昆虫的性选择

黄玲燕，陆 沁，余金凤，徐 进*，陈 鹏，叶 辉*

(1.云南大学 农学院，云南 昆明650091；2.云南省林业科学院，云南 昆明650201)

达尔文在提出自然选择理论之后，又提出了物种进化的第二种选择——性选择（sexual selection）：即雄性为获得交配权而互相竞争，竞争结果是失败者并不像自然选择中的那样是死亡，而是失败者因没有获得交配而不能产生后代[1]。自性选择理论发表以来，如今已经成为进化生物学领域里最活跃的研究 主题[26]。性选择是一个较广的研究领域，本文将主要阐述昆虫性选择中值得关注的研究进展。

1 性选择模式与机制

性选择理论是用来解释同一性别的个体对交配机会的竞争以及异性间的择偶是如何促进性状的演 化[3]。雌性和雄性不仅在生殖器官上有区别，也在外表、生理和行为等许多性状（trait）上有差异。如雄 鹿的角、孔雀的长尾巴等许多性状，都是性选择的产物。

Darwin[1]提 出了两种性选择机制：(1)同性竞争（intrasexual competition），发生于同一性别之内，通 常见于雄性个体之间，同性间为争夺异性或异性所需的资源（如食物或产卵地）而斗争，(2)异性选择（intersexual choice），发生于雌雄个体之间，常见于雌性，即雌性会按自己的喜好来选择雄性配偶。同 性竞争的选择机制在性选择中的重要地位已经得到广泛的承认。Darwin清楚地承认异性选择的确存在，但是他从未明确地解释过这种喜好是如何进化的[34]。

如今，性选择理论已经诞生 150年，然而雌性的选择是如何影响雄性的性征仍然有较大争议，尽管 这一理论已经在两个方面获得支持。首先，在鱼类、鸟类及两栖动物中雄性的一些性征确实会被雌性所 青睐[7]。另一方面，已经有基因模型较好的解释了为什么雌性会喜欢这些性征[4]。

证实雌性的喜好是如何在基因水平上进化的比证实其存在要难得多。虽然分子生物学及染色体组学 手段可以用于研究基因对行为的影响[8]，但是基因对雌性配偶选择喜好的影响仍没有找到证据[34]。尽管 如此，感觉偏好模型假定雌性的交配喜好可能是感觉系统偏好的副产品，在自然选择的压力下，雄性进 化出相应的特征以迎合雌性的这些感觉偏好[9]。F isher[10]的基因模型也回答了雌性为什么会偏爱具有特定 性征的雄性：雌性选择与具有受喜爱特征的雄性交配将会生出带有此特征基因的后代，这些后代也因此 具备较高的生殖潜力[4]。此外，Zahavi[11]建议雌性也可能利用雄性的表型来判断雄性的质量，因为形成这些表型的代价是昂贵的因而不能轻易被伪造，如 孔雀的尾和大象象牙的形成要求个体健康和营养充分。Hamilton和Zuk[12]也建议这些具有突出性征的雄性应该是更健康的，对疾病有更强的抵抗力。

正如 Darwin[1]所 提出的那样，同性竞争与配偶选择，是两个最重要的性选择机制。然而，更多的其它性选择机制也被提出及受到关注，例如精子竞争机制（sperm competition）。自 1970年Parker 提出精 子竞争机制以来，此机制已经在许多动物甚至植物种群中发现[2,5,1314]。更值得注意的是，一些研究指出雌 性隐秘选择机制（cryptic female choice）的重要性，虽然这一机制与精子竞争相比更缺乏深入的了解[2,15]。

2 昆虫性选择模式与机制

昆虫的性选择同样包括生殖器官以及其它形态结构、生理特征和行为习惯等许多性状的选择。根据 选择发生的状态和时间的不同，昆虫的性选择又可分为交配前、交配中和交配后选择。

2.1 交配前的性选择

2.1.1 形态特征的性选择择偶的标准在不同种群中不尽相同，在昆虫中，外型特征大小在性选择中占有重要的地位。许多研究表明雄虫如果具有较大的体型[16-17]、 较长的触角[16-18]、 较长的翅膀[19]或较长的腿[20]等 性状通常就能在同性竞争和异性选择中获胜而拥有较多的交配机会。而在雌性中拥有较大的腹部 则多会受到雄性的青睐，究其原因可能是因为腹部的大小一般与产卵数成正相关[21-22]。个体大的雌性同 样也会在同性竞争中占有较多的优势[23]，这是因为大的个体更容易在竞争的条件下获取食物及配偶，或者有更强的生存能力及更长的寿命[24]。

