寄生蜂适应性生殖行为策略的研究进展

罗丽林,李 莉

(贵州师范大学 生命科学学院,贵州 贵阳 550025)

昆虫的生殖行为(Reproductive behavior)是指昆虫在世代延续过程中的一系列动作或活动[1]。其表现形式多样,根据卵子是否受精可分为单性生殖和两性生殖,其中大多数昆虫主要行两性生殖。昆虫两性生殖行为过程主要包括求偶、交配和产卵等,有的昆虫在产卵后还有照料、保护子代等抚育行为[1-2]。对昆虫生殖行为的研究是揭示昆虫演化的前提条件,也是深入了解昆虫生物学特性的重要途径。此外,对昆虫生殖行为机制的研究还可为有害生物的防控另辟蹊径,如农林业生产上常用的重要害虫性引诱技术、迷向技术、雄性不育技术等。这些昆虫行为调控技术对提高害虫防效和保护有益天敌等具有重要应用价值。因此,昆虫生殖行为的理论基础研究和生产实践应用研究备受关注,尤其是在寄生性天敌昆虫的行为学研究和应用中,因为寄生性天敌昆虫的生殖行为直接关系到其室内规模化繁殖、野外自然种群繁衍与扩散等关键技术的实施和效果[3]。

寄生蜂是寄生性天敌昆虫中的主要类群之一,在农林业有害生物防治中占有重要地位。目前,寄生蜂行为学研究主要集中在寄生行为、取食行为、学习行为等方面,关于寄生蜂求偶、交配、产卵和抚育等生殖行为方面的研究也较多。从寄生蜂生殖行为的观察到其行为背后的生理生化机制研究、从其化学通讯机制研究到行为调控技术的研发、从非生物因子对生殖行为的影响研究到田间释放技术的优化等等,都取得了一定进展,不仅丰富了寄生蜂生殖行为策略的多样性,还提供了许多寄生蜂行为调控技术应用的可行性分析和参考。对寄生蜂生殖行为的观察在许多种类中都有涉及,求偶、交配行为观察如苜蓿叶象甲姬蜂(Bathyplectescurculionis)[4]、大腿小蜂(Brachymerialasus和B.intermedia)[5]、红跗头甲肿腿蜂(Cephalonomiatarsalis)[6]、烟蚜茧蜂(Aphidiusgifuensis)[7]等,产卵行为观察如丽蚜小蜂(Encarsiaformosa)[8]、半闭弯尾姬蜂(Diadegmasemiclausum)[3]、蝶蛹金小蜂(Pteromaluspuparum)[9]等。其中,求偶作为寄生蜂生殖行为的开端,在生殖行为中占据重要地位,因此对寄生蜂寻找配偶过程中化学信息联系的研究成为热点,如Collatz等[10]对红跗头甲肿腿蜂求偶行为中的化学信息物质进行研究,发现月桂醛(Dodecanal)作为该种寄生蜂的性信息素调节其求偶交配行为,Itadani等[11]对螟蛉瘤姬蜂(Itoplectisnaranyae)寻找配偶中的化学信息也做了研究。由于寄生蜂与寄主的关系密不可分,因此,寄生蜂的生殖行为还会受到寄主体表化学信息物质的影响。除了化学因素以外,物理和生物因素也可影响寄生蜂的生殖行为,如环境温度会影响半闭弯尾姬蜂后代性比,在15～25 ℃时,母蜂产生雌性后代的比例较高,高于25 ℃后,后代雌蜂所占比例明显降低[12]；杆菌Arsenophonusnasoniae可诱导丽蝇蛹集金小蜂(Nasoniavitripennis)的产雌孤雌生殖[13]。

为了充分了解不同种类寄生蜂的生殖行为特点,主要通过比较不同生活习性的寄生蜂,特别是单寄生蜂和群集寄生蜂在生殖行为上的差异,总结寄生蜂生殖行为的主要表现形式、影响因素和适应性意义,并结合寄生蜂生殖行为策略研究现状,展望寄生蜂行为调控技术运用于农林害虫生物防治的前景与价值。

1 寄生蜂的生活习性与生殖行为多样性

寄生蜂生殖行为的多样性与寄生蜂的种类和习性密切相关。根据寄生蜂产卵位置及其幼虫取食习性不同,分为内寄生蜂(Endoparasitoid,寄生蜂卵产在寄主体内,幼虫孵化后直接取食寄主组织并在寄主体内完成发育)和外寄生蜂(Ectoparasitoid,寄生蜂卵产在寄主体外,幼虫孵化后始终在寄主体外取食)[14]。根据寄生蜂寄生行为对寄主生理状态产生的影响,可分为抑性寄生蜂(Idiobiont parasitoid,雌蜂在产卵过程中将毒素注入寄主体内,导致寄主麻醉或停止发育,直至死亡)和容性寄生蜂(Koinobiont parasitoid,寄生蜂寄生寄主后,寄主可持续发育并产生免疫反应)[14]。此外,从寄生时寄生蜂数量多少来看,还可分为单寄生蜂(Solitary parasitioid)和群集寄生蜂(Gregarious parasitoid),前者的配偶资源较为有限,竞争激烈,而后者通常在一头寄主上产生多个后代,易形成近亲交配(Sib mating)和局域配偶竞争(Local mate competition,LMC)[15-16]。

