乳香中三萜类化合物和药理活性的研究进展

孙妍　商庆辉

021000　呼伦贝尔市人民医院静脉用药调配室



·综述·

乳香中三萜类化合物和药理活性的研究进展

孙妍商庆辉

021000呼伦贝尔市人民医院静脉用药调配室

【摘要】乳香为橄榄科植物乳香树或同属植物的胶状树脂，主要活性成分为五环三萜、四环三萜等三萜类化合物。现代药理研究表明乳香有抗炎、抗肿瘤、诱导分化凋亡、抗溃疡、降糖、改善学习记忆等药理活性，在抗炎、抗肿瘤方面药理研究较为深入，不良反应少，有潜在的药用价值。通过查阅文献，对近五年来乳香三萜类成分及其药理作用研究进展进行综述，为乳香的进一步研究提供参考。

【关键词】乳香；乳香酸；三萜化合物；药理活性

乳香是橄榄科植物卡式乳香树BoswelliacarteriiBirdw.及其同属植物Boswelliabhaw-dajianaBirdw.树干切口中渗出的坚硬胶状树脂[1-2]。在中国，乳香的用药历史悠久，最早可见于《名医别录》，乳香被列为上品，具有活血行气、通经止痛、消肿生肌的功效，常用于治疗跌打损伤、风湿、类风湿性关节炎。在印度的传统医学中，乳香制剂常被用来治疗各种炎症性疾病。

现代药理研究表明，乳香具有抗炎、镇痛、抗溃疡、抗哮喘、抗氧化、抑制补体系统、保肝、抑制胆固醇合成等活性，其中，三萜类化合物为乳香主要活性成分，具有潜在的开发应用价值。现查阅国内外文献，对乳香的三萜类化学成分及乳香中活性化合物药理作用等方面研究进展作一综述，为乳香的开发利用提供参考。

1三萜类化学成分

乳香中的活性成分主要为五环三萜类化合物(pentacyclic triterpenoid)、四环三萜类化合物(tetracyclic triterpenoid)，主要有57个化学成分。

1.1五环三萜

五环三萜类化合物是乳香属植物中分布最多的化合物类型，也是最具特征性的有效成分，为目前研究最多的一类成分。国内外的一些报道也显示五环三萜类化合物一般具有较好的药理活性，其中从乳香中已分得的五环三萜按其结构可细分为：乌苏烷型(1～18)、齐墩果烷型(19～24 )、羽扇豆烷型(25～33)。

1.1.1乌苏烷型目前从乳香中分得乌苏烷型五环三萜18个，是从乳香中分得较多的一类三萜化合物。此类化合物取代基主要有乙酰氧基、羧基、羟基、羰基，还有羟甲基、甲氧基等。从乳香中分得的乌苏烷型三萜有：β-乳香酸[3](1)，乙酰基-β-乳香酸[4](2)，11-羰基-β-乳香酸[5](3)，乙酰基-11-羰基-β -乳香酸[6](4)，乙酰基-11- 羟基-β -乳香酸[7](5)，熊果-12-烯-3,23-二醇,二醋酸酯[8](6)，3β-羟基-乳香酸[8](7)，熊果-12-烯-23-酸[8](8)，α-香树素[7](9)，乙酰基-11α-甲氧基-β-乳香酸[5](10)，3α-乙酰氧基-24-去甲基-11-氧代-乌苏烷-12-烯[9](11)，9,11-去氢-β-乳香酸[4](12)，3α-乙酰基-9,11-去氢-β-乳香酸[7](13)，乌苏烷-9(11):12-二烯-3α-醇[9](14)，3β,20β-18 Hα-马尿甾二醇[10](15)，3β-acetoxy-13-methyl-19β-(1-methyl-ethyl)-26,27, 28,29,30-tetranolean- 8-en-20α-ol[10](16)，熊果-12-烯-3,23-二醇[11](17)，2 α,3α-二羟基熊果-12-烯-24-酸[12](18)。

1.1.2齐墩果烷型从乳香中分得的齐墩果烷型三萜化合物有：α-乳香酸[3](19)，乙酰基-α-乳香酸[3](20)，3α-羟基-齐墩果-12-烯-24-醛[9](21)，3-羟基-11-甲氧基-齐墩果烷-12-己烯(3-hydroxy-11-methoxy-olean-12-ene)[13](22)，9,11-脱氢-α-乳香酸[12](23)，3-乙酰基-9,11-去氢-α-乳香酸[12](24)。

