华南地区海水养殖水域中哈维氏弧菌的抗药性分析

刘开放,步 君,章 翔,谢珍玉

(海南大学 海洋学院， 海南省热带水生生物技术重点实验室，南海海洋资源利用国家重点实验室，海南 海口570228)

华南地区海水养殖水域中哈维氏弧菌的抗药性分析

刘开放,步 君,章 翔,谢珍玉

(海南大学 海洋学院， 海南省热带水生生物技术重点实验室，南海海洋资源利用国家重点实验室，海南 海口570228)

为了解和分析中国华南地区主要海水养殖水域中哈维氏弧菌的抗药性，本文研究了该地区海水养殖水域的41株哈维氏弧菌(Vibrioharveyi)对40种常见抗生素的耐药性，并作了聚类分析，探讨了耐药性同菌株的时空分布关系.结果显示：41株菌均对阿米卡星耐药，其对40种抗生素的耐药率为4.9%～100%，所有菌株对40种抗生素的多重耐药比率在27.5%～95.0%之间，对30种以上抗生素耐药的菌株有15株；耐药谱型有41种，三亚、文昌、深圳、临高、陵水、湛江等地区的分离菌株分别含有11，11，3，3，1，12种耐药谱型，这5个地区的共同耐药谱为：莫/氨/强/青/咪/丁；2010年、2011年、2012年、2013年、2015年的分离株分别具有4，5，5，24，3种耐药谱型.于聚类分析中，在欧式距离的平方为2时，实验菌株可分为Ⅰ～Ⅶ7个亚群，分别含有9，5，9，5，2，10，1种耐药谱型，耐药量最少的是亚群Ⅴ，共11种，最多的是亚群Ⅶ，共19种；在欧式距离的平方为8时，菌株可聚类为 Group I、Group II 两个组群，这两个组群的菌株对麦/利/罗/左/环/壮/恩/吩/新9种抗生素的敏感性存在明显差异， Group I菌株的耐药种类明显多于Group II菌株的耐药种类，并且其耐药谱型更多.实验结果表明：中国华南地区海水养殖水域中的哈维氏弧菌具有严重的多重耐药性，哈维氏弧菌分离株的耐药谱型多样性, 对于来源不同的菌株，其耐药谱型存在差异, 耐药性聚类分析方法是对这些菌株的一种有效分型手段.

哈维氏弧菌；海水养殖；耐药性；耐药谱；聚类分析

哈维氏弧菌是一种发光的革兰氏阴性菌，它广泛分布于海洋环境中[1]，是引起水产动物细菌性疾病的主要病原菌[2-4]，常给海水养殖业造成巨大的经济损失.目前，我国水产养殖业给药的合理性欠缺，存在抗生素滥用的现象[5]，这很可能导致养殖环境中产生多重抗药性的哈维氏弧菌菌株.邓传燕等[6]从患病的凡纳滨对虾(Litopenaeusvannamei) 中筛选出了哈维氏弧菌的耐药谱：庆大霉素/四环素/氯霉素/呋喃唑酮/阿莫西林/恩诺沙星；王春艳等[7]研究了分离自环境中的哈维氏弧菌的耐药谱：先锋必素/先锋霉素Ⅳ/先锋霉素Ⅵ/美福仙/萘啶酸；Raissy等[8]从海产品中筛选出了哈维氏弧菌的主要耐药谱：多西环素/氨苄西林/青霉素/庆大霉素/环丙沙星/诺氟沙星/阿米卡星；耿玉静等[9]对广东省分离出的哈维氏弧菌的耐药性进行了试验，并得出：54株受试菌中，77.8%的菌株具有耐药性，且主要表现为多重耐药(耐药率为68.5%)；可见，以上不同来源的哈维氏弧菌具有丰富的耐药谱.鉴此，本研究测定了分离自我国华南地区海水养殖环境中的41株哈维氏弧菌的耐药性，分析了菌株的耐药谱与其来源的相关性，并以抑菌圈直径为变量，对菌株的耐药谱进行了聚类分析，探讨了菌株耐药性之间的同类性关系, 旨在为该地区在防治因哈维氏弧菌引发的海水养殖动物细菌性疾病时提供参考.

1 材料与方法

1.1 材 料 采自中国华南沿海地区海水养殖环境中的41株哈维氏弧菌，由本实验室分离、鉴定及保种，菌株的具体来源及分离日期见表1.