2 寄生蜂生殖行为的表现形式

2.1 求偶行为

大多数寄生蜂雄蜂在求偶活动中占据主导地位,表现出一系列吸引异性的行为。寄生蜂求偶行为通常包括追赶、触角接触(Antennal touch)和拍击(Antennal drum)、试图交配(Attempted copulation)等[17],如单寄生蜂浆角蚜小蜂(Eretmoceruseremicus)和蒙氏浆角蚜小蜂(E.mundus)[18]、丽蚜小蜂[8]、棉铃虫齿唇姬蜂(Campoletischlorideae)[19]。除此之外,有些寄生蜂还会表现出一些特殊行为,如单寄生蜂苜蓿叶象甲姬蜂雄蜂的“跳舞(Dancing)”(雄蜂快速转动,翅与胸呈45°并伴随有短幅振动)[4],又如单寄生蜂B.lasus和B.intermedia雄蜂的“摇摆(Swaying)”(触角呈45°竖起,身体左右摇摆)[5]；群集寄生蜂C.hyalinipennis雄蜂还有点头(Head nodding)、足在雌蜂腹部两侧有节律收缩等行为[20]；内寄生蜂Syrphoctonustarsatorius雄蜂求偶时触角卷曲缠绕雌蜂的触角呈双螺旋状[21]。

2.2 交配行为

寄生蜂的交配行为多样,交配次数也因种而异。大多数寄生蜂的雄蜂先于雌蜂羽化,并主动寻找其配偶。有的寄生蜂雄蜂会群集在雌蜂茧蛹周围,等待雌蜂羽化,在一些具有聚集习性的寄生蜂种类中尤为突出,如寄生鳞翅目、鞘翅目等蛀干害虫的寄生蜂[22]。有些寄生蜂的雄蜂羽化后会表现出相互打斗或毁掉其他未羽化雄性蛹等行为,以争夺配偶资源及交配机会[23]。例如,杨氏榕树金小蜂(Diaziellayangi)雄蜂用口器相互撕咬,完成交配后的雌蜂再遇到雄蜂时会迅速离去以避免第2次交配[24]。此外,大多数群集寄生蜂雌蜂可行多次交配,如丽蝇蛹集金小蜂[25]、管侧沟茧蜂(Microplitistuberculfer)[26]、C.hyalinipennis[20]。而单寄生蜂雌蜂在一生中通常仅能交配1次[27],如蝇蛹金小蜂(Pachycrepoideusvindemmiae)[28]、螟蛉瘤姬蜂[11]、棉铃虫齿唇姬蜂[19]、米象金小蜂(Lariophagusdistinguendus)[29]、广大腿小蜂(B.lasus)[5]等。

无论是单寄生蜂还是群集寄生蜂,交配持续时间均较短。单寄生蜂蝇蛹金小蜂交配持续时间仅有2.62 s[28],广大腿小蜂交配持续时间仅为8 s,同属的B.intermedia交配持续时间为7～12 s[5],棉铃虫齿唇姬蜂交配持续时间较长,但也只有162 s；群集寄生蜂管侧沟茧蜂的交配持续时间为4～6 s[26]。

2.3 产卵行为

寄生蜂的产卵行为也因种而异,其雌成蜂的产卵方式、历时和数量与寄主的特点密切相关。例如,内寄生蜂玉米螟赤眼蜂(Trichogrammaostriniae)雌蜂能根据寄主的大小调节产卵数量,并通过产卵行为控制子代性比[30]。外寄生蜂将卵产在寄主体表,如管氏肿腿蜂(Sclerodermusguani)雌蜂产卵时,用足抓紧寄主、腹部左右摩擦、伸出产卵器前后滑动、腹部拱起将卵粒产出[31]。群集寄生蜂雌蜂对寄主大小、发育状态等有选择性[32-33],如蝶蛹金小蜂在大型寄主体内产较多的卵和高比例的雌性后代[34]。此外,寄生蜂自身的体型也会影响其产卵决策,如蝶蛹金小蜂个体较大的雌蜂所产的窝卵数较多[9]；又如淡足缺肘反颚茧蜂(Aphaeretapallipes)体型较大的雌蜂所产窝卵数较多,但其近源种日内瓦缺肘反颚茧蜂(A.genevensis)雌蜂所产窝卵数却与体型大小呈反比[35]。

