2型糖尿病患者血清胱抑素C与骨质疏松的相关性

晏丕军, 欧阳芳, 马红艳, 何建华, 李　佳, 白　雪, 张志红, 徐　勇(泸州医学院附属医院内分泌科，泸州　646000； 通讯作者，E-mail: peter2007110361@126.com)



2型糖尿病患者血清胱抑素C与骨质疏松的相关性

晏丕军*, 欧阳芳, 马红艳, 何建华, 李佳, 白雪, 张志红, 徐勇(泸州医学院附属医院内分泌科，泸州646000；*通讯作者，E-mail: peter2007110361@126.com)

摘要：目的探讨2型糖尿病(T2DM)患者血清胱抑素C(Cys-C)与骨质疏松(OP)之间的关系，阐明Cys-C在OP发病中的作用机制。方法测定223例T2DM患者腰椎及髋部骨密度(BMD)，根据OP诊断标准把T2DM患者分为单纯糖尿病组(non-OP组，n=128)和糖尿病合并OP组(OP组，n=95)，采用透免法测定血清Cys-C水平并比较，采用直线相关分析及多元逐步回归分析Cys-C与腰椎、髋部BMD、尿微量白蛋白/肌酐(UACR)、踝肱指数(ABI)、血脂和血压等指标的关系。同时将所有研究对象以Cys-C上四分位为切点分为高Cys-C组与低Cys-C组，比较两组OP的患病率及髋部BMD水平。结果OP组血清Cys-C水平明显高于non-OP组[(0.94±0.45)mg/L vs (0.80±0.29)mg/L,P<0.01]。相关分析显示，T2DM患者血清Cys-C与年龄、糖化血红蛋白(HbA1c)、UACR、振动感觉阈值(VPT)和BMI成正相关，与DBP、血清Ca2+、股骨颈(FN)、华氏三角(Ward’s三角)、大转子(taber)和总髋部BMD成负相关(P<0.05或P<0.01)。高Cys-C组OP的患病率明显高于低Cys-C组(55.36% vs 38.32%,P<0.05)，FN BMD、Ward’s三角BMD、大转子BMD和总髋部BMD水平明显低于低Cys-C组(P<0.05或P<0.01)。结论T2DM患者血清Cys-C水平与股骨颈、华氏三角、大转子和总髋部BMD水平密切相关，可能参与了OP，尤其是髋部OP，的发生发展。

关键词：2型糖尿病；胱抑素C；骨质疏松；髋部骨密度

骨质疏松(osteoporosis,OP)是一种以骨量降低和骨组织微结构破坏为特征，导致骨质脆性增加和易于骨折的代谢性骨病。OP患者常同时伴有动脉粥样硬化(AS)疾病，并伴发粥样斑块内血管钙化。

越来越多的研究表明OP与AS的发生、发展有着密切的联系，两者可能存在共同的病理生理机制。血清胱抑素C(Cys-C)是半胱氨酸蛋白酶抑制剂超家族的成员之一，是早期判断肾小球滤过功能损害的敏感指标。研究发现Cys-C与氧化应激、炎症反应、凝血纤溶异常所致的AS有关，参与了原发性高血压(HBP)、糖尿病肾病(DN)、糖尿病视网膜病变(DR)、糖尿病下肢血管病变(PAD)、冠心病(CHD)和脑梗死等AS相关性疾病的发生、发展[1-3]。此外，有研究显示，早期肾功能受损伴随着髋骨骨折风险的升高，且Cys-C与肾功能中度受损人群二尖瓣环钙化相关[4]。这些均直接或间接提示Cys-C在OP尤其是髋部OP降低的发生、发展中可能具有重要作用，但具体作用机制尚不十分确切。为此，本研究测定了T2DM患者血清Cys-C水平，分析Cys-C与腰椎(L1-L4)和髋部BMD﹑尿微量白蛋白/肌酐比值(UACR)﹑踝肱指数(ABI)﹑振动感觉阈值(VPT)、血脂和血压等指标的关系，旨在阐明Cys-C在OP发生发展中的作用机制，为早期防治OP提供一定的理论依据。