然而，自然界中存在相互冲突的选择压作用于雌性及雄性的个体大小的进化[25]。大个体的潜在不利 因素可能包括由于较长的发育时间而导致的较高的死亡率、较 大的能量消耗率、较 容易暴露而易被捕食、以及较高的热应力（heat stress）[26-27]。因此，相互冲突的选择压力共同作用于两性特别是雄性的体型，其结果可能导致大体型个体并没有明显的优势，或者定向的选择出中等大小但具有一生最大生殖潜力的个体[5,27-28]。

不少研究也发现昆虫的内、外生殖器官也存在性选择[22,29]，Hosken和Stockley[29]指 出性选择是生殖 器官进化（种内雌雄不同及种间的多样性）的主要动力。而其中雌雄间的性冲突（male female conflict）以达到控制受精的目的则是性选择导致生殖器官进化的主要机制[30]。具有较大睾丸的雄性往往能产生较多的精子[31]，而大的雄性外生殖器则可能容易被雌性接受或在交配过程中不容易被雌性或其它个体打断[22]。同样地，性选择会导致生殖器官的大小不断增加，然而因为存在其它反向选择压力的作用[25]，例如雄性 外生殖器太大可能造成雌性伤害或无法进行交配等，因此生殖器官的大小也不可能无休止的增加，而是在正反选择压力的作用下达到一个平衡。

2.1.2 生理及行为特征的性选择交配状态及年龄在昆虫的性选择中研究较多。一般来说，年轻及未交配 过的配偶因为其较大的生殖潜力而在配偶选择过程中最受欢迎[32]。例如，年轻的雌虫有较高的产卵量[33]而 初次交配的雄虫能够提供较大的精包[34]。一些其他的研究也指出了未交配过的配偶[35]或年轻的配偶[33,36]在生殖上的更多有利因素。然而，研究表明也存在例外的情况，如大猿叶虫(Colaphellus bowringi)的中年雌 性比年轻和年老的雌性有更高的交配成功率并在交配后产生了更多的可育卵[37]。

2.1.3 在原配与新配偶之间选择大量的研究表明多次交配利于雌性获取足够的精子用于受精，同时也可以从雄性那里获得营养成份[2,3839]。在有些种中，雌 性有可能会选择性的与多个雄性交配以获得最大的利益，因为其原配所能提供的精液量及养份会因重复交配而降低[34]，而且与多个雄性交配还可能获得基 因上的利益[40]。

基因不相容性理论要求来自不同雄性的精子同时出现在受精发生的场所[40],基因多样性理论的必要 条件是雌虫的后代来自于不同的父亲[41]。因此，要想从多次交配中获得基因利益，雌性必须进化出能够 识别并拒绝与原配再次交配的机制[42]。这一假说已经在近 10个物种（多数为昆虫）中得到证实[4249]。在Zeh[42]的研究基础上，N ewcomer[50]证 明拟蝎(Cordylochernes scorpioides)的雌性拒绝与原配交配是为了 提高后代的成活率。而在另一些昆虫中雌性喜欢与新配偶而非原配交配的目的可能是为了提高后代的基 因多样性[48-49]。然而，研究也发现了例外，例如横纹金蛛(Argiope bruennichi)的雌性对原配和新配偶一视 同仁，随机与其交配[51]，而大猿叶虫(Colaphellus bowringi)的雌性则喜欢与原配雄性交配并产生了更多的可育卵[52]。

2.2 交配中的性选择

有足够的证据显示，精子的生产数量远远大于卵子的数量，精子的生产数量远远大于卵子的数量，有足够的证据显示精子竞争是导致雄性大量生产精子的主要选择力量[13]。然而雄性不可能无限制地制造 精子，这是因为精子的生产不可避免的需要成本[53]。正如最初Dewsbury[53]指 出的那样，单个精子的造 价是低廉的，但是雄性往往在一次交配中要传输大量的精子，雄性的精液因此也是昂贵且有限的[33,54]。所以，“雄性一般渴望与任何雌性交配”[1]，和“交配次数通常比交配质量重要”[55]等 观点需要重新被考虑。

在配偶选择的研究中，许多作者[56-57]专注于研究雌性如何选择雄性，因为普遍认为由于卵子比精子 珍贵而导致雌性应该比雄性挑剔。然而，雌性的生殖潜力因个体不同有较大差异，当雄性的精子量有限 时，雄性也会在潜在的雌性配偶中进行选择[58]。Simmons[2]提 出雄性可能采取两种策略进行配偶选择：(1)交配前选择（pre copulatory mate choice），即雄性选择与高质量的雌性来交配，(2)交配中选择（in copulatory mate choice），即雄性根据雌性的质量或精子竞争的程度来决定精子的传送量。第一种策略已 经在许多实验中得到证实[22,59-60]。有差异的传送精量的策略由于类似于雌性的隐秘选择（cryptic female choice）[61-62]而被相应的称之为雄性的隐秘选择[33,54,63-64]。