1.1.3羽扇豆烷型从乳香中分得的羽扇豆烷型三萜化合物有表羽扇豆醇[14](25)，表羽扇豆醇乙酸酯[8](26)，羽扇-20(29)-烯-3α-乙酰氧基-24-酸[15](27)，酰氧基-27-羟基羽扇烷-20(29)-烯-24-酸[16](28)，3α-羟基-羽扇-20(29)-烯-24-酸[17](29)，3α-羟基-羽扇豆-20(29)-24-醛[9](30)，3α-羽扇豆-20(29)-烯-3-酸酯 (3α-lup-20(29)-en-3-acid ester)[13](31)，3α,5α-双羟基-羽扇豆-20(29)-烯-24-羧酸 (3α,5α-dihydroxy-lup-20(29)-en-24-oic acid)[13](32)，3-乙酰基-28-羟基-羽扇豆酸 (3-acetyl-28-hydroxy-lupeolic acid)[18](33)。

1.2四环三萜

从乳香中分离得到四环三萜类化合物大部分属于甘遂烷型四环三萜，主要化合物有：3β-羟基甘遂-8,24-二烯-21-酸[19](34)，3α- 羟基甘遂-8,24-二烯-21-酸[20](35)，3α-乙酰氧基甘遂-8,24-二烯-21-酸[20](36)，3-乙酰氧基甘遂酸[21](37)，3-羰基-甘遂-8,24-二烯-21-酸[21](38)，甘遂醇[21](39)，(20S)-3，7-二羰基-甘遂-8,24-二烯-21-羧酸[9](40)，3β-羟基-甘遂-8,24-二烯-21-醛[9](41)，(11S,23R)-3,7-二羰基-11β-羟基-甘遂-8,24-二烯-21,23-内酯[9](42)，(23R)-3-二羰基-甘遂-8,24-二烯-21,23-内酯[9](43)，(7R,23R)-3,11-二羰基-7α-羟基-甘遂-8,24-二烯-21,23-内酯[9](44)，(7R,23S)-3,11-二羰基-7α-羟基-甘遂-8,24-二烯-21,23-内酯[9](45)，(7R,23R)-3α-羟基-7-羰基-甘遂-8,24-二烯-21,23-内酯[9](46)，(3R,24R)-3α-乙酰氧基-7-羰基-25-羟基甘遂-8-烯-21,24-内酯[9](47)，(24R)-3-羰基-25-羟基甘遂-8-烯-21,24-内酯[9](48)，3α-羟基甘遂-7，24-二烯-21-酸[21](49)，3α-乙酰氧基甘遂-7，24-二烯-21-酸(3α-O-acetyl-tir-7,24-dien-21-oic acid)[21](50)，3-氧代甘遂-7, 9(11)，24-三烯-21-酸[10](51)，3α-羟基甘遂-24-烯-21-酸[10](52)，3,4-secours-12-en-3-oic acid[8](53)，(3R,23R)-3α-羟基-6-羰基-甘遂-7,24-二烯-21,23-内酯[8](54)，(24R)-3-羰基-25-羟基甘遂-7,9(11)-二烯-21,24-内酯[9](55)，3α-acetoxy-mansumbin- 13(17)-en-16-one[9](56)，3β-O-acetyl-16(S),20(R)-dihydroxy-dammar-24-ene[22](57)。其中，化合物53、56是从乳香树中分离得到的两个比较特殊的四环三萜。

2药理活性

2.1抗炎

研究表明，乳香提取物及三萜类成分对多种急慢性炎症模型均有抗炎作用且可能是通过免疫途径实现的[23]，进一步对乳香中单体化合物研究显示，乳香酸五环三萜类化合物中3-乙酰基-11-羰基-β-乳香酸(3-acetyl-11-keto-β-boswellic acid，AKBA)抑制5-脂氧合酶，11-羰基-β-乳香酸(11-keto-β-boswellic acid，KBA)具有独特的5-脂氧合酶、人白细胞弹性蛋白酶双重抑制作用，且作用不是通过激活垂体—肾上腺轴活性实现的[24-25]。近代研究表明乳香酸抗炎作用可通过抑制炎症因子而实现。Liang等[26]研究发现，AKBA与三氧化二砷配伍能抑制基质金属蛋白酶-1(matrix metalloproteinase-1，MMP-1)、MMP-2、MMP-9及肿瘤坏死因子-α (tumor necrosis factor-α，TNF-α)、白介素18的分泌增加，作用可能是通过抑制炎症因子实现的。刘绍军等[27]研究表明：β-乳香酸可能是潜在的人多形核白细胞激动剂，可激活丝裂原激活蛋白激酶(mitogen-activated protein kinases，MAPKs)中p42MAPK、p38MAPK，抑制p38蛋白激酶活性，有效阻止促炎因子的产生，并诱导抗炎因子，减轻炎症反应。