1.2 试 剂 药敏纸片购自杭州滨和微生物试剂有限公司，40种抗生素及其含量见表1

表1 40种药敏纸片及其含量 μg/片

1.3 方 法

1.3.1 菌株的药敏测定 药敏实验是采用K-B琼脂法来进行，即每个平板贴6个药敏纸片，每种药敏纸片设2个重复.根据杭州滨和微生物试剂有限公司提供的标准来判断药敏实验的结果，同时根据药敏纸片抑菌圈的平均直径大小，将药物敏感性分为敏感(S)、中介(I)、耐药(R)三种.

1.3.2 哈维氏弧菌的耐药谱分析 以 S、I、R 对应记录菌株对抗生素的耐药情况,于是得到了菌株对所试抗生素的耐药谱，然后对全部耐药谱进行命名和归类，并统计其耐药率.

1.3.3 基于耐药谱的哈维氏弧菌分型 采用SPSS19.0软件对菌株耐药谱进行聚类分析,即以抑菌圈直径作为变量,并采用ward 聚类法.相关性以欧式距离的平方来表示,聚类分析结果则以树状图来显示[10].

2 结果与分析

2.1 药敏结果 41株哈维氏弧菌对40种抗生素的药敏试验结果显示：全部菌株均对11种以上的抗生素耐药；对20种以上抗生素耐药的菌株有37株； 对30种以上抗生素耐药的菌株有15株，其中，三亚地区有3株，文昌有3株，临高有1株，湛江有8株，分别占本地区所分离菌株总数的27.3%，27.3%，33.3%和66.7%，而分离自文昌的13号菌株，其对抗生素的耐药高达38种.

所有分离的菌株均对阿米卡星耐药，对青霉素G、阿洛西林、阿齐霉素、氨苄西林、强力霉素、乙酰螺旋霉素、罗红霉素、阿莫西林、头孢拉定耐药、麦迪霉素、头孢唑啉的耐药率在90%以上；对红霉素、头孢呋辛、卡那霉素的耐药率在80%以上；对妥布霉素、磺胺异恶唑、呋喃唑酮、头孢他啶、利福平、甲氧嘧啶的耐药率在70%以上；对四环素、大观霉素、庆大霉素的耐药率在60%以上；对恩诺沙星、头孢噻吩、链霉素、呱拉西林、环丙沙星、头孢克洛、新霉素的耐药率在50%以上；对左氟沙星和多粘菌素B的耐药率在40%以上；对诺氟沙星和头孢噻肟的耐药率在30%以上；对新生霉素和呋喃妥因的耐药率在20%以上；对头孢曲松和复方新诺明的耐药率在10%以上；仅2株菌对氯霉素耐药.哈维氏弧菌的耐药特性见表2、图1.

表2 哈维氏弧菌的信息资料及耐药谱

续表2

续表2

序号菌株编号地点宿主分离年份耐药谱37HNH1103湛江红鳍笛鲷(L．erythopterus)2010麦/利/左/莫/氨/壮/恩/环/强/四/吩/多/青/咪/ZIS/洛/痢/乙/TMP/罗/阿/丁/西/V/VI38HNH1105湛江红鳍笛鲷(L．erythopterus)2012麦/利/左/莫/氨/新/氟/壮/恩/环/强/四/吩/多青/咪/ZIS/洛/痢/乙/TMP/罗/生/红/阿/丁/西/V/VI/菌39HNH1106湛江篮子鱼(Siganussp．)2011麦/利/左/莫/氨/新/氟/壮/庆/恩/妥/环/卡/强/四/吩/多/链/青/咪/ZIS/痢/乙/TMP/罗/生/红/阿/丁/西/V/VI/肟40HNH1107湛江红鳍笛鲷(L．erythopterus)2013麦/左/莫/氨/他/欣/新/氟/壮/复/庆/恩/妥/环/卡/强/四/吩/链/青/咪/ZIS/洛/痢/乙/TMP/罗/红/阿/丁/西/V/VI41HNH1112湛江红鳍笛鲷(L．erythopterus)2012麦/利/莫/氨/他/欣/氟/壮/恩/环/强/四/吩/多/青/咪/ZIS/乙/罗/红/阿/丁/西/V/VI

2.2 基于耐药谱的菌株分型 41株哈维氏弧菌以耐药谱聚类而得到的树状图见图2，当欧式距离的平方为1时,全部菌株聚类为13个种类；当欧式距离的平方为2时，全部菌株聚类为7个种类(Ⅰ～Ⅶ)；当欧式距离的平方为3时, 全部菌株聚类为5个种类；当欧式距离的平方为5时, 全部菌株聚类为4个种类；当欧式距离的平方为6时, 全部菌株聚类为3个种类；当欧式距离的平方为8时, 全部菌株聚类为2个种类(Group I，Group II)；当欧式距离的平方为25时, 全部菌株聚在一起.

