男男性行为者肛门与生殖器人乳头瘤病毒感染的分子流行病学差异表达研究

张素芳 陆海空 龚伟明 周平玉，*

1. 安徽医科大学上海市皮肤病临床学院（上海 200050）；

2. 上海市皮肤病医院性病科

男男性行为者肛门与生殖器人乳头瘤病毒感染的分子流行病学差异表达研究

张素芳1陆海空2龚伟明2周平玉1，2*

1. 安徽医科大学上海市皮肤病临床学院（上海 200050）；

2. 上海市皮肤病医院性病科

目的 了解男男性行为者（MSM）肛门生殖器部位人乳头瘤病毒（Human papilloma virus，HPV）不同基因型别的流行情况及其临床意义。方法 采取调查问卷方法 收集2013年10月至2015 年 3月在上海市皮肤病医院性病科门诊就诊的301例男男性行为者的临床资料，同时检测其肛门生殖器HPV感染情况。结果 在301患者中，有肛周及肛管内尖锐湿疣（condyloma acuminatum，CA）164例，同时伴有阴茎尖锐湿疣18例。301份肛周及肛管内脱落细胞标本中HPV阳性检出率为78.7%（237/301），其中高危型50.5%（152/301），以HPV16型（14.3%）和HPV52型（14.3%）最常见；低危型69.1%（208/301），其中HPV6型43.9%（132/301）和HPV11型21.6%（65/301）为常见型别。143例阴茎部脱落细胞标本中HPV阳性检出率为44.8%（64/143），高危型为20.3%（29/143），以HPV33型（4.9%）最常见；低危型33.6%（48/143），以HPV11型17.5%（25/143）最常见。高危型HPV16、HPV33、HPV52、HPV53和HPV56在肛周及肛管的感染率比阴茎部位高（P＜0.05）。在16例肛周CA，36例肛管CA、112例肛周肛管CA和22份阴茎部CA标本中，肛周和阴茎部HPV均以单一型感染为主，其中HPV6/11为常见感染型别。肛管CA多重HPV感染为主（88.8%），以HPV16型、HPV52型、HPV56型常见。结论 在男男性行为者中，肛周和肛管HPV感染率较高，且肛管CA以混合型HPV感染为主。高危型HPV在肛管感染率比生殖器部位高，筛查MSM肛管HPV感染可为早期防治肛管恶性肿瘤提供依据。

人乳头瘤病毒； 肛管； 尖锐湿疣； 基因型； 流行病学， 分子

人乳头瘤病毒（human papillomavirus， HPV）属乳多空病毒科，为双链环状小DNA病毒，易侵犯皮肤和黏膜，主要通过性传播，有100多种亚型。其中低危型HPV（HPV6，11，42，43，44等）主要引发尖锐湿疣和低度的鳞状上皮内皮瘤，而高危型HPV（HPV16，18，31，33，35，45，51，52，56等）与宫颈癌、阴茎癌、肛门直肠癌、头颈癌、口咽癌等恶性肿瘤有密切相关性［1-3］。研究证实高危型HPV感染是女性宫颈癌的主要致病因素［4，5］，近几年研究显示肛门直肠癌、阴茎癌等一些较少见的恶性肿瘤与男性长期感染HPV病毒密切相关［6-9］。

肛门直肠癌在一般男性人群中每年发病率为0.88～1/100 000［10，11］，但在艾滋病病毒（HIV）阴性的男男性行为者（Men who have sex with men，MSM）人群中其发病率明显升高，达5/100 000，在HIV阳性MSM可高达130/100 000［12-14］。研究发现肛周及肛管长期持续感染高危型HPV是引起大部分肛周和肛管恶性肿瘤的主要原因之一［15］。肛周及肛管HPV流行率在不同人群和不同地域均存在一定差异。美国的一项研究显示，肛门HPV感染率在262例HIV阴性MSM中为61%，在346例HIV阳性的MSM中高达93%［16］。在东南亚，肛门HPV感染率在HIV阴性的MSM人群中为59%，在HIV阳性MSM人群中达85%［17］。在我国，北京和天津地区肛门HPV感染率在HIV阴性MSM人群中约为60%，在HIV阳性MSM人群中约为90%［18，19］；在深圳，肛门HPV感染率在HIV阴性的MSM中为33.8%，在HIV阳性的MSM中为71.4%［20］；在西安，肛门HPV感染率在193例HIV阳性MSM中为99.0%［21］。在上海地区，肛门生殖器HPV感染率在HIV阴性的MSM中情况还未见报道。

