广东省榕树虫瘿蓟马种类及营瘿蓟马寄主专一性调查

赵 超，陈红星，童晓立

(华南农业大学农学院昆虫学系，广州 510642)

榕树Ficus spp.为常绿树木，因其枝繁叶茂，树型美观，在广东省广泛栽种，其中细叶榕Ficus microcarpa 和垂叶榕Ficus benjamina 是最常见的园林景观植物。近年来，榕树树叶常遭受营瘿蓟马的为害，导致叶片形成形态各异的虫瘿，继而使叶片变脆而枯死，严重影响了榕树的生长发育及其观赏价值。虫瘿蓟马是生活在植物虫瘿内的一类蓟马的统称，其中包括营瘿者和寄居者。由营瘿蓟马诱导形成的榕树虫瘿内经常可以发现其他蓟马寄居于其中，营盗寄生或捕食性生活(Mound et al.，1995;Crespi et al.，1997;Boyd and Held，2006)。榕母管蓟马Gynaikothrips ficorum (Marchal)和榕管蓟马Gynaikothrips uzeli (Zimmerman)是热带、亚热带地区榕树上最常见的营瘿蓟马，但国内文献中经常将两者混为一谈，甚至出现中文学名和拉丁学名错配的现象(沈发荣等，1995)，有时还把榕树虫瘿中的寄居性蓟马也误认为其中之一。鉴于此，本研究的目的是对广东省榕树虫瘿蓟马种类、寄主专一性及其捕食性天敌进行调查，以便正确识别其种类，为榕树的生产管理及榕树营瘿蓟马的生态控制提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 广东省虫瘿蓟马种类调查

种类鉴定主要依据近年来采自广东省各地榕树虫瘿蓟马的标本以及华南农业大学昆虫标本馆馆藏标本。

1.2 营瘿蓟马诱导虫瘿试验及寄主专一性调查

在室内将榕母管蓟马和榕管蓟马成虫各1 头分别接入生长良好且长势一致的盆栽细叶榕嫩叶上，设置10 次重复，观察其在细叶榕上是否诱导形成虫瘿。在广州市天河区、越秀区和海珠区采集500个垂叶榕初始虫瘿，分别装入自封袋中带回室内鉴定并统计蓟马种类和数量。

1.3 广州市垂叶榕和细叶榕虫瘿蓟马种类调查

2013年4-6月在广州市天河区、越秀区和海珠区共选取5个采样点，每个采样点分别在垂叶榕和细叶榕上不同方向、不同层次各随机摘取20-30个虫瘿，分别装入自封袋带回实验室鉴定并统计蓟马种类及数量。

2 结果与分析

2.1 广东省榕树虫瘿蓟马种类

根据近年来在广东及其它省份对榕树虫瘿蓟马种类的调查以及华南农业大学昆虫标本馆馆藏标本的记载，广东地区的榕树虫瘿内共发现5 种蓟马，其中母管蓟马属Gynaikothrips 2 种，端宽管蓟马属Mesothrips 1 种及棘腿管蓟马属Androthrips 2 种。

黄胫棘腿管蓟马 Androthrips monsterae(Moulton)(图1-8)中国新纪录种

形态描述:雌虫:体深褐色(图1);触角第Ⅰ、Ⅱ节褐色，第Ⅲ-Ⅵ节黄色，第Ⅶ、Ⅷ节黄褐色;腿节褐色仅前足腿节端部1/4 黄色，所有胫节和跗节黄色;前翅灰白。

头部 长是宽的1.2-1.3 倍，两侧横纹较明显，中间横纹弱;触角8 节，触角Ⅲ、Ⅳ节各具3和4个简单感觉锥;单眼排列成三角形，后单眼紧挨复眼;复眼后鬃发达，端部钝，与复眼几乎等长;下颚桥明显，下颚口针伸达复眼后缘(图2)。

胸部 前胸背板光滑，无横纹，后侧缝完整(图5);除前缘鬃和后缘鬃短小外，前胸背板其余各主要鬃发达，粗壮，端部钝扁;前下胸片较宽，近长方形，具有横纹，基腹片发达，近三角形;前足腿节基部特别膨大，内缘基部有1 发达的指状突，内缘有一排圆形小疣(图3);前足胫节内侧端部有一明显的扁圆形突起;前足跗节内侧具发达的尖齿;中胸背板具横线纹，后胸背板中后部具纵线纹(图6);前翅中部收窄，具间插缨6-8 根，翅基鬃发达，端部稍扁钝，S1、S2稍短，S3最长(图8)。

腹部 第I 腹节盾板近梯形(图7)，有不规则网纹，基部具一对钟形感觉孔。腹部第II-VII节背板各具2 对“S”形承翅鬃;腹部第IX 节S1鬃略短于S2鬃，端部钝但不膨大;尾管短于头长，肛鬃稍长于尾管。