耐药谱型分为A—AO，共41种(见图2)，当欧式距离的平方为2时，Ⅰ～Ⅶ个亚群的菌株分别含有9,5,9,5,2,10,1种耐药谱型，分别占总耐药谱型的22%，12.2%,22%,12.2%,4.9%,24.4%,2.4%.Ⅰ亚群的耐药谱为丁/氨/青/咪/乙/阿/卡/麦/妥/罗/西/V/VI/氟/壮/恩/庆；Ⅱ亚群的耐药谱为丁/莫/氨/青/咪/乙/红/阿/卡/强/麦/妥/罗/西/V/VI/链；Ⅲ亚群的耐药谱为丁/莫/氨/青/咪/乙/阿/卡/强/麦/妥/罗/壮/四/吩/庆/他/欣；Ⅳ亚群的耐药谱为丁/莫/氨/青/咪/乙/阿/强/麦/利/妥/罗/西/VI/环/壮/恩/四/吩；Ⅴ亚群的耐药谱为丁/莫/氨/青/咪/卡/强/妥/四/庆/新；Ⅵ亚群的耐药谱为丁/莫/氨/青/咪/乙/红/阿/罗/西/V/VI/欣；Ⅶ亚群的耐药谱为丁/乙/红/阿/卡/强/TMP/罗/痢/V/VI/ZIS/洛/壮/多/链/庆/欣/肟.耐药量最少是亚群Ⅴ，共11种，最多是亚群Ⅶ，共19种.

欧式距离的平方为8时，Group I与Group II两个组群的菌株对麦/利/罗/左/环/壮/恩/吩/新9种抗生素的敏感性存在明显差异，如Group I的菌株对左的耐药率为67.9%，中介率为28.6%，敏感率为3.6%，而 Group II的菌株对左的耐药率分别为0，3.6%，92.3%；Group I菌株对新的耐药率为39.3%，中介率为53.6%，敏感率为7.1%，而Group II的菌株对新的耐药率分别为76.9%，23.1%，0.另外，Group I菌株的耐药种类明显多于Group II菌株的耐药种类，并且耐药型更多.

3 讨 论

3.1 哈维氏弧菌的耐药情况 除基因突变外，耐药基因的水平转移，即携带抗性的可移动基因元件，如基因盒、转座子、质粒、噬菌体和整合子等在不同细菌之间的转移已成为细菌耐药性产生的主要因素[11].海洋环境是庞大的耐药基因库, 它不仅为耐药因子提供了储存场所，而且它是细菌间因相互接触而发生耐药基因转移的媒介[12].Stalin等[13]在研究印度东南沿海对虾养殖环境中哈维氏弧菌的耐药性后得出，全部株菌对氨苄青霉素、头孢克洛、庆大霉素、诺氟沙星耐药；Kong等[14]在研究分离自韩国海域的哈维氏弧菌的耐药性后得出，菌株对万古霉素、氨苄青霉素、头孢吡肟、头孢替坦、链霉素耐药；梅冰[15]等在研究海南网箱养殖的斜带石斑鱼的哈维氏弧菌的耐药性后得出，菌株对阿莫西林、阿洛西林、罗红霉素、麦迪霉素等抗菌药物耐药.由此可见,哈维氏弧菌的耐药谱不仅复杂多样，而且它还在不断地变化.在本实验中，药敏实验的结果表明，菌株对抗生素存在不同程度的耐药性，耐药率可在4.9%～100%之间，所有菌株均对11种以上的抗生素耐药，存在严重的多重耐药性，多重耐药比率在27.5%～95.0%之间，耐药谱型多达41种.在所测定的40种抗生素中，只有氯霉素的抑菌效果最好，菌株耐药率仅为4.9%，这可能与我国自2003年起禁止使用氯霉素有关，这也说明某一种药物在长期不使用后菌株对其的耐药性会下降，甚至消失[16].抗生素的频繁使用会加强细菌对其的耐药性[17]，这也提示：在养殖过程中抗生素的滥用是导致哈维氏弧菌耐药性增强和多重耐药的主要原因，因此，在防治我国华南地区因哈维氏弧菌引起的细菌性疾病时，应当在科学地开展药敏试验后才选择合适的防控药物，以防止抗生素的滥用.