深入分析上海地区MSM肛门生殖器中HPV流行率及基因型分布情况，对肛门HPV感染进行早期干预治疗，可以对肛门生殖器癌的发病起到一定的预防作用，同时可以减少HPV在性接触之间的传播，降低肛门生殖器HPV感染率。因此，本文研究目的一是了解性病门诊MSM患者肛门生殖器的HPV流行率及基因型别分布，二是比较MSM肛周肛管和生殖器HPV感染率及其基因型的差异。

资料与方法

一、临床资料

2013年10月至2015 年 3月我们在上海市皮肤病医院性病门诊招募301例就诊的男男性行为者。签订知情同意书后，通过一对一调查问卷方式收集相关临床资料，采集阴茎、肛周和肛管内脱落细胞标本，用于HPV-DNA检测和基因分型。

二、样本采集

用浸湿生理盐水的无菌棉拭子反复多次擦拭研究对象阴茎部（包括阴茎头、冠状沟、包皮和阴茎体），取脱落细胞，将其放入装有细胞保存液（货号为PF04X011）的洗脱管中，沿管壁折断，把棉拭子头部留在管内，立即送检。同样方法分别取肛周和肛管标本。

三、HPV检测和基因分型

（一）HPV DNA抽提

轻微振荡悬浮起保存液中的脱落细胞，取200μL样品于1.5mL离心管中，13 400×g，离心3min，小心取上清并丢弃，加入200μL核酸提取缓冲液（货号为PF03X010），振荡混匀，将离心管放入沸水浴（金属恒温浴）15min，13 400×g，离心5min，移取上清至一新的离心管内。

（二）HPV分型检测

根据上海透景生物科技公司研发的HPV流式荧光法检测试剂盒说明书操作，探针可同时检测27种人乳头瘤病毒（HPV）亚型（HPV6，11，16，18，26，31，33，35，39，40，42，43，44，45，51，52，53，55，56，58，59，61，66，68，81，82，83，Globin）。按照设定的PCR程序扩增待检测样品，将PCR产物与Biotin标记的探针微球48℃孵育35min，然后加入StrepAvidin-PE荧光标记物48℃孵育15min，最后在流式荧光检测仪上检测荧光信号。所得到的数据经软件分析后可以直接判断结果。

（三）结果判断

HPV 阳性的判断标准定为：任何HPV型别特异性探针的信号≥150，即可判断为阳性；阳性内对照Globin的信号≥150，即代表整个实验成功（说明书上标准）。HPV-DNA 含量为检测样本的相对光单位（relative light unit，RLU）/标准阳性对照的RLU≥150，相当于标本中检出的HPV负荷量≥150pg/mL，即诊断为HPV 阳性。

五、统计学分析

用EpiData 3.1软件录入所有数据。用SPSS17.0统计软件进行数据分析。分类变量和连续变量用统计描述，率的比较采用x2检验或确切概率法，P＜0.05为差异具有统计学意义。

结 果

一、 301例研究对象的一般情况

301例男男性行为者年龄中位数为32岁（18～65岁），其中250例（83.1%）男男同性恋者，51例（16.9%）双性恋者。大部分研究对象未婚（82.1%），性伴不固定（60.5%），但会经常使用安全套（84.4%），如表1所示。约有半数研究对象（147例，占48.8%）因性伴患CA来门诊就诊，其次为体检（68例，占22.6%），外院诊断为CA患者和皮肤发疹来我院性病科门诊就诊的分别为47例（15.6%）和39例（13.0%）。

表1 ___ 301例男男性行为者一般特征

二、临床诊断

301名患者中164例（54.5%）为肛周及肛管内CA，其中18例（5.9%）伴有阴茎CA；4例为阴茎CA；68例（24.3%）仅有HPV感染；5例（1.67%）为肛周鲍温样丘疹病（经病理检查确诊）；60例（19.9%）未检测出HPV。HPV-DNA在肛周及肛管和阴茎样本中检出率分别为78.7%（237/301）、15.4%（22/143） 。肛周及肛管CA、阴茎CA和肛周鲍温样丘疹病样本HPV-DNA检出率均为100%。

