多酚类化合物电离辐射防护研究进展

李　辉，王振宇，白海娜

（哈尔滨工业大学化工学院，哈尔滨工业大学极端环境营养和防护研究所，黑龙江哈尔滨150090）

多酚类化合物电离辐射防护研究进展

李辉，王振宇*，白海娜

（哈尔滨工业大学化工学院，哈尔滨工业大学极端环境营养和防护研究所，黑龙江哈尔滨150090）

电离辐射能直接和间接造成细胞和动物损伤，导致细胞膜脂质过氧化、DNA损伤（碱基氧化、单链或双键断裂、染色体交联和基因组不稳定）、蛋白质羰基化、甚至于细胞或动物死亡。多酚类化合物是一类植物次级代谢产物，存在于几乎所有的植物中，且种类繁多。大量的研究发现多酚类化合物具有电离辐射防护效应，能够降低电离辐射造成的各种氧化损伤。其防护机理在于：改善电离辐射引起的氧化损伤，改善免疫损伤，降低炎症反应，稳定基因组DNA和激活抗凋亡通路，等。本文主要论述了电离辐射损伤机理，几类多酚化合物辐射防护机理的研究进展，以其对多酚化合物和其他天然产物的辐射防护研究起到指导意义。

多酚，电离辐射，辐射防护

多酚类化合物是一类植物次级代谢产物，几乎存在于所有的植物中。多酚类化合物种类繁多，但具有一般基础化学结构，苯环结构上连接的羟基是构成多酚基础［1］。近几十年对多酚类化合物研究发现，多酚类化合物具有多种生理功能，如，抗氧化、抗肿瘤、预防心血管疾病、缓解视疲劳、抗炎等［2-5］。近年来，多酚类化合物电离辐射防护能力受到了越来越多的关注。本文主要综述了植物来源的多酚类化合物电离辐射防护的研究进展。

1　多酚类化合物

自然界多酚的种类非常多，按照化学结构可以简单的分为以下几类：酚酸、黄酮、原花青素等。

酚酸来源非常广泛，几乎所有的植物中都含有酚酸，如无花果属植物、蔷薇科苹果属、葡萄科、松科植物等［6］。酚酸类化合物含有酚羟基和羧基，自然界中发现的酚酸类化合物主要骨架类型有两类见图1，C6-C1型，基本结构是苯甲酸，如原儿茶酸、没食子酸；和C6-C3型，如咖啡酸、阿魏酸等。

图1　苯甲酸（A）和咖啡酸（B）结构Fig.1　Benzoic acid（A）and caffeic acid（B）structure

黄酮类化合物是多酚的一种，黄酮的种类和分布很多，在植物中发现超过5000种黄酮，分子骨架为C6-C3-C6，其基本母核2-苯基色原酮见图2，研究较多的黄酮主要是儿茶素、槲皮素、芦丁、山奈酚、黄衫素、柑橘黄酮等［7］。

图2　黄酮基本结构Fig.2　Flavonoids basic structure

黄酮类化合物根据双键，羟基位置和B环连接等因素可以分为以下六类：黄烷醇、黄酮醇、二氢黄酮醇、花色苷、异黄酮、新黄酮。

原花青素属于多酚的黄烷-3-醇聚合成的寡聚体，结构单元主要是儿茶素、表儿茶素、没食子酸儿茶素、表没食子酸儿茶素、阿福茶素和表阿福茶素。通过结构单元的B环和A环不同的结合键和结构单元的不同，原花青素主要分为A型原花青素和B型原花青素。其中A型原花青素又分为A1和A2等，A型原花青素是通过一个黄烷-3-醇的B环和另一个黄烷-3-醇的A环，通过两个共价键连接，其中一个是醚键；B型原花青素分为B1、B2、B3、B4、B5、B6和B8，B型原花青素是通过一个黄烷-3-醇的B环和另一个黄烷-3-醇的A环，通过一个共价键连接［8］，A和B型原花青素基本分子结构见图3。

图3　A和B型原花青素结构Fig.3　A and B type procyanidins structure

原花青素在1948年被发现，至此，对原花青素的研究已经有60多年，并取得了巨大的进展。原花青素的分布范围很广，其中研究最多的是葡萄籽原花青素和碧萝芷等。

2　电离辐射损伤机理

辐射分为电离辐射和非电离辐射，电离辐射是一切能引起物质电离的辐射总称，其种类很多，高速带电粒子有α粒子、β粒子、质子，不带电粒子有中子以及X射线、γ射线。非电离辐射是指能量比较低，并不能使物质原子或分子产生电离的辐射，例如紫外线、红外线、激光、微波等。