2.4 抚育行为

对有的寄生蜂而言,亲代抚育是生殖行为的延续和重要组成部分[36]。一些寄生蜂的母蜂产卵后,为提高其子代的存活和发育状况会表现出协助取食、搬运、协助羽化等一系列行为[37-38],这是半社会性昆虫重要特征之一,也是寄生蜂应对复杂环境的重要适应性生殖策略[39-40]。寄生蜂的亲代抚育行为目前仅在肿腿蜂属中发现,研究表明,棱角肿腿蜂(Goniozusnephantidis)雌蜂会一直守在后代身旁直至羽化,以保护后代免遭重寄生、多寄生和同种之间的竞争[41]；哈氏肿腿蜂(S.harmandi)和管氏肿腿蜂具有相类似的抚育行为,它们的母蜂在子代发育过程中会表现出清洁寄主、搬运卵或幼虫、将子代搬离发霉或变质的寄主体、协助子代羽化等一系列抚育行为[42]。据报道,管氏肿腿蜂雌成蜂的搬运行为还具有节律性[43],主要发生在老熟幼虫期。另外,该种雌成蜂还会清除发育不良的子代卵粒或幼虫,以确保其余子代正常发育所需的食物和微栖境,还能降低被球孢白僵菌(Beauveriabassiana)等微生物天敌侵染的风险,有效提高子代的存活率[42,44-45]。

3 影响寄生蜂生殖行为的因素

3.1 物理因素

复眼和触角作为寄生蜂主要的光感受器官和嗅觉、触觉感受器官,影响寄生蜂配偶搜索、识别和求偶等行为过程。陆剑锋等[46]用水溶性黑色素涂抹蛹寄生蜂啮小蜂(Tetrastichussp.)的复眼,观察发现雄蜂复眼被涂抹后,骑上雌蜂、敲打雌蜂触角和完成交配的次数明显减少,这说明视觉对啮小蜂雄蜂的求偶行为有很大影响,但视觉对雌蜂无显著影响。辛星[47]采用同样的方法对椰心叶甲啮小蜂(T.brontispae)双侧复眼进行涂抹,得出了相同的结果。

3.2 化学因素

3.2.1 性信息素 性信息素是寄生蜂寻找和识别配偶的重要纽带。寄生蜂性信息素通常由雌蜂产生,如Syndipnusrubiginosus雌蜂释放性信息素Ethyl (Z)-9-hexadecenoate[48]；红跗头甲肿腿蜂雌蜂释放的性信息素为十二醛(Dodecanal)[10]；米象金小蜂也是由雌蜂产生信息素引诱雄蜂,主要成分为Heptacosane,3-methyl[29]。但有的雄蜂也能产生性信息素,如群集寄生蜂丽蝇蛹集金小蜂的雄蜂通过释放(4R,5R)-和(4R,5S)-5-hydroxy-4-decanolide(HDL)来吸引未交配雌蜂[49]；肿腿蜂Laeliusutilis也是由雄蜂释放性信息素[50]。此外,性信息素还可能由蛹产生,如内寄生蜂螟卵啮小蜂(Tetrasichusschoenobii)[51]。

性信息素可分为挥发性和非挥发性2种。单寄生蜂通常释放挥发性的信息素,如日光蜂、小蜂、瘿蜂、金小蜂、Scelionidae、小茧蜂、姬蜂、寡节小蜂和赤眼蜂大多数信息素是挥发性的[52-53]。然而,对于群集寄生蜂,交配通常在羽化场所,信息素多以半挥发性或非挥发性物质为主[15]。由于群集寄生蜂中的交配竞争十分激烈,为了迷惑对手,以确保雄蜂能够有效交配或授精成功,刚交配过的雄蜂会模仿雌蜂释放性信息素吸引同种雄蜂,表现出欺骗性的交配策略,如茧蜂科的Cotesiarubercula[54]。

3.2.2 寄主利他素 除了雌蜂或雄蜂释放的信息素影响外,寄主及其寄主植物的挥发性物质也能调节寄生蜂的求偶、交配和产卵等生殖行为。例如,当仓蛾姬蜂(Venturiacanescens)雌蜂在寄主气味源背景条件下,其雄蜂搜索配偶的效率明显提高[55]。此外,Li等[56]发现,管氏肿腿蜂雌、雄蜂均对寄主气味源产生明显的正趋向反应,这可能成为寻找配偶或交配场所的重要线索,不仅避免在生殖行为方面投入更多成本(合成特殊的性信息素),增加雄蜂有效寻找配偶的概率,还有利于聚集生活习性寄生蜂亲代与子代之间的化学信息交流。