1对象和方法

1.1对象

本院2012-08～2014-06确诊的T2DM患者223例，其中，男135例，女88例。所有患者均符合1999年世界卫生组织(WHO)制定的T2DM诊断标准。根据1998年WHO制定的OP诊断标准把所有T2DM患者分为单纯糖尿病组(non-OP组，128例)和糖尿病合并OP组(OP组，95例)，并排除以下疾病：糖尿病急性并发症；急慢性肝胆系统疾病；甲状腺功能亢进症、甲状旁腺功能亢进症；长期卧床者；长期应用激素、降钙素、活性维生素D、钙剂、别嘌呤醇等影响骨代谢及血尿酸的药物；子宫及附件全切术、卵巢早衰；中毒性末梢神经炎、感染性多发性神经炎、脉管炎等其他疾病所致的神经病变；强直性脊柱炎、恶性肿瘤及骨转移、血液系统疾病。同时将所有研究对象以Cys-C上四分位为切点分为高Cys-C(Cys-C≥1.0 mg/L，n=56)与低Cys-C组(Cys-C<1.0 mg/L，n=167)。

1.2资料收集及指标测定

记录患者性别、年龄、身高、体重、收缩压和舒张压。受试者于空腹8 h采集静脉血，测定糖化血红蛋白(HbA1c)、甘油三酯(TG)、总胆固醇(TC)、高密度脂蛋白胆固醇(HDL-C)、低密度脂蛋白胆固醇(LDL-C)、总胆红素(TBIL)、直接胆红素(DBIL)、胱抑素C(Cys-C)、血钙(Ca2+)、血磷(P)和碱性磷酸酶(ALP)。收集不同日期3次空腹晨尿，测定尿微量白蛋白及尿肌酐浓度，并计算尿微量白蛋白/肌酐比值(UACR)。以上所有检查均由我院检验科采用日立7060生化分析仪测定。采用日本福田公司生产的VS-1000多普勒血流探测仪测定踝肱指数(ABI)，分别测定双上肢肱动脉、双下肢胫后动脉和足背动脉收缩压。ABI=踝动脉收缩压/肱动脉收缩压，最低值记录为患者的ABI。采用美国Bio-Thesiometer感觉定量检查仪测定患者双足大脚趾基部骨突出处的振动感觉阈值(VPT)。由经过标准化培训的专业医生采用双能X线吸收法(DEXA)测定患者腰椎(L1-4)正位、髋部三部位包括股骨颈(FN neck)、华氏三角(Ward’s三角)和大转子(trochanter)BMD，单位为g/cm2，该仪器测量变异系数<1%。

1.3诊断标准

根据WHO推荐的诊断标准，将OP定义为骨密度≤-2.5SD(T-score≤2.5)，骨量减少定义为骨密度介于(-1.0)-(-2.5)SD之间(-2.5-1.0)[5]。本研究未纳入骨量减少人群。

1.4参数计算

间接胆红素(IBIL)=TBIL-DBIL。体重指数(BMI)=体重/身高2(kg/m2)。平均动脉压(MAP)=1/3收缩压+2/3舒张压。

1.5统计学处理

2结果

2.1各组间临床特征比较

OP组年龄、体重指数、收缩压、高密度脂蛋白胆固醇、尿微量白蛋白/肌酐比值、Cys-C和振动感觉阈值明显高于non-OP组，而血清Ca2+、甘油三酯、舒张压、踝肱指数、腰1 BMD、腰2 BMD、腰3 BMD、腰4 BMD 、腰椎BMD、股骨颈BMD、Ward’s三角BMD、大转子BMD和全髋部BMD明显低于non-OP组(P<0.05或P<0.01，见表1)。

