脑肿瘤患者术前语义、语法任务相关的脑语言功能磁共振成像研究

刘泳坚，黄 飚，周守国，冯燕韻，梁长虹，张家雄

（1.佛山市中医院，广东 佛山 528000；2.广东省医学科学院 广东省人民医院，广东 广州 510080；3.佛山市第一人民医院，广东 佛山 528000）

脑肿瘤患者术前语义、语法任务相关的脑语言功能磁共振成像研究

刘泳坚1，黄 飚2，周守国1，冯燕韻3，梁长虹2，张家雄1

（1.佛山市中医院，广东 佛山 528000；2.广东省医学科学院 广东省人民医院，广东 广州 510080；3.佛山市第一人民医院，广东 佛山 528000）

目的：观察语言功能区相关的脑肿瘤患者脑语言功能区定位，评价脑肿瘤患者脑语言功能区定位与肿瘤之间的空间关系，评价语言功能区偏侧化优势现象。方法：19例左侧额叶语言相关脑区脑肿瘤患者，行汉语语义、语法句子正确性判断任务，并同时采集fMRI数据。应用SPM8软件行预处理后，对符合要求的受试者数据进行分析，得出脑平均激活图，并计算偏侧化指数（LI）。结果：对19例脑肿瘤患者的数据处理后，语义、语法判断任务主要激活双侧额中回、双侧额上回、右侧额内侧回、双侧颞上回、左侧颞下回、左侧颞中回、双侧缘上回等脑功能区，发现左额叶和病灶周围的脑功能区激活明显。另外右半球相应镜像脑功能区域亦可见激活，但激活区不明显。计算LI值，LI>0，提示为左侧优势。结论：病灶的占位效应以及生长方式导致脑组织结构重组，使得病灶周围无损害脑区及健侧镜像脑区代偿了部分语言功能。BOLD-fMRI可为语言区的空间定位研究提供可靠的方法，可有效指导临床手术切除肿瘤病灶。

脑肿瘤；磁共振成像

随着脑肿瘤发病率的增高，术前明确脑肿瘤与周围脑组织空间位置关系，对术后功能恢复起着至关重要的作用。在手术切除语言相关脑功能区肿瘤后，发生暂时性或永久性失语的概率很高，可达38%[1]。因此术前确定脑肿瘤与周围脑组织的空间关系，可帮助脑外科医生在保护脑重要功能区的同时，最大程度切除病变。本研究采用简单易行的脑语言功能成像任务模式，对脑肿瘤患者脑语言功能区进行定位，观察脑肿瘤患者汉语相关的脑语言相关功能区的平均脑激活图的分布，观察脑肿瘤患者语言功能区偏侧化现象，以期能为手术提供指导。

1 材料与方法

1.1 研究对象

收集广东省人民医院脑外科收住院的语言相关脑区脑肿瘤患者19例（选择病灶位于左侧额叶及其周围，但脑组织空间位置关系相对正常的患者），其中星形细胞肿瘤12例，包括弥漫型星形细胞瘤（WHOⅡ级）5例、间变型星形细胞瘤（WHOⅢ级）3例、胶质母细胞瘤（WHOⅣ级）4例；脑转移瘤6例。19例中男14例，女5例，年龄为24～60岁，平均40.3岁。经医院伦理委员会批准，均签署知情同意书，以上受试者均为实验配合者，经“汉语失语检查表”（或称汉语失语成套测验，Aphasia Battery of Chinese，ABC）评定，无失语症；母语均为汉语，右利手；无精神病及神经系统疾病；裸眼视力正常或经矫正后视力正常。排除标准：①不能合作或需制动者；②MRI检查发现其他器质性病变者；③MRI检查禁忌症者。