三、肛周及肛管HPV感染及其基因分型

301例肛周及肛管标本有237例HPV-DNA阳性和64例HPV-DNA阴性，21种HPV型别结果显示阳性。在237例肛周及肛管HPV-DNA阳性标本中，存在单一型和多重型别HPV感染。单一型的HPV阳性检出率29.1%（69/237）；混合型的HPV阳性检出率达70.9%（168/237），其中2种混合型HPV阳性检出率为26.6%（63/237），3种混合型的HPV阳性检出率为37.6%（89/237），大于等于4种混合型HPV阳性检出率为6.7%（16/237）。

在301例肛周及肛管HPV-DNA阳性标本中，HPV6型别检出率最高（43.9%，132/301），其次为HPV11型（21.6%，65/301）、HPV16型（14.3%，43/301）和HPV52型（14.3%，43/301），如图1。高危型HPV阳性检出率为50.5%（152/301），其中HPV16型（14.3%）和HPV52型（14.3%）中最常见，其次为HPV56型（13.0%）、HPV33型（12.6%）和HPV18型（6.3%）。低危型HPV阳性检出率为69.1%（208/301），其中HPV6型43.9%（132/301）和HPV11型21.6%（65/301）为常见型别。

图1 301例研究对象肛周及肛管样本中HPV感染率及基因分型

四、143例研究对象肛周及肛管HPV感染和阴茎HPV感染基因型别的比较

143例研究对象同时收集肛周及肛管和阴茎脱落细胞标本。在肛周及肛管内样本中，HPV-DNA检出率与阴茎部标本有明显差异（83.9%vs44.8%，P＜0.05，见表2），多重型别检出率与阴茎部标本有明显差异（56.6% vs 14.0%，P＜0.05），高危型HPV型别检出率与阴茎部标本有明显差异（53.1% vs 20.3%，P＜0.05），其中以HPV16型别、HPV33型别、HPV52型别、HPV53型别、HPV56型别为主（见表2）；低危型HPV6型别检出率与阴茎部标本有明显差异中（72.7% vs 33.6%，P＜0.05）（见表2）。

高危型HPV型别和低危型HPV型别在肛周及肛管标本和阴茎标本中分布是不一致的（见图2和表2）。在肛周及肛管标本样本中，高危型HPV型别检出率为53.1%（76/143），其中以HPV52型16.8%、HPV16型15.4%、HPV33型15.4%和HPV56型11.9%为主；低危型HPV阳性检出率为72.7%（104/143），其中HPV6型45.5%、HPV11型25.9%、HPV43型7.0%和HPV42型4.9%为主；在阴茎标本中，高危型HPV阳性检出率为18.8%（29/143），其中以HPV33型4.9%、HPV16型4.2%、HPV52型4.2%和HPV56型3.5%为主；低危型HPV阳性检出率为31.2%（48/143），其中以HPV11型17.5%、HPV6型14.7%和HPV43型4.2%为主。

图2 143例研究对象肛周及肛管和阴茎标本中HPV感染率及基因分型

表2 143例MSM中肛周及肛管感染HPV与阴茎感染HPV亚型比较 n（%）

五、肛周及肛管CA和阴茎CA中HPV感染及基因分型

164例临床诊断肛周及肛管尖锐湿疣且HPV检测阳性 ，包括16（9.8%）例肛周CA，36（21.9%）例肛管CA和112（68.3%）例肛周肛管CA。在164例肛周及肛管CA标本中，HPV6/11型阳性检出率可达76.6%（154/164），其中57.8%（89/154）HPV6/11型阳性标本伴高危型HPV感染。在22例阴茎CA标本中，HPV6/11型阳性检出率达100%，其中仅有2例（9.0%）HPV6/11型阳性标本伴高危型HPV感染。另外，5例肛周鲍温样丘疹病标本中均检测HPV阳性，主要为HPV16/18型（80%，4/5）。

