每两月一次的刈割并没有显著降低短尖苔草的分蘖和根茎芽的密度，也没有显著改变地下芽库的组成，即长根茎芽和短根茎芽的比例。但是，在连续刈割条件下，短尖苔草的分蘖高度以及地上、根和根茎的生物量显著下降[62]。这些结果表明芽库是一种保守的繁殖策略，使短尖苔草能够忍耐一定程度的刈割。在连续刈割后保持一个大的芽库能够使短尖苔草种群在干扰生境中再生和持续。

农业耕作方式、翻耕深度等也会影响湿地种子库的密度和分布[64]。在翻耕的过程中，土壤种子库的垂直分布结构会发生改变，导致中层土壤种子库比表层土壤大，甚至深层土壤种子库的储存量更大。在长期的放牧和耕作下，一些物种的土壤种子库密度会降低甚至消失[65-67]，但在某些有利的人为干扰下，一些物种种子库密度也会增加[17]。

4 研究展望

4.1 多年生植物对种子库和芽库投资的权衡

在季节性淹水的湿地，群落中的一、二年生植物一般采取快速完成生活史的策略，在洪水前产生大量的种子[68]。但对群落中占优势的多年生植物来说，在一个繁殖期内既能通过有性繁殖产生种子，又能通过无性繁殖产生营养芽[69]。多年生植物对种子库和芽库的选择性投资可能代表着物种对有性和无性繁殖方式的权衡，并且这种权衡受多种环境因子影响[70-71]。对洞庭湖湿地野外调查发现，短尖苔草在高海拔区域产生较高密度的根茎芽和较低密度的繁殖株，而在低海拔区域产生较低密度的根茎芽和较高密度的繁殖株[71]。基于种子库研究，一些学者推测在湿地植物群落演替早期，面对洪水频繁干扰的生境，多年生植物可能会产生大量种子；随着演替进一步发展，在稳定生境中，多年生植物可能转向通过芽库进行无性繁殖[70,72]。但由于缺乏实验研究，湿地多年生植物如何调整种子库和芽库分配来适应湿地生境变化，以及这种繁殖分配策略对繁殖库组成和动态的影响尚不清楚。

4.2 预测模型研究

通过模型研究可以预测湿地生境变化条件下繁殖库的组成和动态以及地表群落演替方向等，可为湿地生态系统管理和调控提供有力工具[73-74]。杨允菲等[74]发展了芽流模型，提出采用1龄级根茎芽的输入率、休眠芽库存活率等来估计芦苇芽库贮量动态。van der Valk[44]根据繁殖库中物种的生活史特征、繁殖体寿命、种子萌发和幼苗成活对水分的需求等参数，建立了环境筛模型，可预测在水位变化后的地表植被演替。根据该模型，Liu等[50]根据繁殖库特征较为准确的预测了梁子湖湖滨沼泽植被的组成成分。但是，环境筛模型仅考虑了洪水因子对物种的筛选作用，而湿地环境是非常复杂的。此外，仅仅依靠繁殖体的定量数据在预测物种在群落中的相对丰富度时，发现与实际植被还有较大的差异[50]，需要发展更为精准的预测模型。

4.3 繁殖库在湿地植被演变中的作用机理

繁殖库的物种组成在一定程度上决定了地上群落物种组成以及未来的演替方向[44,50]。在淡水沼泽湿地，土壤种子库与地表植被的相似性一般较低[26,29-30,75]。例如，长江中下游浅水沼泽湿地种子库与地表植被的相似性一般在0.28-0.53之间[29-30]；瑞典北部湖滨湿地种子库与地表植被的相似性仅为0.25[26]。有关湿地植物芽库的研究较少，已报道的优势物种地下芽库与地表植被物种组成的相似性在20%-67% 之间[32]。

在湿地不同演替阶段，种子库和芽库对群落物种组成和更新的相对贡献也可能不同[70,76]。一般认为，在群落演替早期阶段，种子库对地表群落物种组成和群落更新的贡献较大；在群落演替后期阶段，芽库的作用增强甚至占主导地位[77-78]，但也有研究发现种子库与地表群落的相似性随演替进行而升高[79]。当前研究一般强调繁殖库某一方面（种子库或者芽库）的重要性，但两者对不同演替阶段湿地植物群落物种组成和群落更新的潜力和贡献还缺乏清晰认识。

4.4 繁殖库在湿地恢复中的应用

在全球气候变化和人类活动的剧烈干扰下，湿地植被遭到巨大破坏，一些区域的湿地植被退化或消失。植物繁殖库是进行湿地植被恢复和重建的重要手段，但当前研究主要关注土壤种子库的应用[80]。由于种子库中缺乏优势多年生植物，因此进行湿地恢复时不能仅依靠种子库，还必须重视芽库的应用[81]。在植被恢复的初期可通过引进种子库建立先锋植物群落，待群落稳定后再引进演替后期物种的繁殖体，加快植物群落的恢复进程。当前，有关湿地植物繁殖库在湿地恢复中的应用潜力和风险评估、目标植被繁殖库构建技术以及建成植被的调控与管理等方面尚缺乏研究。