1.2 研究方法

1.2.1 实验设计

实验任务选择两种刺激任务：分别为语义正确性判断及语法正确性判断。语言任务设计编写使用“E-Prime 2.0 Beta Program”编程软件（http://www.pstnet.com/eprime.cfm），投影器屏幕置于磁体孔径外，通过采集线圈上的反光镜，受试者可以清楚地看到屏幕上内容。连接电脑与磁共振扫描仪主机，通过脑功能触发器（脑功能视听觉刺激系统SA-9800，深圳市美德医疗电子技术有限公司）触发启动运行，自动播放，并与图像采集同步。

1.2.2 语义及语法正确性判断任务采用组块设计

整个实验包括2个语义正确性判断任务及2个语法正确性判断任务，共4组。任务采用组块设计（Block design）模式，每个组块包括任务态和静息态，为7个任务期和7个对照期交替进行，持续时间均为20s。静息态时间同为20s，为闪烁的“+”（4Hz）。任务态分别采用随机呈现语义及语法正确或错误的句子，受试者被要求尽量控制头部运动，同时在屏幕上默读，时间20 s。上述均需要保持注视着屏幕，然后接受下一个组块，实时监测受试者的实验情况，促使受试者配合，保证实验顺利进行。为了排除扫描初受试者的不适应及磁场波动影响，在任务期开始前进行空扫（Dummy scan），时间为20 s。任务期内容为语义或语法正确与错误的两个句子 （两个句子差别在于最后一个词组不一致），均为日常生活中常用语句，逐步出现，新出现的部分用下划线标示，共8 s；最后正确与错误的两个句子，同时显示，持续12 s，受试者需经判断后，默读语义或语法正确的句子，如表1。对照期为黑、灰两种颜色组合的闪烁图标“+”在屏幕中心交替呈现，频率为4 Hz。要求患者注视。所有实验任务内容为黑色120号宋体字，背景屏幕为白色。为使受试者准确配合完成实验，实验前对其进行模拟训练，取仰卧位，裸视力异常者配带特制的不影响磁场均匀性的眼镜矫正视力。在实验过程中保持身体平稳，平静呼吸，实验过程使用热塑性材料头模，尽量减少头部运动。扫描开始后利用实时成像处理系统（Real time image processor，RTIP）对受试者是否有头动进行检测。实验过程中注意对受试者进行保暖，减少寒冷刺激引起的注意力分散及肌肉颤动。实验结束后，患者勾选实验中判断正确并朗读的句子作为实验反馈。

表1 语义、语法判断任务模式

1.3 扫描方式

采用GE Singa Excite 3.0T GEMS磁共振成像系统及8通道头部正交线圈。对所有受试者进行高分辨T1WI和BOLD-fMRI扫描。T1WI采用三维快速扰相位梯度回波（3D-fast spoiled gradient recalled，3D-FSPGR）成像技术，覆盖全脑，参数如下：TR 67ms，TE 12 ms，IR 450 ms，翻转角20°，层间距0 mm，层厚1.2 mm，矩阵256×256，FOV 24 cm×24 cm，采集次数为3，NEX 1.0。fMRI扫描采用梯度回波（Gradient echo，GRE）单次激发回波平面成像技术（Echo planar imaging，EPI），参数如下：TR 2 000 ms，TE 22.1 ms，层间距0.8 mm，层厚4 mm，矩阵64×64，FOV 24 cm×24 cm，翻转角90°，NEX 1.0，共30层。

1.4 数据处理

计算语义或语法的准确判断率，准确率低于90%的志愿者数据舍弃。所有fMRI原始数据传输至离线工作站，在矩阵实验室平台（MATLAB 2008）下采用“统计参数图SPM8软件”（http://www.fil.ion.ucl.ac.uk/spm/software/spm8/）。首先剔除预扫描中采集的10个时相数据。预处理，包括4部分：①层间时间校正（Slice timing）；②头动校正（Realignment）：舍弃校正过程中头部三维平移大于2 mm、三维旋转大于2°的受试者数据；③空间标准化（Normalization）：对数据进行空间归一化处理，采用正割内插方法，以层厚为2 mm进行重建；④平滑（Smoothing）：使用8 mm半高宽的三维高斯过滤。