3.2 哈维弧菌耐药性的时空分布 从分离的地区来看，三亚、文昌、深圳、临高、陵水、湛江分别含有11，11，3，3，1，12种耐药谱型.三亚、文昌地区的分离菌株均对氯霉素、新生霉素、复方新诺明、呋喃妥因较敏感；文昌、深圳地区的分离菌株均对大观霉素、头孢噻吩、复方新诺明、氯霉素、环丙沙星、诺氟沙星、左氟沙星、呋喃妥因较敏感；文昌、湛江地区的分离菌株均对复方新诺明、氯霉素、呋喃妥因较敏感.以上5个地区的分离菌株对大环内脂类、阿米卡星、青霉素、氨苄西林、阿莫西林、阿洛西林、乙酰螺旋霉素、罗红霉素、阿齐霉素、头孢拉定、强力霉素具有较高的耐药性，其共同的耐药谱为：莫/氨/强/青/咪/丁.苏杭等[18]在研究海南琼海养殖场的哈维氏弧菌分离株的耐药性后得出，菌株对利福平、强力霉素等耐药，而对复方新诺明、氯霉素、诺氟沙星等敏感；蒋魁等[19]在研究海南地区的哈维氏弧菌分离株后得出，菌株对头孢克肟、呋喃唑酮、阿莫西林、复方新诺明耐药，而广东地区的哈维氏弧菌则对复方新诺明、头孢克肟、利福平、四环素耐药.结合本实验的结果可以看出，在华南地区，哈维氏弧菌主要对氯霉素、复方新诺明、诺氟沙星敏感，对阿莫西林、青霉素、强力霉素、阿洛西林耐药.

从分离的时间来看，2010年的分离株具有4种耐药谱型，其中多重耐药性最严重的菌株耐31种抗生素；2011年的分离株具有5种耐药谱型，其多重耐药性最严重的菌株耐34种抗生素；2012年的分离株具有5种耐药谱型，其多重耐药性最严重的菌株耐30种抗生素；2013年的分离株具有24种耐药谱型，对于多重耐药性最严重的菌株，其对抗生素具耐药性的高达38种；2015年的分离株具有3种耐药谱型，其多重耐药性最严重的菌株耐32种抗生素.进一步的研究发现，分离菌株对复方新诺明的耐药率随着时间的推移而依次递减，分别是50%，20%，20%，12.5%，0；对阿莫西林、氨苄西林、青霉素、阿洛西林、乙酰螺旋霉素、罗红霉素、阿齐霉素、阿米卡星的耐药率(91.7%～100%)非常高，；对呋喃妥因、复方新诺明、头孢噻肟、头孢曲松的耐药率处于0～50%之间；只有2013年分离的菌株对氯霉素的耐药率为8.3%，其他4个年份的耐药率均为0.

从宿主来看,对于分离自点带石斑鱼的菌株，其耐药谱型有14种、红鳍笛鲷的有13种、红鲔的有6种、金鲳的有4种；因此，分离自相同宿主的菌株，其耐药谱型多样，而分离自不同宿主的菌株，其耐药谱型则差异显著.但是，对于分离自不同宿主的菌株，其耐药谱也可能相似，如点带石斑鱼、红鳍笛鲷、金鲳的分离菌株，其耐药谱同为：莫/氨/青/咪/阿/丁；又如红鲔、棕点石斑鱼、东方鲀、篮子鱼的分离菌株，其共同的耐药谱为：强/乙/罗/红/阿/丁/西/V/VI. 刘迪[20]从凡纳滨对虾分离的10株哈维氏弧菌的耐药谱各不相同，王保坤等[21]从花鲈分离的哈维氏弧菌的耐药谱与Ramasamy等[22]从罗氏沼虾分离的哈维氏弧菌的耐药谱也不同；由此可见，分离自相同或不同宿主的哈维氏弧菌菌株具有多种耐药情况.

综上可知，尽管哈维氏弧菌的耐药谱型复杂多样，但是仍可根据来源地的哈维氏弧菌和药敏实验来指导用药，如针对三亚地区由哈维氏弧菌所引发的海水养殖动物的细菌性疾病，可用新生霉素、复方新诺明、诺氟沙星来防治；对于文昌、陵水、深圳地区，则可用大观霉素、头孢噻吩、新生霉素、复方新诺明、诺氟沙星、左氟沙星、呋喃妥因防治；而对于临高、湛江地区，则可用呱拉西林、复方新诺明、呋喃妥因来防治.这种针对具体情况来用药的方式对今后防治哈维氏弧菌所引发的细菌性疾病有指导作用，可防止大量抗生素的滥用.