3.3 生物因素

3.3.1 资源竞争 群集寄生蜂的交配常发生在有限的栖境和亲属间,交配时雄性个体间存在争夺交配资源而进行的竞争——局部配偶竞争,并且经常发生在兄弟间,这显然会降低亲代雌性的适合度。例如,榕小蜂Micranisaralianga雄蜂在争夺配偶时通常会发生激烈的打斗,有时失败的一方甚至会被对方咬死；而榕小蜂Walkerellasp.雄蜂的打斗通常都是致命的[57]。这会引起母蜂偏向产生更多比例的雌性后代。

3.3.2 体内共生菌 大多数寄生蜂雌蜂行两性生殖可产生两性后代,孤雌生殖雌蜂通常产生雄性后代,而某些寄生蜂因其体内共生菌的存在也可行产雌孤雌生殖。如Wolbachia菌能够诱导丽蚜小蜂、Diaphorencyrtusaligarhensise、赤眼蜂等种类的产雌孤雌生殖,蒙氏浆角蚜小蜂的产雌孤雌生殖也是由Wolbachia菌引起[58-59]。除了引起寄生蜂的产雌孤雌生殖外,Wolbachia菌还可提高寄生蜂个体的生殖力,如Vavre等[60]发现,摩洛哥赤眼蜂(T.bourarchae)含Wolbachia菌时的生殖力是同种不含Wolbachia菌的2倍。

4 小结与讨论

在行为生态学中,策略指生物在进化过程中衍生出一套具有遗传基础的决策规则。其中,生殖行为策略是寄生蜂生活史进化生物学的重要特征之一。寄生蜂的求偶、交配和产卵等生殖行为表现形式复杂多样,这是寄生蜂对寄主及其栖息环境的适应策略。通过对比不同习性寄生蜂的生殖行为特点可以看出,绝大多数单寄生蜂、群集寄生蜂均会释放性信息素,交配历时较短,可产多头卵粒；但单寄生蜂往往会有较复杂的求偶行为,大多释放挥发性性信息素,且雌蜂仅交配一次；而群集寄生蜂雌蜂可行多次交配,倾向于借助半挥发性或非挥发性信息素；有的群集寄生蜂,如肿腿蜂还具有雌性抚育的行为。另外,寄生蜂这些生殖行为上的差异可能会成为寄生蜂种间生殖隔离的因素,即使是相同行为也可能因行为发生的频率、次数等存在差异而引起生殖隔离。研究表明,Muscidifurax属的寄生蜂求偶时均表现出翅的振动,但不同种则会因翅振动的振幅、速度和持续时间不同而产生生殖隔离[61]；近缘种浆角蚜小蜂和蒙氏浆角蚜小蜂由于触角拍击次数或频率不一而导致2个种的生殖隔离[18]。

群集寄生蜂的雌蜂通常可行多次交配,这可能是因为单次交配没有获得足够的精子使卵完全受精,雌蜂趋向多次交配以补充精子[61]。例如,豆象金小蜂(Dinarmusbasalis)的多次交配行为就表现为精子补充[62]。同时,雌蜂的多次交配也可能是精子竞争的结果。精子竞争是昆虫进行性选择的一种内在机制[63]。在多次交配的寄生蜂中,不同雄蜂精子的授精概率并不相同,如一种姬蜂Diadromuspulchellus的卵子倾向于同首次交配雄蜂的精子结合[64]。此外,由于群集寄生蜂在单个寄主体内或体外往往存在多头后代,亲属间存在配偶竞争,雌蜂多次交配可能会有助于减少这种竞争[27]。

寄生蜂为了适应外部环境和内部生理状态,产生多变的生殖行为策略。寄生蜂的生殖与其寄主密切相关,“寄主大小-质量(Host size-quality)”假说预测,寄生蜂在大型寄主上产较多雌性后代,而在小型寄主上产较多雄性后代[65],如豆象金小蜂[66]。此外,内部生理状态如交配与否也会影响寄生蜂的生殖行为,如蚜小蜂科一些种类,未交配雌蜂将卵产到已被同种寄生的寄主体内,造成重寄生,其后代为雄性；交配雌蜂则将卵产到未被寄生的寄主体内,其后代为雌性[67]。还有一些蚜小蜂将受精卵产到蜡蚧类寄主体内,且发育为雌性后代,而将未受精卵产到鳞翅目类寄主体内,且发育为雄性后代[68]。

对寄生蜂生殖行为的研究具有重要理论意义,也可为探索将调控寄生蜂生殖行为运用于生物防治的关键技术奠定基础,从而提高释放寄生蜂防控重要农林害虫的效果[69-70]。同时,可以利用现代生物技术和先进分析仪器,从寄生蜂的生理、生化、遗传和神经等多方面着手,更进一步地揭示寄生蜂生殖行为的内在机制,为寄生蜂行为调控技术的开发与利用提供新思路、新方法和新技术。