1.5 统计学分析

经过预处理后，对符合要求的受试者数据统计分析，分别使用SPM8中Specify 2nd level内的单个样本t检验（One sample t test）进行组内分析。设定患者统计阈值概率为P＜0.01，激活范围阈值设定为10个像素，这样能得出较明显的激活区。将平均激活图与Talairach标准三维模板脑叠加。计算语言相关脑激活区偏侧化指数[2]（Laterality index，LI），公式为LI=（VL-VR）/（VL+VR），VL及VR分别为左右两侧大脑半球语言皮层激活的体素数，LI值的范围介于+1（完全左侧半球优势）和-1（完全右侧半球优势）之间，0表示双侧脑区激活呈对称分布，无偏侧化现象。

2 结果

共19例右利手的脑肿瘤患者参加实验。19例脑肿瘤患者进行了38次语义判断任务和38次语法判断任务 （每个受试者完成2个语义判断任务和2个语法判断任务），其中1名肿瘤患者在语义及语法正确性判断任务中的正确率小于90%，舍去该患者的数据，其余受试者在语法及语义正确性判断任务中的正确率均大于90%。在脑肿瘤预处理头动校正的过程中，检测到3次语义判断任务以及3次语法判断任务不符合要求，舍弃该部分的实验数据。剩余的33次语义判断任务和33次语法判断任务均符合要求。

2.1 语义判断任务脑激活区

脑肿瘤患者语义判断任务实验主要引起以下脑区激活：左侧额中回（BA6/11）、双侧额上回（BA6）、右侧额内侧回（BA6）、双侧颞上回（BA39/21）、右侧颞上回（BA39/22）、左侧颞下回（BA20）、右侧缘上回（BA40）、右侧楔叶（BA18）、右侧顶下小叶（BA40）（图1～3）。

2.2 语法判断任务脑激活区

脑肿瘤患者语法判断任务实验主要引起以下脑区激活：双侧额内侧回 （BA9）、双侧额上回（BA9/ 10）、双侧额中回（BA6/9）、双侧颞上回（BA38/39）、左侧颞中回（BA39）、左侧缘上回（BA40）、双侧扣带回（BA31/32）、双侧楔前叶（BA31/7）、右侧顶下叶（BA40）等脑功能区（图4）。图5及图6为其中一名左侧额部肿瘤患者的语法激活图。

2.3 计算并评价患者LI

计算并评价患者LI，见表2。

表2 脑肿瘤患者语义及语法判断任务实验激活体素数及LI结果

由表2可见，肿瘤患者脑功能区偏侧化优势现象：本研究主要选取右利手左侧额叶脑肿瘤患者进行试验，其右侧大脑半球镜像脑区亦见激活。计算受试者的LI，肿瘤患者语义及语法判断任务时脑功能区LI＞0，提示左侧优势。

图1 3D脑表面图，显示左侧额中回 （BA6/11）、双侧额上回（BA6）、右侧额内侧回（BA6）、双侧颞上回（BA39/21）、右侧颞上回（BA39/22）、左侧颞下回（BA20）、右侧楔叶（BA18）、右侧顶下小叶（BA40）、右侧缘上回（BA40）等脑区激活。设定统计阈值概率为P＜0.01，设定激活范围阈值为10个像素，即连续激活像素数达10个以上区域考虑为有意义激活区。Figure 1. 3D brain surface map show that left middle frontal gyrus(BA6/11),bilateral superior frontal gyrus(BA6),right medial frontal gyrus(BA6),bilateral superior temporal gyrus(BA39/21),right superior temporal gyrus(BA39/22),left inferior temporal gyrus(BA20), right cuneate lobe(BA18),right inferior parietal lobule(BA40),the right supramarginal gyrus(BA40)etc were significantly activated.Setting the statistical threshold probability:P＜0.01.The number of pixels continuous activation which is more than 10 regional considerations will consider to meaningful active region.