乳香经配伍及炮制后在多种动物试验中也显示明显的抗炎作用：陈婷等[28]实验表明，乳香没药配伍后可显著抑制脂多糖(lippolysaccride，LPS)诱导的小鼠腹腔巨噬细胞产生NO水平。田中心等[29]对比乳香炮制前后抗炎作用表明:乳香炮制后抗炎作用显著增强，且抗炎机制与抑制总蛋白渗出及抑制前列腺素E2、一氧化氮生成有关。Henkel等[30]研究发现，乳香酸三萜类化合物可抑制脂多糖的活性。进一步研究表明，乳香酸提取物的抗炎作用靶点为前列腺素合酶1和丝氨酸蛋白酶及组织蛋白酶G[31-33]。

2.2抗肿瘤细胞增殖

乳香三萜类化合物具有抑制肿瘤细胞增殖的作用。α-乳香酸在体外抑制急性早幼粒细胞白血病血管新生，从而抑制人早幼粒白血病细胞(HL-60)的增殖，其作用可能与下调血管内皮生长因子及受体Flt-1有关[34]。Agrawal SS等[35]研究表明乳香酸提取物(主要包含β-乳香酸、β-乙酰-乳香酸、KBA、AKBA)通过上调半胱氨酸天冬氨酸蛋白酶-3(caspase-3)和Bax蛋白诱导细胞凋亡而抑制艾氏腹水瘤和艾氏实体瘤的生长。趋化因子及其受体是慢性炎症的介质，同时是诸多肿瘤转移的重要介质。Park B等[36]研究发现AKBA是CXCR4的特异性抑制剂，具有良好的抗肿瘤侵袭、转移的活性。稳定蛋白媒体或溶媒体未能阻止AKBA引起的CXCR4表达下调，说明这种下调是转录水平的。AKBA对趋化因子的表达抑制作用在原位移植人胰腺癌模型上也得到证实，与此同时，Park等[37]研究发现五环三萜AKBA能显著降低胰腺癌组织内NF-κΒ、环氧酶-2、MMP-9、CXCR4和血管内皮生长因子(vascular endothelial growth factor，VEGF)的表达，从而抑制4种胰腺癌细胞株系(AsPC-1，PANC-28，MIAPaCa-2，BxPC-3)的生长，由此可以认为AKBA是新的CXCR4抑制剂，是有潜力的抗肿瘤侵袭、转移的候选药物。王睿齐[38]通过对比乳香酸和阿司匹林对自发肠腺瘤模型小鼠(APCMin/+鼠)肠腺瘤化学预防作用的比较发现，AKBA对APCMin/+小鼠肠腺瘤的预防疗效明显高于阿司匹林，能显著地抑制Wnt信号通路异常激活，其作用可能与其抗细胞增殖/促凋亡有关。

2.3诱导分化凋亡

乳香中乳香酸类化合物对肿瘤细胞分化诱导作用在20世纪80年代后期就有研究[39]，尤其是AKBA，是一个低毒性且作用良好的抗肿瘤药物和肿瘤转移抑制剂。近年研究发现乳香酸ABA可抑制人乳腺癌细胞进攻性并能诱导其凋亡[40]。此外，何蕊伶等[41]利用人结肠癌HCT-116细胞研究发现：AKBA可将其细胞周期阻滞在G2/M期，从而诱导细胞凋亡。Khan MA等[42]发现乳香酸提取物和阿霉素联合用药对治疗肝癌细胞(HepG2、Hep3B) 有协同作用，且乳香酸提取物对阿霉素诱导的大鼠肝毒性有保护作用。Zhang YS等[43]研究AKBA对人胃癌生长的影响，结果表明AKBA在体外与体内均展现出抗癌活性，裸鼠移植瘤口服给药AKBA后，AKBA显著抑制人胃癌细胞SGC-7901和MKN-45，这种效应可能与它在细胞周期阻滞和诱导细胞凋亡的作用有关。研究还表明AKBA治疗后，细胞核β联蛋白表达被抑制，膜β连环蛋白被激活，可能与调节的Wnt /β-catenin信号通路活性相关。

2.4抗溃疡

乳香提取物能提高溃疡再生黏膜结构成熟度，提高溃疡愈合质量，是有前景的抗溃疡药[44]。柏景坪等[45]采用NaOH晶体化学灼烧法建立大鼠口腔溃疡动物模型测定乳香酸对实验性口腔溃疡的治疗效果，结果显示乳香酸在降低溃疡组织丙二醛含量、提高超氧化物歧化酶活性方面优于溃疡散，并可抑制溃疡组织中肿瘤坏死因子-α和白介素-6的表达水平。其作用机制可能与氧化应激和抑制炎症因子水平有关。