2.2相关性分析

血清Cys-C与T2DM患者所有指标进行相关分析显示，血清Cys-C与年龄、糖化血红蛋白、尿微量白蛋白/肌酐比值、振动感觉阈值和体重指数成正相关，与舒张压﹑血清Ca2+、股骨颈BMD、Ward’s三角BMD、大转子BMD和全髋部BMD成负相关(P<0.05或P<0.01)。对于T2DM患者，以血清Cys-C为因变量，以年龄、血清Ca2+、股骨颈BMD、Ward’s三角BMD、大转子BMD和全髋部BMD、体质量指数、糖化血红蛋白﹑舒张压﹑尿微量白蛋白/肌酐比值和振动感觉阈值等为自变量进行多元逐步回归分析，结果显示，年龄、糖化血红蛋白﹑尿微量白蛋白/肌酐比值和体重指数是影响T2DM患者血清Cys-C水平的独立相关因素(P<0.05或P<0.01，见表2)。

指标 non-OP组(n=128)OP组(n=95)χ2/tP男/女(例)79/499556/390.1750.675年龄(岁)53.84±10.4966.18±8.269.4880.000体重指数(kg/m2)23.11±3.5524.30±3.21-2.5540.011收缩压(mmHg)130.32±18.27137.46±21.712.5920.010舒张压(mmHg)76.33±10.6772.14±12.20-2.7240.007平均动脉压(mmHg)93.59±14.1793.91±12.870.1740.862糖化血红蛋白(%)9.07±2.629.68±2.23-1.7910.075总胆固醇(mmol/L)4.93±1.284.86±1.37-0.4200.675甘油三酯(mmol/L)2.47±2.291.84±1.36-2.5160.013高密度脂蛋白胆固醇(mmol/L)1.11±0.371.26±0.352.9650.003低密度脂蛋白胆固醇(mmol/L)2.84±0.942.81±1.08-0.2540.800总胆红素(μmol/L)13.30±5.8912.00±4.51-1.7810.076直接胆红素(μmol/L)4.58±1.964.14±1.70-1.7210.087间接胆红素(μmol/L)8.72±4.307.86±3.31-1.6190.107碱性磷酸酶(U/L)86.55±33.9282.75±33.14-0.8300.408血清钙(mmol/L)2.31±0.142.22±0.16-3.9630.000血磷(mmol/L)1.23±0.231.16±0.24-1.1650.248胱抑素C(mg/L)0.80±0.290.94±0.452.9770.003踝肱指数1.11±0.111.06±0.13-3.3730.001振动感觉阈值(伏)11.21±6.5416.36±9.884.1210.000尿微量白蛋白/肌酐比值(mg/g)140.6±45.64 401.21±127.301.9270.034腰1骨密度(g/cm2)1.03±0.15 0.74±0.11-16.842 0.000腰2骨密度(g/cm2)1.12±0.160.78±0.11-19.2680.000腰3骨密度(g/cm2)1.23±0.710.82±0.11-5.5360.000腰4骨密度(g/cm2)1.16±0.180.84±0.14-14.9970.000腰椎骨密度(g/cm2)1.14±0.220.80±0.10-16.1920.000股骨颈骨密度(g/cm2)0.94±0.130.69±0.10-16.4110.000华氏三角骨密度(g/cm2)0.76±0.150.48±0.10-15.5100.000大粗隆骨密度(g/cm2)0.82±0.120.59±0.10-15.5400.000总髋部骨密度(g/cm2)0.84±0.130.59±0.09-17.4120.000

2.3高Cys-C组和低Cys-C组间OP患病率及髋部BMD水平比较

高Cys-C组OP的患病率明显高于低Cys-C组，OP的患病率是低Cys-C组的1.44倍，股骨颈BMD、Ward’s三角BMD、大转子BMD和全髋部BMD均明显低于低Cys-C组(P<0.05或P<0.01，见表3)。

变量 单因素多因素rPββ'P年龄0.4710.0000.0050.4120.000体质量指数0.1770.0100.0060.1490.036糖化血红蛋白0.3270.0000.0150.2480.001尿微量白蛋白/肌酐比值0.1830.0150.0470.2380.001振动感觉阈值0.2190.002---舒张压-0.1810.007---血清Ca2+-0.140.039---股骨颈BMD-0.2340.000---Ward’s三角BMD-0.2610.001---大转子BMD-0.1570.019---全髋部BMD-0.2270.001---