图2，3 左额叶星细胞瘤（WHOⅡ级）患者语义判断实验（三维坐标及横轴位显示），显示双侧额下回（BA45/47）、右侧额中回（BA46/6）、左侧颞上回（BA38）、左侧颞下回（BA37）、右侧颞中回（BA21）、扣带回（BA23-32）等脑区激活。设定统计阈值概率为P＜0.01，设定激活范围阈值为10个像素。箭头所示为左侧额下回（BA47）。 图4 脑肿瘤患者语法判断任务主要脑激活区的3D脑表面图，显示双侧额内侧回（BA9）、双侧额上回（BA9/10）、双侧额中回（BA6/9）、双侧颞上回（BA38/39）、左侧颞中回（BA39）、左侧缘上回（BA40）、双侧扣带回（BA31/32）、双侧楔前叶（BA31/7）、右侧顶下叶（BA40）等脑功能区激活，设定统计阈值概率为P＜0.01，设定激活范围阈值为10个像素。Figure 2,3. Left frontal lobe astrocytoma(WHO Ⅱ).Semantic paradigm (three-dimensional coordinates and axial)show that bilateral inferior frontal gyrus (BA45/47),right middle frontal gyrus(BA46/6),left superior temporal gyrus(BA38), left inferior temporal gyrus(BA37),right middle temporal gyrus(BA21),cingulate gyrus(BA23-32)were significantly activated.The statistical probability of ROI threshold:P＜0.01.The number of pixels continuous activation which is more than 10 regional considerations will consider to meaningful active region.The left inferior frontal gyrus(BA47,Arrow).Figure 4. 3D brain surface map show that bilateral medial frontal gyrus(BA9),bilateral frontal gyrus(BA9/10),bilateral middle frontal gyrus(BA6/9),bilateral superior temporal gyrus (BA38/39),left middle temporal gyrus(BA39),left supramarginal gyrus(BA40),bilateral cingulate gyrus(BA31/32),bilateral precuneus(BA31/7), right inferior parietal lobe(BA40)were significantly activated.The statistical probability of ROI threshold:P＜0.01.The number of pixels continuous activation which is more than 10 regional considerations will consider to meaningful active region.

图5，6 左额叶星形细胞瘤（WHO Ⅱ级）患者语法判断实验激活区（三维坐标及横轴位显示），显示双侧额下回（BA9/44）、右侧额上回（BA10）、双侧侧颞中回（BA21/39）、扣带回（BA23-32）等脑区激活。设定统计阈值概率为P＜0.01，设定激活范围阈值为10个像素，箭头所示为左侧额下回（BA44）。Figure 5,6. Left frontal lobe astrocytoma(WHO Ⅱ).Syntax paradigm(three-dimensional coordinates and axial)show that bilateral inferior frontal gyrus(BA9/44),right superior frontal gyrus(BA10),bilateral middle temporal gyrus(BA21/39),cingulate gyrus(BA23-32)were significantly activated.The statistical probability of ROI threshold,P＜0.01.The number of pixels continuous activation which is more than 10 regional considerations will consider to meaningful active region.The left inferior frontal gyrus(BA47,Arrow).

3 讨论

脑肿瘤位于或邻近语言功能区时，手术有可能会损伤语言功能区，术后造成患者语言障碍，影响患者的生存质量。常规MRI检查虽然可以清晰地显示脑实质的结构，但是语言功能区缺乏特异性的解剖标志，而且不同人的语言功能区的位置也有明显的差异，不能根据常规MRI图像确定语言区的具体位置，也不能在手术的直视下寻找到语言区的位置[3]。