辐射能造成细胞和生命体的损伤，特别是电离辐射，电离辐射通过形成离子对而失去能量并减速，电离辐射穿过细胞时会造成多次电离，特别是细胞核形成远多于细胞质的电离，造成细胞核内能量沉积。辐射还造成其他分子电离，形成大量自由基，其中大约35%自由基不受自由基清除剂影响，为直接作用，65%自由基可被自由基清除剂除去。电离辐射与水相互作用形成大量的活性氧自由基，这些自由基会与周围的生物大分子相互作用，造成细胞分子的损伤。

电离辐射造成的活性氧自由基产生途径一般为：

H2Oh—→vH·+OH·+e-+H2+H2O2+H3O+

有氧气存在时，氧与H·作用生成过氧羟基自由基：

H·+O2→HO2·

HO2·也是一种氧化剂，可重新形成过氧化氢和氧：

HO2·+HO2·→H2O2+O2

OH·和H·都可以与生物内有机分子结合，生成新的自由基：

RH+OH·→R·+H2O

RH+H·→R·+H2

其中，RH为生物有机大分子，R·为生物分子自由基。

当有氧存在时，生物分子自由基可与氧发生作用，生成过氧化物自由基，这些自由基可攻击DNA、RNA和蛋白质大分子，导致一系列的辐射生物效应［9］。

电离辐射造成细胞膜损伤，在有氧条件下，辐射产生的自由基和活性氧可通过脂质过氧化作用造成生物膜中饱和与不饱和脂肪酸的比例失衡，膜结构的刚柔特性改变，膜的通透性改变［10］，使许多酶脱离正常部位，漏到细胞内，即所谓“酶释放”。此外，还对膜酶有损伤作用。电离辐射造成细胞DNA多种类型损伤，如单链断裂、碱基损伤、双链断裂和DNA蛋白质交联等［11］。辐射所致自由基除了可直接造成蛋白质损伤外，也可通过脂质过氧化反应所产生的醛类物质导致蛋白质中巯基和氨基的氧化损伤。

电离辐射还造成细胞周期的变化和DNA合成抑制，细胞从M期到G1期几乎不受辐射的影响，从G1期到S期受辐射的影响也很轻微，但对S期细胞作用最为明显，可使S期延长，这与DNA合成抑制有关。G2期细胞也对辐射有强烈反应，发生G2期阻断，细胞不能进入M期。碳离子辐射和X-射线辐射使人肝癌细胞系SMMC-7721阻断在G2/M期，且同剂量的辐射碳离子辐射作用更强，并且显著增加了更多的STAT-3蛋白质的表达和细胞凋亡［12］。辐射可使DNase活力增强，DNA分解代谢加快，组织DNA降解增加，并能改变RNA代谢。

3　多酚化合物辐射防护效应

多酚化合物电离辐射防护研究已经进行了很多年，也取得了比较显著的成效［13］，电离辐射防护研究较多的主要有茶多酚、葡多酚、苹果多酚、松多酚等，还有较多的多酚类化合物高纯品电离辐射防护研究。

3.1茶多酚辐射防护

茶多酚是茶叶中具有重要价值的植物化学物质，其含量约占茶叶干重的20%～30%，对茶叶品质具有重要的影响。茶多酚的主要成分为儿茶素类、黄酮及黄酮醇、花色素、酚酸及缩酚酸类化合物［14］。曹明富等［15］研究了茶多酚对Co60γ-辐射NIH小鼠的辐射防护和修复作用，辐照前给予茶多酚，小鼠的血像、免疫器官指数、CFU-S及粒细胞MI等明显高于Co60-γ辐照组，并能抑制骨髓PCE的MNCF；辐照后给予茶多酚，造血及免疫系统的有关数据也明显高于Co60-γ辐照组，说明茶多酚对机体造血和免疫系统受到电离辐射损伤时不仅具有明显的防护效应，而且对辐射损伤具有一定的修复治疗作用。Peng等［16］利用小鼠研究茶多酚预防γ射线辐射损伤，结果表明：茶多酚灌服能够防止辐射诱导的小鼠下颌腺细胞凋亡，减少活体受到的辐射伤害。Hu等［17］用茶多酚溶液喂食经过Co60γ-辐射后的昆明鼠，研究发现：茶多酚及各儿茶素单体溶液表现出不同的抗辐射效果，儿茶素（catechin）对造血系统的增强效果显著，EGCG具有最佳的抗氧化活性，推测茶多酚的抗辐射效果是由其多种单体协同发挥作用的结果。绿茶儿茶素EGCG是最重要抗氧化活性的儿茶素，EGCG对γ-辐射有防护作用，能够降低辐射对质粒DNA造成的损伤，防护淋巴细胞降低DNA损伤，和减少细胞死亡。EGCG同时显著降低辐射造成的脂质过氧化和细胞膜损伤，和恢复Ⅱ相酶的水平［18］。王清吉等［19］认为茶多酚具有抗辐射作用在于多酚羟基。郝述霞等［20］发现茶多酚抗辐射能力优于大蒜素、刺五加苷、螺旋藻、枸杞多糖，是通过清除自由基达到抗辐射效果的。郭绍来等［21］研究了茶多酚和EGCG对辐射损伤小鼠防护作用，50%EGCG茶多酚具有明显缓解辐射所造成的造血功能损伤和增强抗氧化作用。