表3两组间OP患病率及髋部BMD水平比较

Table 3Comparison of incidence of OP and hip BMD of patients between two groups

分组nOP发生率[例(%)]股骨颈BMD(g/cm2)wards三角BMD(g/cm2)大转子BMD(g/cm2)全髋部BMD(g/cm2)高Cys-C组5631(55.36)*0.77±0.15**0.57±0.17**0.69±0.15*0.68±0.15**低Cys-C组16764(38.32)0.85±0.170.67±0.190.74±0.160.75±0.17

与低Cys-C组比较，*P<0.05,**P<0.01

3讨论

3.1Cys-C与髋部BMD水平和OP患病率密切相关

Cys-C即半胱氨酸蛋白酶抑制蛋白C，是一种低分子量、碱性非糖化蛋白质，不易受性别、年龄、肌肉量、胆红素、炎症和血脂水平等的干扰，是早期判断肾小球滤过功能损害的敏感指标，可能参与了AS的氧化应激和炎症过程。研究发现Cys-C可引起炎症反应、升高C反应蛋白(CRP)及促凝物质浓度[6]，同时Cys-C参与了同型半胱氨酸(Hcy)的代谢过程，与Hcy、组织蛋白酶等相互作用，在血管内皮损伤过程中起重要作用[7]。有报道在正常人及肾功能轻度受损的人群中，血Cys-C水平与反映血管硬化的脉搏波速率(PWV)相关[8]。大量临床研究及流行病学调查表明Cys-C参与了DN、DR、PAD、CHD和脑梗死等AS相关疾病的病理生理过程[1-3]，但与常伴AS疾病的OP的研究少有报道。本研究观察了OP组血清Cys-C水平的变化并进行比较，结果发现OP组血清Cys-C水平明显高于non-OP组。提示Cys-C可能参与了OP的发生发展。相关分析显示T2DM患者血清Cys-C与血清Ca2+、股骨颈BMD、Ward’s三角BMD、大转子BMD和全髋部BMD成负相关。这与毛达勇等[9]研究报道一致。高Cys-C组OP发病率明显高于低Cys-C组，股骨颈BMD、Ward’s三角BMD、大转子BMD和全髋部BMD水平低于低Cys-C组。BMD是骨矿物代谢中量化骨量的重要指标，是早期诊断OP的有效可靠指标。Tankó等[10]研究发现低BMD是一个很好的预测绝经后女性AS的指标。进一步表明，Cys-C水平与OP的发病密切相关，尤其可作为间接反映髋部的一个指标，即Cys-C水平越高，AS和髋部BMD下降程度越重，OP的发病率越高。但具体作用机制有待进一步研究。

3.2Cys-C与DN和DPN有关，可能通过氧化应激所致的AS引起OP发生

OP与AS的发生、发展有着密切的联系，AS病变的严重程度和BMD呈负相关。DN和DPN是T2DM最常见的慢性微血管病变，均与AS相关。肾脏与机体骨代谢关系密切，DN时肾脏功能减低，血钙、血磷、碱性磷酸酶及钙调节激素的代谢紊乱，可引起OP。高明等[11]研究发现，T2DM合并大量白蛋白尿组及肾功不全组各部位BMD值均低于正常白蛋白尿组，腰椎BMD及股骨颈BMD与血尿素氮(BUN)、血肌酐(Scr)和尿微量白蛋白/肌酐比值成负相关。提示DN早期即存在BMD下降，DN与OP的发生发展密切相关。Melton等[12]研究发现，T2DM患者并发神经病变时，会影响局部骨组织的神经营养，使骨转换加快，引起骨转换标志物升高。Strotmeyer等[13]研究发现对T2DM及非糖尿病的老年人周围神经功能减退与髋部及跟骨的BMD减少相关。提示DPN与骨代谢改变及OP的发病有密切关系。程飞等[14]研究发现OP组DN和DPN患病率高于非OP组(59.8%vs12.0%和33.6%vs24.5%，均P<0.05)，Logistic回归分析DN是影响OP主要相关危险因素(OR=7.401)。这些均直接或间接表明T2DM患者的OP发生率与肾脏及周围神经受损程度呈正相关，DN和DPN是引起BMD下降和促进OP发生和进展的重要因素。