随着MRI技术的发展，BOLD-fMRI已逐渐成为一种有效的定位脑功能区的神经影像技术，可间接反映脑组织的功能信息变化，用于定位功能皮层。Stippich等[4]使用BOLD-fMRI针对81例累及语言区的脑肿瘤患者，行语言生成任务，定位其语言功能区，98%的患者运动性语言中枢及感觉性语言中枢均能得到准确定位，表眀BOLD-fMRI可用于术前定位脑肿瘤患者语言功能区。但人类语言的产生非常复杂，有些语言fMRI的任务设计非常繁琐，被试者完成fMRI检查常需要1 h以上，这种检查不能用于临床研究，尤其是不能用于耐受性较差的脑肿瘤患者。因此，临床需要一种简单易行、结果准确的语言fMRI的研究方法。本研究用语义、语法两种任务模式，任务简单，只要有小学以上文化基础者，均能轻松完成，fMRI检查时间在20 min左右，加上常规MRI检查，总检查时间在1 h以内，患者容易接受。本试验所采用的语义及语法判断任务可模拟语言生成过程，相对较稳定地激活语言功能区。另外在脑肿瘤患者实验进行之前，均行T1WI及T2WI明确病灶的部位、浸润情况，为避免脑内语言功能区明显移位导致实验激活区误差，所以选取脑肿瘤占位效应较轻、脑组织空间关系相对正常的病例。Gartus等[5]的研究，尝试整合日常生活中各方面用语，采用语义、语法正确和错误判断形式，应用于组块设计任务方案，然后让受试者进行朗读，发现对 Broca区及Wernicke区的定位具有更高敏感性，在健康人群中达到100%，患者中达到97%。Gartus等称这种任务形式为临床语言功能磁共振成像任务，它完全模拟了临床语言生成过程，是功能成像研究中的一个重要突破。

在语义及语法判断任务的研究中，正常志愿者以双侧额下回激活为主[6]，而脑肿瘤患者主要激活双侧额内侧回（BA9）、双侧额上回（BA9/10）、双侧额中回（BA6/9），考虑受肿瘤病灶影响，左侧额叶语言功能区受损，由病灶周围正常脑功能区代偿或右侧镜像脑区代偿部分脑功能。本研究发现，由于左侧额叶脑肿瘤的占位效应，使邻近脑组织受压移位，部分脑组织水肿，部分肿瘤呈浸润性生长，边界模糊，侵犯邻近脑组织，正常脑组织的解剖结构难以辨认，继而相应脑功能区发生变化。位于左侧额下回周围脑组织激活明显增多，功能区呈弥散性分布，可能与肿瘤占位效应引起正常解剖结构变形后功能区重组与代偿有关，可用脑功能区代偿及可塑性机制来解释。因此脑外科医生制定手术计划应注意保留部分皮层，否则患者语言功能将严重受损。另外右侧大脑镜像脑区亦见激活，可能与右侧额叶皮层脑功能区重组有关。在Meyer等[7]研究中亦出现右侧额下回激活，并提出了运动性语言中枢镜像皮质在语言生成任务中的非特异性补充假说。值得注意的是，手术边界的确定，不能完全依赖fMRI显示的语言区的大小，因为fMRI显示激活的语言区的大小是有统计学意义的，即与所选域值密切相关，尽管如此，fMRI还是能确定语言功能区的皮质定位以及语言功能区的中央区域。