3.3 哈维氏弧菌耐药谱的聚类分析 聚类分析(cluster analysis)是针对一群总体分类未知的事物，将性质相近的事物归为同一类，而将性质相差较大的事物归为不同类，然后再根据相似系数将其逐步聚在一起的方法，它在生物医学中有着广泛的应用[23].本实验以40种抗生素的抑菌圈直径作为变量，将41株哈维氏弧菌聚类为7个亚群，2个组群.其中亚群Ⅰ具有9种耐药谱型，亚群Ⅱ含5种耐药谱型，亚群Ⅲ有9种耐药谱型，亚群Ⅳ具有5种耐药谱型，亚群Ⅴ具有2种耐药谱型，亚群Ⅵ具有10种耐药谱型，亚群Ⅶ具有1种耐药谱型.亚群Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ都有共同的耐药谱：丁/氨/青/咪/乙/阿/麦/罗，在欧式距离的平方为5时聚类为 Group I，亚群Ⅴ，Ⅵ，Ⅶ在欧式距离的平方为8时聚类为 Group II.此外，Group I的耐药种类和耐药谱型数比Group II的耐药种类和耐药谱型数多，可见,Group I菌株间的耐药性相似度比Group II菌株间的耐药性相似度高.两个组群的菌株对麦/利/罗/左/环/壮/恩/吩/新9种抗生素的敏感性存在明显差异.利用SPSS19.0软件，以抑菌圈直径为变量，将菌株耐药性相近的聚为一类，这能很好地揭示菌株间的同类系关系.

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Resistance to Antibiotic ofVibrioharveyiStrains Isolated from Mariculture in South China

Liu Kaifang, Bu Jun, Zhang Xiang, Xie Zhenyu

(College of Marine Science, Key Laboratory of Tropical Aquatic Biotechnology of Hainan Province, State Key Laboratory of Marine Resource Utilization in South China Sea, Hainan University, Haikou 570228, China)

In the study, the resistance to antibiotic ofVibrioharveyiisolates collected from mariculture area in South China was investigated. The antibiotic resistance profiles of 41 strains were tested with 40 common antibiotics, and the antimicrobial susceptibility data were used to analyze correlations between antibiogram and subgroup types. 41V.harveyiwere resistant to amikacin, the resistance rate of 40 kinds of antibiotics to the strain was 4.9%～100%, the multiple resistant rate of strains to 40 kinds of antibiotics was 27.5%～95.0%, among which there are 15 strains resistant to more than 30 antibiotics. 41V.harveyistrains formed 41 antibiogram types，the isolates originating from Sanya, Wenchang, Shenzhen, Lingao, Lingshui and Zhanjiang possessed 11, 11, 3, 3, 1, 12 of the antibiogram types, respectively, and all shared the type AMO/AMP/DOX/PG/AZL/AK. The isolates in 2010, 2011, 2012, 2013, and 2015 representative antibiogram types was 4, 5, 5, 2, and 4，respectively. The strains clustered into seven subgroups (i～vi) when the Squared Euclidean was 2 and each subgroup contained 9, 5, 9, 5, 2, 10, and 1 kinds of antibiogram types. The tolerance dose of subgroup v was the lowest, which included 11 species, the tolerance dose of subgroup vii was the highest, which included 19 species. When the Squared Euclidean was 8, the strains were clustered into Group I and Group II, and there were significant differences in the sensitivity of the eight antibiotics MID/RIF/RT /LEV/CIP/STP/ENR/CTC/NEO. Our results indicated that theV.harveyistrain isolates from Mariculture area in south China had serious multidrug resistance, the antibiogram ofV.harveyistrains were difference, and the resistance patterns of different strains were also different. Clustering analysis is an effective method for these strains.

Vibrioharveyi; mariculture; antibiotic; antibiogram; cluster analysis

2017-03-08

国家自然科学基金(31660744,41466002)，海南省重点研发计划(ZDYF2016080)

刘开放(1990-)，男，河南漯河人，海南大学海洋学院2014级硕士研究生，E-mail:1873714459@qq.com

谢珍玉(1974-)，男，江西吉水人，教授，硕士研究生导师，研究方向: 水产动物健康养殖与病害控制，E-mail: xiezyscuta@ 163.com

1004-1729(2017)02-0131-09

S948

A DOl：10.15886/j.cnki.hdxbzkb.2017.0023