雄虫 体色和特征与雌虫相似，但体型较雌虫小，且前足跗节齿和前足腿节内缘基部指状突也比雌虫小，腹部第IX 节S2鬃粗短，约为S1鬃长度的1/4 (图4)。

国内分布:广东。

检视标本:2♀♀1，广州市五山，广东省农科院，2013-6-7，陈红星采自垂叶榕;1 ♀，华南农业大学，2012-11-6，陈红星采自垂叶榕;1♀，广东肇庆鼎湖山，1986-10-3，童晓立采自垂叶榕;3 ♀♀，广州市万顷沙镇百万葵园，2009-5-17，高加乾采自细叶榕。

黄胫棘腿管蓟马原产于巴布亚新几内亚，最近在澳大利亚也有记载 (Mound and Minaei，2007)，该种在中国是首次发现。本新纪录种与拉马棘腿管蓟马相似，但前者各足胫节黄色，而后者中、后足胫节褐色，可以区别。本种与贵阳棘腿管蓟马Androthrips guiyangensis 也很相似，但后者前胸背板布满网纹，前角鬃退化以及后翅中间有1 纵向暗带等特征可以与本种相区别(沙忠利等，2003)。实验室内饲养观察发现，该蓟马主要捕食榕管蓟马的幼体(包括卵、若虫和“蛹”)(图11)。

榕母管蓟马Gynaikothrips ficorum (Marchal)

榕母管蓟马分布极广，原产于阿尔及利亚(Mound et al.，1995)，目前几乎全球均有分布，只要有细叶榕栽种的地方均可发现。该蓟马与榕管蓟马形态特征很相似，容易混淆，但榕母管蓟马前胸背板的后角鬃远远短于后侧鬃(图9)。榕母管蓟马主要为害细叶榕，是细叶榕初始虫瘿的诱导者，但有时会入侵到垂叶榕成熟虫瘿中与榕管蓟马生活在一起。

国内分布:云南、广西、广东、海南、福建、台湾和香港。

榕管蓟马Gynaikothrips uzeli (Zimmermann)

榕管蓟马原产于东南亚，主要分布于东洋区、澳大利亚北部和新喀里多尼亚，随着国际园艺贸易与交流，目前该蓟马已扩散到美国南部、巴西和阿根廷等国。该蓟马容易与榕母管蓟马混淆，主要区别是榕管蓟马前胸背板的后角鬃和后侧鬃几乎等长(图10)，而榕母管蓟马后角鬃远短于后侧鬃(图9)。榕管蓟马在垂叶榕蓟马虫瘿中占绝对优势，主要为害垂叶榕，但在细叶榕成熟虫瘿中有时也发现该种与榕母管蓟马共存于同一虫瘿中。

国内分布:云南、广西、广东、海南、福建、台湾和香港。

榕端宽管蓟马Mesothrips jordani Zimmermann

榕端宽管蓟马在国外主要分布于印度、印度尼西亚和澳大利亚。该蓟马是一种植食性的盗寄生蓟马(Mound and Minaei，2007)，常与榕母管蓟马或榕管蓟马共生于同一个虫瘿内，但其本身不能单独诱导形成虫瘿，随着虫瘿的生长，该种逐渐侵入营瘿蓟马的虫瘿内并寄居其中成为优势种(Tree and Walter，2009)。

国内分布:云南、广西、广东、海南、福建、台湾和香港。

拉马棘腿管蓟马Androthrips ramachandrai Karny

拉马棘腿管蓟马原产于印度，我国华南、西南和华东地区均有分布。目前该种已随观赏榕树的国际贸易扩散到美国、哥斯达黎加和巴西等国(Boyd and Held，2006)。拉马棘腿管蓟马主要捕食营瘿蓟马的幼体 (Varadarasan and Ananthakrishnan，1981;Sureshkumar and Ananthakrishnan，1987)。

国内分布:云南、广东、广西、海南、福建和台湾。

广东地区榕树虫瘿蓟马种类检索表

Identification key to thrips species associated with thrips-inducing galls on Ficus spp.in Guangdong

1.前足腿节正常，前翅中部不收窄，触角III、IV节各具1、3个简单感觉锥……………………2

前足腿节特别膨大，前翅中部收窄，触角III、IV 节各具3、4个简单感觉锥………………3

2.前胸背板后角鬃短小(图9)，远比后侧鬃短………………榕母管蓟马Gynaikothrips ficorum

前胸背板后角鬃几乎与后侧鬃等长(图10)…………………榕管蓟马Gynaikothrips uzeli

3.前足腿节内缘基部无指状突，复眼后鬃端部尖………………榕端宽管蓟马Mesothrips jordani

前足腿节内缘基部具明显的指状突，复眼后鬃端部钝…………………………………………4

4.前足胫节黄色，但中、后足胫节褐色…拉马棘腿管蓟马Androthrips ramachandrai

各足胫节均黄色(图1、4)…………黄胫棘腿管蓟马Androthrips monsterae

图1-8 黄胫棘腿管蓟马Figs.1-8 Androthrips monsterae

图9 榕母管蓟马前胸背板;图10 榕管蓟马前胸背板;图11 黄胫棘腿管蓟马捕食榕管蓟马若虫。Fig.9 Pronotum of G.ficorum;Fig.10 Pronotum of G.uzeli;Fig.11 A.monsterae preys on the larva of G.uzeli.