本研究发现，OP组尿微量白蛋白/肌酐比值和VPT明显高于non-OP组。尿微量白蛋白/肌酐比值是早期诊断DN的敏感指标，也是反映广泛血管内皮功能障碍和AS程度的独立预测因子。Barzilay等[15]发现蛋白尿是老年女性髋部骨折的独立危险因素，可以降低老年男性患者髋部BMD。VPT被认为是早期发现DPN的一种评判标准并且可预测糖尿病足溃疡风险，VPT值越大，说明神经病变越严重。提示OP的发生发展与DN和DPN有着紧密联系。相关分析显示T2DM患者血清Cys-C与尿微量白蛋白/肌酐比值和VPT成正相关，尿微量白蛋白/肌酐比值是影响T2DM患者血清Cys-C水平的独立相关因素。进一步表明血清Cys-C水平与DN和DPN之间具有密切关系，Cys-C可能是联系DN、DPN与OP的重要枢纽。氧化应激是导致糖尿病各种并发症的关键因素。大量研究表明Cys-C参与了Hcy的代谢过程，升高Hcy水平，而高Hcy水平与氧化应激有关，参与了血管内皮损伤所致的AS过程，造成血管狭窄闭塞，骨局部组织供血不足和缺氧，引起骨代谢异常，同时Hcy能增加破骨细胞的数量和活性，同时抑制成骨细胞的活性，间接减少胶原蛋白的活性[16]；另外,高Hcy可减少赖氨酸介导的胶原连接，增加晚期糖基化终末产物(ACEs)的蓄积，导致成骨作用的下降。上述因素共同作用导致OP的发生发展。这些表明Cys-C可能直接或间接通过Hcy参与了OP的发病。

3.3Cys-C参与OP的发生与年龄增加、高血糖和高血压有关

年龄、高血糖和高血压可能与OP存在相关性。研究表明，年龄增加是OP的独立危险因素，年龄增加与BMD降低有关。随着年龄的增加，OP的发病率呈增高趋势，其可能的机制与年龄增加引起的衰老和氧化应激有关[5]。有研究表明严重高血糖和血糖波动致使血糖超过肾糖阈，造成渗透性利尿，使钙、磷排泄增加，导致钙、磷代谢紊乱，刺激甲状旁腺功能亢进，使PTH分泌增加，溶骨作用增强。其次，慢性长期高血糖使PPAR-γ表达增加，其对成骨细胞存在抑制作用。同时，高血糖所产生的ACEs通过与细胞表面受体作用，刺激成骨细胞的凋亡，从而使骨形成缺陷。此外，高血糖还能降低成骨细胞对1,25-(OH)2D3的反应性。高血压与老年OP的密切关系已被大量临床研究所证实。高血压患者的尿钙排泄增多，骨血管供应降低，易于发生OP。Yazici等[17]对586名绝经后土耳其女性研究发现收缩压与OP有明显相关性，高血压可作为OP的独立预测因子。倪晓俊等[18]对广州市第一人民医院老年病科住院的≥75岁患者通过Logistic回归分析发现高血压是OP的危险因素，且高血压的相对危险度最高(OR=3.27)。本研究发现OP组收缩压和年龄明显高于non-OP组，舒张压明显低于non-OP组，而舒张压降低多由于患者存在AS所致的血管壁弹性降低，缓冲作用减小。表明年龄增加、高血压及高血糖引起的AS在OP的发生发展中具有重要作用。相关分析显示T2DM患者血清Cys-C与年龄和糖化血红蛋白成正相关，与舒张压成负相关，年龄和糖化血红蛋白是影响T2DM患者血清Cys-C水平的独立相关因素。这些进一步提示Cys-C与OP发生存在相关联系，Cys-C水平增高可增加OP的发病风险，其机制可能与年龄增加、高血糖和高血压引起氧化应激增强、血管内皮细胞损伤进而导致AS的形成及进展有关。