3.2葡多酚和苹果多酚辐射防护

葡多酚是从葡萄籽中提取的一类多酚物质，主要成分是葡萄籽原花青素。钟进义等［22］研究了葡多酚对小鼠亚慢性辐射损伤防护作用，结果表明，经Co60-γ辐射后，影响了小鼠的生长发育，3个实验组体重的增加值则与阴性对照组没有差别，表示葡多酚可预防辐射对生长发育的不良影响，辐射后阳性对照组动物发生明显损伤，其白细胞、骨髓细胞、睾丸染色体、脾脏淋巴细胞及体重增长等指标均出现异常，而应用葡多酚实验组动物虽然也受到损伤，但损伤程度明显低于阳性对照组，且与葡多酚有明显的剂量-反应关系，可以认为葡多酚对亚慢性辐射损伤有良好防护作用。紫葡萄汁含有白藜芦醇、槲皮素、芦丁、没食子酸和咖啡酸，能够缓解X-射线辐射造成的小鼠行为损伤［23］。黑葡萄汁能预防γ-辐射诱导的脾脏脂质过氧化反应［24］。

苹果多酚是从苹果中提取到的多酚类化合物的总称。刘春平等［25］研究了苹果多酚对Co60-γ辐射后小鼠防护作用，发现照射前补充苹果多酚，小鼠碳廓清指数、血清溶血素含量、脾指数、DTH足跖增厚程度、MDA含量、SOD及GSH-Px比照射对照组有所改善。Pankaj Chaudhary等［26］评估了苹果多酚的体外辐射防护效应，发现苹果多酚降低了辐射造成的小鼠胸腺的DNA损伤和细胞死亡，剂量依赖方式抑制辐射造成的2-脱氧核糖降解，能抑制辐射造成的质粒DNA的单链和双链断裂，其作用机制在于能清除活性氧自由基。王吉昌等［27］研究了红松多酚的辐射防护效应，研究发现当人外周血白细胞受到电离辐射之后，不同剂量组的红松多酚对白细胞数量的影响明显要高于辐射对照组。灌胃给予红松多酚可以抑制辐射对小鼠免疫器官胸腺和肝脏的损伤，能够显著地提高超氧化物歧化酶和谷胱甘肽过氧化物酶的活力，并且能够降低过氧化产物丙二醛的含量。

3.3其他多酚化合物辐射防护

迷迭香酸是一种来源于植物中的多酚化合物，是一种紫外和电离辐射的光保护剂，迷迭香酸能有效清除辐射后形成的自由基和抑制酪氨酸酶活性，其抗氧化能力和光保护能力都优于VC［28］。白藜芦醇是一种来源于葡萄和浆果的多酚化合物，具有抗氧化，抗炎症，免疫刺激和抗肿瘤活性。Natividad Sebastià等［29］研究了白藜芦醇的辐射防护效应，发现白藜芦醇能预防辐射诱导的染色体损伤。Piya Paul等［30］研究了透明草多酚组分的防护Co60-γ射线辐射的中国仓鼠肺成纤维细胞的保护效应，结果发现透明草多酚组分具有有效的辐射防护效应，能降低辐射诱导的DNA损伤，基因组不稳定等。