2.5降糖活性

Ruchita等[46]研究表明，乳香与阿卡波糖协同作用的抗糖尿病新药可持续较长的时间，从而避免重复给药，同时消除了传统的多剂量阿卡波糖的需要并减少了阿卡波糖胃肠道不良反应。近期研究表明乳香提取物能够通过抑制小鼠体内粒细胞集落刺激因子(G-CSF)和巨噬细胞集落刺激因子(GM-CSF)而阻止胰岛素损伤，降低Ⅰ型糖尿病模型小鼠血糖水平而不影响非糖尿病小鼠的血糖水平[47]。2.6改善学习记忆

Karima等[48]研究表明以β-乳香酸为主要成分的乳香提取物可促进海马神经元突触的生长和分枝从而显著提高神经轴突生长、分枝起到改善记忆作用。Hosseini等[49]研究证实乳香可以预防由甲巯咪唑导致甲状腺功能减退引起的学习和记忆力减退。

2.7其他

AKBA是一种抗牛皮癣的纯天然中药，能够特异地抑制牛皮癣患者真皮内核酸转录因子NF-κB的活化，并且阻隔信号转导下游TNF-α的合成[50]。DPPH自由基清除实验结果显示乳香具有较弱的抗氧化活性[51]。进一步研究证明局部应用乳香酸类化合物可改善选择性的皮肤光老化症状。因此乳香的抗氧化作用可应用于化妆品及药品生产中[52]。乳香提取物具有促进大鼠创面愈合的作用，并能促进雪旺细胞(schwann cells，SC)的增殖，对感觉神经肽P物质(substance P，SP)、碱性成纤维细胞生长因子(basic fibroblast growth factor，bFGF)及神经生长因子(nerve growth factor，NGF)的表达都有一定程度的上调作用，乳香提取物可能通过调节SC、SP、bFGF及NGF的表达促进周围神经损伤的修复[53]。张业奇等[54]研究发现，乳香精油可不同程度地改善小鼠的行为学行为，显著提高小鼠脑内单胺类神经递质 5-羟色胺(5-HT)含量(P<0.05)，具有抗抑郁作用，对中枢单胺类神经递质5-HT的调节是其作用机制之一。传统医学中，乳香还可加速伤口愈合[55]、具有抗凝血、抗哮喘、止泻、止痛、保肝等多种生物活性。

3研究展望

综上所述，乳香作为一种传统中药，在中国和印度都有广泛的应用。其内有丰富的天然产物，其中，五环三萜类化合物是乳香中最具特征的有效成分，有多种药理作用，笔者将其进行细致归类，明确其化学成分类型；此外，乳香酸类成分具有独特的抗炎作用及多种药理活性，但对其一些药用价值及药效的评价还需进一步研究评估。明确其化学类型、差异及共性、药理作用是利用乳香的基础，有利于促进活性成分作用机制的深入研究，对全方位综合利用乳香有重要意义。

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(本文编辑： 董历华)

Research advances intriterpenoids constituents and pharmacological action ofBoswelliacarterii

SUNYan，SHANGQing-hui.

PharmacyIntravenousAdmixtureServices，HulunbeierPeople’sHospital，Hulunbeier021000,China

【Abstract】In this study, the recent progress in the research of triterpenoids and pharmacological activities of frankincense, the gum resin of Boswellia carterii or the other plants to the same species mainly consisting of chemical constituents, such as pentacyclic triterpenoid and tetracyclic triterpenoid, was reviewed. Investigations demonstrated that resin had the following pharmacological effects: anti-inflammatory, antitumor, inducing differentiation and apoptosis, anti-ulcer, hypoglycemic action, improvement on learning and memory, etc. The results also indicated that fewer adverse reactions and potential medicinal value of this material. The research will provide reference for further research of Boswellia carterii.

【Key Words】Boswellia carterii Birdw.；Boswellic acid；Triterpenoids；Pharmacological activity

(收稿日期：2015-07-28)

Corresponding author：SHANG Qing-hui， E-mail： sunyan7773@126.com

【中图分类号】R284

【文献标识码】A

doi：10.3969/j.issn.1674-1749.2016.05.029

作者简介：孙妍(1988- )，女，硕士，药师。研究方向：天然药物化学。E-mail：sunyan7773@126.com通讯作者： 商庆辉(1974- )，硕士，副主任临床药师。研究方向：临床药理学。E-mail：shangqh_0126@eyou.com