综上所述，血清Cys-C水平可在一定程度上反映髋部BMD水平及预测OP的发生，是OP发病的一个重要危险因素，其水平与DN、DPN、年龄增加、高血糖、高血压密切相关。早期监测血清Cys-C水平并采取措施干预，有利于及早防治或延缓OP的发生和发展，减少髋部骨折的风险。但由于本研究为横断面研究，故无法证实同一个T2DM患者血清Cys-C水平是否随着OP的发生和发展而逐渐升高，以及两者间的因果关系，还有待于进一步的大样本及前瞻性研究加以证实。

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Relationship of serum cystatin-C levels with osteoporosis in patients with type 2 diabetes mellitus

YAN Pijun*, OUYANG Fang, MA Hongyan, HE Jianhua, LI Jia, BAI Xue, ZHANG Zhihong, XU Yong

(DepartmentofEndocrinology,AffiliatedHospitalofLuzhouMedicalCollege,Luzhou646000,China;*Correspondingauthor,E-mail:peter2007110361@126.com)

Abstract：ObjectiveTo investigate the relationship between serum cystatin-C(Cys-C)levels and osteoporosis(OP) in patients with type 2 diabetes mellitus(T2DM), and to explore the role of Cys-C in the development of OP.MethodsBone mineral density(BMD) of the lumbar spine and hip in 223 patients with T2DM was determined. All the patients were divided into two groups:simple T2DM group(non-OP group,n=128) and T2DM combined with OP group(OP group,n=95).Fasting serum Cys-C levels were measured by radioimmunoassay(RIA) and compared between two groups. The relationship between Cys-C, lumbar spine BMD, hip BMD, urine microalbuminuria-to-creatinine ratio(UACR), ankle brachial index(ABI), blood lipid,blood pressure and other parameters were also analyzed. All T2DM patients were also divided into high Cys-C group and low Cys-C group according to the upper quartile of Cys-C, and the incidence of OP and hip BMD levels were compared between two groups. ResultsSerum Cys-C level in OP group was significantly higher than that in non-OP group[(0.94±0.45)mg/L vs (0. 80±0.29)mg/L,P<0.01]. Correlation analysis showed that the serum Cys-C level was positively correlated with age, glycosylated hemoglobin(HbA1c),UACR, vibrating perception threshold(VPT) and body mass index(BMI), but negatively correlated with diastolic blood pressure(DBP),serum calcium(Ca2+), femoral neck(FN) BMD, trochanter BMD, Ward’s triangle BMD and total hip BMD(P<0.05 or P<0.01). Compared with low Cys-C group, the prevalence of OP increased in high Cys-C group(38.32% vs 55.36%,P<0.05), while FN BMD, Ward’s triangle region BMD, trochanter BMD and total hip BMD decreased(P<0.05 or P<0.01). ConclusionSerum Cys-C level is closely correlated with levels of BMD at femoral neck,trochanter and Ward’s triangle and total hip, suggesting that serum Cys-C may be involved in the occurrence and development of OP, especially hip OP.

Key words:type 2 diabetes mellitus;cystatin-C;osteoporosis;hip bone mineral density

[收稿日期：2015-09-29]

作者简介：晏丕军，男，1982-08生，博士，讲师，E-mail：peter2007110361@126.com.

中图分类号：R587.1

文献标志码：A

文章编号：1007-6611(2016)01-0059-05

DOI：10.13753/j.issn.1007-6611.2016.01.014

基金项目：四川省科技厅应用基础基金资助项目(14JC0158);泸州市科技局基金资助项目(2013-S-48(22/30));泸州医学院科研基金资助项目(2012QN-29);泸州医学院附属医院科研基金资助项目(12295)