肛周CA和阴茎CA中HPV感染率及基因型别相似，均以单一型的HPV感染为主，阳性检出率分别为75%（12/16）、77.3%（17/22），其中HPV6/11型阳性检出率分别为87.5%、100%。而在肛管CA和肛周肛管CA标本中，混合型HPV感染为主，检出率分别为88.8%（32/36），73.2%（82/112）；高危型HPV以HPV16型、HPV33型、HPV52型、HPV56型常见；低危型HPV在肛周肛管样本中以HPV 6/11型别为主，而在肛管样本中以HPV11、HPV43 型常见（见表3）。

表3 164例MSM中肛周及肛管CA与阴茎CAHPV感染基因分型比较

讨 论

肛门HPV感染在MSM人群中比较常见，约64%HIV阴性的MSM肛门标本检测HPV-DNA阳性，几乎93%HIV阳性的MSM肛门标本检测到HPV-DNA阳性［15］。本文在301份肛周及肛管标本中总HPV阳性检出率为78.7%，比HIV阴性MSM人群中HPV感染率高，但比HIV阳性MSM人群中HPV感染率低。

高危型HPV与肛门、肛管恶性肿瘤密切相关，约有80%～85%肛门癌由高危型HPV感染引起，其中以HPV16和HPV18最为常见［22，23］。我们本次研究部分门诊男男性行为者肛周及肛管标本中高危型HPV阳性检出率为50.5%，其中HPV16型（14.3%）和HPV52型（14.3%）中最常见，其次为HPV56型（13.0%）、HPV33型（12.6%）和HPV18型（6.3%），这一结果可能与地域差异相关，为进一步观察HPV 基因型变迁提供了基础。

低危型HPV虽然致癌性很小，但会引起肛门生殖器疣，最常见的为HPV6型和HPV11型［24-26］。本研究中肛周及肛管标本低危型HPV阳性检出率为69.1%（208/301），其中HPV6型和HPV11型为常见型别。我们发现301例肛周及肛管标本HPV感染主要为混合型感染（55.8%，168/301），其中低危型HPV和高危型HPV混合感染达40.9%（123/301）。

分析164份肛周及肛管CA标本HPV感染情况，HPV6/11型为常见感染亚型，阳性检出率达76.6%（154/164）。但是，值得注意的是有57.8%（89/154）HPV6/11型阳性标本伴有高危型的HPV感染。进一步分析比较16例肛周CA，36例肛管CA，112例肛周肛管CA和22例阴茎CA中HPV基因型别的感染情况，我们发现肛周CA和阴茎CA感染HPV基因型别相似，主要以单一型HPV感染为主，HPV6/11型阳性检出率分别为87.5%、100%。而肛管CA以混合感染为主，阳性检出率分别为88.8%（32/36），以HPV16型、HPV52型和HPV33型较为常见。有研究表明多重HPV型别感染和肛门癌有密切关系［27］，这一结果可为上海地区肛门直肠癌的病因研究提供理论依据。现有研究除对宫颈高危型HPV感染建议定期检测HPV持续感染情况，对高危型HPV持续感染超过2年的患者建议观察其局部皮损的细胞学改变外，对其他部位的高危型HPV感染尚无统一的建议［28-30］。基于高危型HPV与肛门、直肠恶性肿瘤的密切相关性，因此，我们建议对肛周及肛管CA患者除采取正规去除疣体和清除HPV感染治疗外［31，32］，应定期检测HPV持续感染情况，对持续感染者超过2年者，建议观察其局部皮损的细胞学改变。

我们首次比较了部分门诊MSM中肛门和生殖器不同部位HPV感染基因型别差异。通过对143例MSM分别采集肛周及肛管和生殖器部位HPV脱落细胞标本，分析HPV感染率及基因型别，发现肛周及肛管比生殖器部位更易发生多重HPV感染，且以HPV16、HPV33、HPV52、HPV53、HPV56和HPV6型常见，差异有统计学意义。临床上肛检会给患者带来不适，在无临床表现情况下，大多数患者不愿接受肛检，但通过本文研究，我们发现在MSM中，肛周及肛管更易感染HPV，尤其是肛管部位易发生混合型HPV感染，因此为指导筛查MSM肛周、肛管HPV感染提供了理论依据。