槲皮素-3-O-鼠李糖苷是一种槲皮素的糖基衍生物，对小鼠的辐射防护研究发现，腹腔注射槲皮素-3-O-鼠李糖苷能显著提高辐射后小鼠的抗氧化剂指标，提高小鼠小肠隐窝细胞数量和脾指数，显著改善脾淋巴细胞的凋亡数量，降低血液淋巴细胞的DNA损伤，增加ERK的表达和降低了Bax的表达水平［31］。槲皮素能降低辐射造成的炎症反应［32］，增强辐射后的脾细胞增殖，抑制促炎症因子（IL）-1β和IL-6的分泌。芒果苷是芒果树皮萃取物的主要多酚组分，能预防辐射造成的人淋巴细胞和淋巴样干细胞的DNA损伤［33］。Narinder K Sharma［34］研究发现芹黄素预防γ-辐射（3 Gy）造成的人外周血淋巴细胞损伤，降低了姊妹染色半体交换。

4　多酚化合物辐射防护机制

多酚化合物能够从体外和体内，生物大分子，细胞和生物整体水平起到辐射防护作用，其辐射防护能力与自由基清除活性有关，能够显著降低脂质过氧化和DNA损伤，增加抗凋亡蛋白如ERK表达，降低促凋亡蛋白如Bax的表达水平，和阻滞细胞周期于G2/M期，从而起到辐射防护效应。

4.1改善电离辐射引起的氧化损伤

多酚化合物具有抗氧化能力，能够有效的清除超氧阴离子自由基和羟基自由基，这两种活性氧自由基是辐射产生的主要自由基，多酚化合物能够降低辐射后细胞内的活性氧水平。电离辐射导致细胞和动物的抗氧化酶活性降低，并降低还原性物质，如GSH；多酚化合物能够显著提高辐射后的细胞和动物的抗氧化酶水平，并促进抗氧化酶的表达，恢复GSH水平［35］。Jayant S Londhe等［36］研究了叶下珠多酚类化合物的辐射防护效果，发现其多酚化合物的辐射防护特性与其抗氧化能力有很大的关联，特别是对超氧阴离子的清除活性。

4.2改善免疫损伤

电离辐射造成动物免疫损伤，外周血白细胞水平降低，造成脾组织和胸腺组织的损伤和免疫细胞的凋亡，并损伤骨髓造血能力。多酚化合物能够改善辐射后动物的免疫损伤。樊梓鸾等［37］研究了红豆越橘的辐射防护效应，发现红豆越橘能提高辐射后的血液白细胞、红细胞和血小板的数量，并降低辐射造成的白细胞损伤，小鼠在受到60Co-γ射线辐照前灌胃红豆越橘多酚可提高辐射小鼠的胸腺指数和脾脏指数，减缓免疫器官胸腺和脾脏损伤，同时可促进受损免疫器官的恢复。

4.3降低炎症反应

电离辐射产生大量的ROS，ROS损伤机体内的各种器官和组织，造成器官和组织损伤，形成炎症反应。长期的炎症反应能造成机体病变，形成心血管疾病、癌症、老年痴呆症、糖尿病等。山奈酚是一种来源广泛的黄酮类多酚化合物，具有较强的消炎效应，山奈酚能够抑制NF-кB活性，降低促炎性细胞因子、趋化因子的表达，从而降低炎症反应［38］。电离辐射显著增加IL-1β mRNA和蛋白质的表达，促进炎症反应，而白藜芦醇预处理能显著降低IL-1β mRNA和蛋白质的表达，其机理在于激活SIRT1蛋白质表达，并导致NF-κB活性抑制，进而限制NLRP-3炎性体激活［39］。

4.4稳定基因组DNA

电离辐射造成DNA损伤，形成DNA断裂、姐妹染色体交联、碱基脱落、碱基氧化等多种损伤。多酚化合物能降低这些损伤。绿茶儿茶素EGCG是最重要抗氧化活性的儿茶素，EGCG对γ-辐射有防护作用，能够降低辐射对质粒DNA损伤，保护淋巴细胞降低DNA损伤和细胞死亡。EGCG同时显著降低辐射造成的脂质过氧化和细胞膜损伤并恢复Ⅱ相酶的水平［18］。Hosseinimehr［40］总结了电离辐射诱导的基因组不稳定性与黄酮之间的关系，黄酮能够影响氧化应激，与DNA交互以增强辐射后基因组的稳定；黄酮对辐射后的正常细胞有保护作用，但能够增强辐射对肿瘤细胞造成的损伤；黄酮能够有效清除辐射形成的自由基和增强抗氧化酶，诱导局部组织缺氧，降低活性氧的形成。