2.2 营瘿蓟马诱导虫瘿的专一性

根据室内在细叶榕嫩叶上进行诱导虫瘿的试验结果显示，榕母管蓟马在细叶榕上可诱导形成虫瘿，而榕管蓟马在细叶榕上不能诱导形成虫瘿。室外对500个垂叶榕初始虫瘿的调查发现，空虫瘿数为17个，初始虫瘿中为榕管蓟马成虫的数量为483个，其中367个初始虫瘿中仅有1 头榕管蓟马成虫且均为雌虫，初始虫瘿中均未发现榕母管蓟马。结果表明，榕管蓟马和榕母管蓟马在细叶榕和垂叶榕上诱导形成虫瘿存在寄主专一性，榕管蓟马仅在垂叶榕上诱导形成虫瘿，而榕母管蓟马仅在细叶榕上诱导形成虫瘿。

2.3 垂叶榕和细叶榕虫瘿蓟马种类调查

虽然榕管蓟马和榕母管蓟马诱导初始虫瘿具有寄主专一性，但在成熟虫瘿中，经常可以发现这两种蓟马共同生活于同一个虫瘿中。调查结果显示(图12)，在广州地区垂叶榕成熟虫瘿中约有3.5%的榕母管蓟马与榕管蓟马生活于同一个虫瘿中，而细叶榕中约有9.1%的榕管蓟马与榕母管蓟马生活在一起。此外，在两种榕树虫瘿中均发现有寄居性蓟马，主要以盗寄生的榕端宽管蓟马为主(有时整个虫瘿均被该种占据)，还有少量捕食性的拉马棘腿管蓟马，但黄胫棘腿管蓟马在本调查中为偶见种，数量很少。

图12 不同寄主虫瘿中营瘿蓟马和寄居蓟马个体数百分比Fig.12 Individual percentage of gall-induced thrips and inquilinous thrips in two host species

3 结论与讨论

由于营瘿蓟马隐匿于虫瘿中，化学药剂对其防治效果甚微，目前榕树虫瘿已成为南方城市园林植物种植管理上的一个难题。利用天敌昆虫对其进行生物防治不失为一种有效的控制方法。据报道，榕树虫瘿蓟马的常见天敌有棘腿管蓟马Androthrips spp.、透翅花蝽Montandoniola spp.和姬小蜂科等 (Varadarasan and Ananthakrishnan，1981;Boyd and Held，2006)。本调查共发现2 种棘腿管蓟马，其中黄胫棘腿管蓟马为我国的新纪录种，关于该种对虫瘿蓟马的捕食作用鲜有报道，据室内饲养观察，该种主要捕食榕管蓟马的卵和若虫，其生物学、生态学特性以及对营瘿蓟马的捕食潜能有待进一步研究。拉马棘腿管蓟马广泛分布于亚洲热带亚热带地区，是榕树虫瘿蓟马的常见天敌，主要捕食虫瘿蓟马的卵和若虫(Varadarasan and Ananthakrishnan，1981;Sureshkumar and Ananthakrishnan，1987)，该种已随观赏榕树的国际贸易扩散到美国和南美洲等地，并有效地降低了当地榕管蓟马的种群数量(Boyd and Held，2006;De Melo et al.，2013)。

目前国内文献中经常将不同榕树种类虫瘿中的营瘿蓟马误定为同一种，即榕母管蓟马或榕管蓟马;有时将虫瘿中其他寄居性蓟马也当成榕树害虫(连巧霞和张晓萍，1992;张伦全和方志美，2002)。造成这种混乱局面的原因一方面与榕母管蓟马和榕管蓟马在体色、外观上极为相似有关，如果不将其制成玻片标本并借助显微镜鉴定，很难将两者区分开来;另一方面，也可能与寄主榕树种类误鉴有关，将垂叶榕和细叶榕混淆在一起，或将两者统称为“榕树”。Mound et al.(1995)指出榕母管蓟马和榕管蓟马在台湾及东南亚一带均具有较严格的寄主专一性。在澳大利亚，榕母管蓟马仅在细叶榕上形成虫瘿，垂叶榕虽然也有栽种，但尚未发现榕母管蓟马及该属其他种类在垂叶榕上形成虫瘿(Tree and Walter，2009)。本文的研究结果表明，在广东地区，榕母管蓟马是细叶榕上最主要的营瘿蓟马，而榕管蓟马在垂叶榕虫瘿中占绝对优势。榕母管蓟马是细叶榕初始虫瘿的诱导者，在垂叶榕上不能诱导形成虫瘿;而榕管蓟马是垂叶榕初始虫瘿的诱导者，在细叶榕上不能诱导形成虫瘿。当两种榕树种植在一起时，榕母管蓟马和榕管蓟马偶尔会入侵到对方成熟虫瘿中并与之生活在一起。目前对榕母管蓟马和榕管蓟马相互侵入对方虫瘿的原因及其相互之间的关系尚不清楚。

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