我们研究对象大多数以25～35岁年龄为主，主要为同性恋，约有半数因性伴患CA来就诊。在34例未使用安全套的MSM，HPV感染率达85.3%；在254例中经常使用安全套MSM中，HPV感染率为79.5%；在13例每次均使用安全套MSM中，HPV感染率为46.2%。由此可见，对性伴HPV感染治疗和提倡安全套的使用可有效遏制HPV在性伴之间传播。此外，我们发现5例肛周鲍温病标本中均检测HPV阳性，且主要为HPV16/18型（80%，4/5），高危型HPV感染可能导致鲍温样丘疹病恶变。本文研究存在一定不足。研究对象均从门诊就诊招募而来，存在一定偏倚，不能代表一般MSM群体HPV感染情况。对于比较肛门和生殖器部位的样本量还需将来进一步扩大。

总之，在MSM中，HPV在肛周及肛管感染率比生殖器部位高，且以混合型感染为主，为我们对这部分人群肛周肛管HPV筛查提供了理论依据。我们建议肛周、肛管HPV感染患者进行长期随访。这对防治肛周及肛管恶性肿瘤具有重要意义

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（2015-05-27收稿）

The genotypes of Human Papillomavirus in anogenital area of men who have sex with men： a molecular epidemiology study

Zhang Sufang1， Lu Haikong2， Gong Weiming2， Zhou Pingyu1，2*
1. Shanghai Skin Disease Clinical College of Anhui Medical University， Shanghai 200050， China；
2. Department of Sexually Transmitted Disease Institue， Shanghai Skin Disease Hosptial， Shanghai， China.

Zhou Pingyu， Email： zpyls@yahoo.com

Objective To investigate the prevalence of anogenital Human Papilloma Virus （HPV） genotypes and assess its clinical signi cance among men who have sex with men （MSM）. Methods A total of 301 MSM cases from Shanghai Skin Disease Hospital during October 2013 to March 2015 were studied. The social-demographic knowledge was enrolled through interviewer-administrated questionnaires. Skin samples were collected from anal genital area of these male patients. Luminex ow cytometry uorescence technology was used to detect the HPV genotypes. Results Among 301 patients， 164 patients were with Condyloma Acuminatum （CA） of anus and anal canal， and 18 patients with CA of genital. 78.7% （237/301） were HPV infected. The prevalence of high-risk HPV was 50.5% （152/301）， with HPV 16 （14.3%） and HPV 52 （14.3%） being the most common types. 69.1% （208/301） were infected by low-risk HPV with HPV 6 （43.9%） andHPV 11（21.6%） being the most commonly observed. Among 143 exfoliative cell samples of genital， 44.8%（64/143）had HPV detected. The high-risk HPV was found in 20.3%（29/143） samples and HPV33 was the most found （4.9%）. 33.6% （48/143）samples had low-risk HPV found， in which the prevalence of HPV11 （17.5%，25/143）was the highest， followed by HPV6（14.7%， 21/143） and HPV43 （4.2%， 6/143）. The HPV16， HPV33， HPV52， HPV53 and HPV56 were more frequently （P＜0.05）seen in anal area than in genital. Among 170 cases with CA （16 cases in anus， 36 cases in anal canal， 112 cases in anus and anal canal， 22 cases with genital warts），the single-type HPV infection （HPV11/6） was predominant for CA in anus （87.5%）and genital warts （100%）. The prevalence of multiple-type HPV infection was 88.8%（33/36）in anal canal warts， and HPV 16， HPV 52 and HPV 56 were the most frequently identi ed. Conclusion The high prevalence of anus and anal canal HPV infection was observed among MSM in our study. Most participants with CA in anal canal were infected with multipletype HPVs. The high-risk HPV prevalence was higher in anal than that in genital （P＜0.05）. Therefore， screening and early detection of different type of anal HPV infections might provide the theoretical basis for early prevention of anal cancer among MSM.

Human papillomavirus； anal canal； Condylomata Acuminata； genotypes； Epidemiology，Molecular

10.3969/j.issn.1008-0848.2015.07.011

R 752.53

*通讯作者， E-mail： zpyls@yahoo.com