研究显示，在语言产生机制中，75%的左利手健康人及95%的右利手健康人为左侧优势，语言功能处理具有明显偏侧性。本研究中肿瘤患者术前均行MRI检查，确定肿瘤位于左额叶，且患者均为右利手。计算LI，LI>0，即为左侧优势。我们认为由于左叶肿瘤不同程度累及Broca区，病变呈浸润性缓慢生长，诱导脑功能重组，导致语言偏侧性发生变化[8]，这种语言偏侧性变化，体现了脑的代偿和可塑性机制。Ward等[9]在卒中康复的研究中表明，病理情况下，由于脑的代偿和可塑性机制，语言的偏侧性可能发生变化。但语言区的偏侧性具体会发生何种变化，以何种机制，目前尚无统一定论。关于语言区病变的可塑性代偿机制目前主要存在两种观点[10-11]，一种观点考虑健侧镜像脑区代偿了部分功能，另一种观点考虑病灶侧无损害脑区替代了部分功能。但是究竟是哪种机制为主导？Fernandez等[12]认为这两种机制可能都有，晚期由病灶侧周围无损害脑区代偿，早期病变可能主要由健侧镜像脑区代偿。吴陈兴等[13]对15例低级别胶质瘤患者语言皮层进行研究，多数病例表现为右侧优势，且指出语言偏侧性变化与病灶体积呈负相关，随着病灶体积增大，病灶侧功能区激活体素减少的同时，健侧镜像脑区产生一定程度的代偿，随着肿瘤生长，该重塑趋势越明显。本研究中多数病例以左侧优势为主，支持该语言偏侧性变化由病灶周围无损害脑区代偿为主的观点。原因除了与语言区病变的可塑性代偿机制有关外，还与本实验语法及语义判断刺激任务模式有关。分析比较可发现对正常志愿者的研究中，激活脑区的偏侧性较其他任务刺激模式更为显著，考虑是与汉字字形及汉语句子语法、语义的复杂性有关，需要对汉语字词、句子有更多的认识有关。肿瘤患者激活脑区的偏侧性亦较其他任务刺激模式显著，因此本实验与其他实验不同，仍表现为左侧优势为主。

总之，fMRI不仅能反映语言区肿瘤与语言功能区的空间位置关系，还可评价语言脑功能区的可塑性变化规律，也可通过不同的任务设计来推断各功能区在语言生成中的作用。为临床手术切除肿瘤病灶、保护语言功能区提供可靠的依据。

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Functional MRI study of the functional language area with brain tumor preoperatively related with the semantic and syntactic paradigm

LIU Yong-jian1,HUANG Biao2,ZHOU Shou-guo1,FENG Yan-yun3,LIANG Chang-hong2,ZHANG Jia-xiong1
(1.Foshan Hospital of Traditional Chinese Medicine,Foshan Guangdong 528000,China; 2.Guangdong General Hospital,Guangdong Academy of Medical Sciences Guangzhou 510080,China; 3.The First People’s Hospital of Foshan,Foshan Guangdong 528000,China)

Objective:To observe the location and the language lateralization of language functional areas in patients with brain tumors.To evaluate the relationship between the location of the lesion and the language lateralization of functional language areas,and determine the Chinese language hemisphere.Finally analyzed the cause of this phenomenon.Methods:Nineteen patients were enrolled the study,to perform the semantic and syntactic paradigm.Functional data was collected when performed the language tasks and analyzed by SPM8.Using specify 2nd level(single sample t-test)for group analysis.Then locating the functional language areas and determining the Chinese language hemisphere.Results:In the case of 19 patients with brain tumors,bilateral medial frontal gyrus,bilateral superior frontal gyrus,right medial frontal gyrus,bilateral superior temporal gyrus,left inferior temporal gyrus,left middle temporal gyrus,the bilateral supramarginal gyrus etc were significantly activated.The LI was more than 0.The dominant hemisphere in patients with brain tumor was in left side.Conclusion:The mass effect due to growth of the brain tumors led to the restructuring of the brain tissue.And the normal brain regions around the lesion and the right hemisphere corresponding mirror brain areas may compensate for the part of the language function.BOLD-fMRI provides a reliable method for evaluating the relationship between the location of the lesion and the functional language areas.It is helpful for perfectly excision of the lesion in the surgery.

Brain neoplasms;Magnetic resonance imaging

R739.41；R445.2

A

1008－1062（2016）08－0533－05

2015-10-21；

2016-01-02

刘泳坚（1986-），男，广东佛山人，医师。E-mail：liuyongjian01@163.com

黄飚，广东省医学科学院 广东省人民医院放射科，510080。E-mail：cjr.huangbiao@vip.163.com

本课题为国家自然科学基金资助（8171654）。