黄芩苷元是一种三羟基黄酮，Ki Cheon Kim等［41］研究发现黄芩苷元能够降低活性氧诱导的DNA损伤，降低双链断裂和8-OxoG的水平，其机制在于调节DNA修复系统，恢复Ku70蛋白水平和磷酸化DNAPKcs和上调OGG1蛋白水平，修复8-oxoG。Haiying Fu等［42］研究发现水飞蓟素和同源类似物能保护DNA，降低X-辐射造成的损伤，预防DNA单链断裂，而这种辐射防护效应与抗氧化活性正相关。

4.5激活抗凋亡通路

电离辐射产生的自由基作用于线粒体，导致线粒体膜电势降低，膜通透性增加，启动线粒体细胞凋亡途径，造成细胞凋亡。对大鼠8Gy60Co-γ射线辐照，导致大鼠外周血淋巴细胞大量凋亡，上调Bax蛋白表达和下调Bcl-2蛋白表达，并上调Bax/Bcl-2比值，表明辐射诱发线粒体凋亡途径［43］。对骨髓间充质干细胞辐射研究发现，辐射剂量依赖的造成促凋亡基因FasL，BAX，NOXA和PUMA上调表达，升高caspase-3表达，并显著增加组蛋白γH2AX位点［44］。

槲皮素-3-O-鼠李糖苷能降低辐射诱导的细胞凋亡，能上调抗凋亡蛋白ERK表达，下调促凋亡蛋白Bax表达［31］。葛杨杨等［45］对EGCG对人皮肤细胞辐射防护研究发现，相对于模型组，EGCG下调了Bax蛋白，上调了Bcl-2蛋白，而氧化应激相关蛋白HO-1表达量也增加。

5　结论与展望

电离辐射能造成细胞和动物一系列的损伤，如导致细胞膜脂质过氧化、DNA损伤、蛋白质羰基化、甚至于细胞或动物死亡。大量的研究发现多酚类化合物具有电离辐射防护效应，能够降低电离辐射造成的各种氧化损伤。其防护机理在于：改善电离辐射引起的氧化损伤；改善免疫损伤；降低炎症反应；稳定基因组DNA和激活抗凋亡通路。但是，多酚化合物种类繁多，其研究还不够全面，有必要进一步增加筛选范围寻找更强辐射防护能力的多酚化合物。研究发现，多酚混合物辐射防护能力强于单一多酚组分，但其原理研究还比较少，其协同作用机制还不明确。现主要集中于抗凋亡方面，对于抗细胞周期变化和细胞坏死机制关注比较少。而长期服用多酚化合物，预防低强度电离辐射的研究还比较少。未来的研究应主要集中于a.筛选更强的电离辐射防护能力强的多酚化合物；b.研究多酚之间的协同辐射防护机理和多酚与其他化合物如，多糖，抗辐射药物等之间的防护作用；c.关注于其他的辐射防护机制，如细胞坏死，细胞自噬等；d.关注长期服用多酚化合物的毒性和辐射防护效果；e.研究多酚在辐射防护中的其他应用，如，辐射敏化抗肿瘤等。因此，多酚化合物电离辐射防护已经取得了很多优秀成果和科学价值，但是，其中延伸的其他研究价值和出现的问题需要进一步努力。

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The progress of radioprotective effect of polyphenol compounds aganist ionizing radiation

LI Hui，WANG Zhen-yu*，BAI Hai-na
（School of Chemical Engineering&Technology，Harbin Institute of Technology Institute of Extreme Environment Nutrition and Protection，Harbin Institute of Technology，Harbin 150090，China）

Ionizing radiation could directly and indirectly cause cells and animals damage，lead to cell membrane lipid peroxidation，DNA damages（base oxidation，single or double chain splitting，chromosome crosslinking and genome instability），protein carbonylation，even death.Polyphenol compounds was a kind of plant secondary metabolites，exists in almost all the plants，and varieties.A large number of studies have found that polyphenol compounds have radioprotective effect aganist ionizing radiation，can reduce various oxidative damages caused by ionizing radiation.The protection mechanism were followed by improving oxidative damages，improving immune injuries，reducing inflammation，stabling genomic DNA and activing antiapoptotic pathways，and so on. This article mainly reviewed the ionizing radiation damage mechanism，and the research progress of radiation protection mechanism of polyphenols，in order to have guiding significance to the radiation protection studies of polyphenols and other natural products.

polyphenols；ionizing radiation；radioprotective

TS201.1

A

1002-0306（2015）14-0384-06

10.13386/j.issn1002-0306.2015.14.071

2014－09－10

李辉（1986-），男，博士研究生，研究方向：天然产物分离及功能研究。

王振宇（1957-），男，博士，教授，研究方向：天然产物化学、极端环境营养。

国家自然科学基金资助项目（31170510）。