Galvani 和Johnstone[65]用数学模型检验了雄性如何根据雌性的质量来调节精子的传送量。他们的优 化模型指出，不管雄性体内尚有的精子量如何，随着雌性质量的提高雄性应该提高精子的传送量。体重 与年龄一般被认为是雌性质量的重要指标，即大的及年轻的雌性会比小的及年老的雌性有较高的生殖潜 力[66]。许多研究已经证实雄性喜欢大的及年轻的配偶[67]，一些研究也证实雄性会提供较多的精液给这些高质量的配偶[58]。然而，这些高质量的雌性可能因为更容易进行多次交配而给与之交配的雄性带来更大的精子竞争的危险性[68-69]。因此，用一个可选择 S 型函数，Galvani 和Johnstone[65]提 出如果精子竞争的危险性过高，雄性在交配中会只传送较小的精液量，如精子竞争的危险性适中，他们将仍然传送较大的精液量。Simmons[2]建 议如果雌性一生交配不超过 2次，其精子竞争的危险性应为适中，但是如果交配 次数高于4次其危险性将认为是过高。

准备好要交配的雌性与雄性的个体数的比值（OSR）[70]，在自然界中是随时间与空间不断变化的[71-73]，这种变化可能会导致精子竞争或影响精子竞争的程度[58]。从理论上来说[58]，雄性应该会在雌性比例高的情况下降低精液的传送量以节约精子而能与更多的雌性交配[54,74]。相反地，如果雄性比例较高或潜在的竞争对手较多，雄性应该会提高一次交配的射精量[54,75]。

理论[76-77]与比较[78]及 实验[79]研 究已经指出父权是由雄性间精子量的比例来决定的，即在与同一雌性 交配的情况下，某一雄性的精子数相对于对手的精子数越多，他的后代就越多。因此，如果要与对手的精子进行竞争，雄性将提高精子的传送量[2]。例如，Cook和Gage[80]发 现印度谷螟(Plodia interpunctella)雄性在有对手精包的存在下提高了其精子的传送量。然而，Hodgson和Hosken[81]则 提出了相反的假设，即雄性在与已经交配过的雌性交配时应该减少精子传送量，其原因是之前雄性的精子已经使得敌对的雌 性生殖道得到缓冲。

2.3 精子竞争和交配后的雌性选择

精子竞争与交配后的雌性选择是性选择理论中的两个重要组成部分[82]。雄性已经进化出各种各样的机制用于精子竞争，如诱使并不缺乏精子的雌性进行交配，当雌性体内存在竞争对手的精子时提高精子的传送量，或者移除对手的精子[2,83]。在接收、储藏与释放精子的过程中雌性同样有机会决定使用哪一个雄性或按比例的使用多个雄性的精子，这一过程被称之为交配后的雌性选择，也被叫做雌性的隐秘选 择[6162,84]。因此，精子竞争的结果是雄性与雌性交互作用下产生的结果[2]。

在动物种群里，最后交配的雄性往往可以获得较高的父权[48,8586]。在鳞翅目昆虫中，交配过程中精 子会被包于精包(spermatophore)内然后被放置于雌性的交配囊(bursa copulatrix)，精子需要从这里迁移到 储精器(spermatheca)里才能被用于受精[85,87]。精子从交配囊迁移到储精器的时间在有的昆虫中少于半个 小时，但在一些昆虫中需要十多个小时[85]。因此，精子竞争应该首先发生在交配囊里，精子竞争的结果 与交配间隔应该呈线性相关[2,14]。比如说，两次交配的间隔越短，第二个交配的雄性越容易排除还没有从精包迁移出来的来自第一个雄性的精子，以获得较高的P2值(雌性与两个雄性交配后卵被第二个雄性 受精的比值)[14,8889]。因此这些作者认为在较短的交配间隔下进行精包移除是最后交配优势(last male sperm precedence)的一个机制。然而，在大多数研究中，精包移除在多大程度上决定最后交配优势及什 么因素决定交配间隔仍然不明了[14]。

当精子完全迁出精包后，精子竞争可能会延伸到储精器中[2,85]。储精器中的精子竞争可能会在如下 一些情况下导致最后交配优势：(1)精子移除，即储精器中来自早先雄性的精子被后来雄性精子的冲洗而 排出[90]或被雌性有意排除以便于容纳新鲜的精子[14,91]，(2)杀精作用，即新来的精液可能会使早先储藏的精子失去受精能力[92]或雌性主动杀死储藏的精子以便接纳新鲜的精子[93]。Pair等[94]报 导了雌性烟草夜 蛾（Heliothis virescens）先 与正常雄性交配后再与被节育的雄性交配，其来自第一雄的精子量减少了90%，因此，这些作者认为后交配的雄性精液可能将来自于早先交配的雄性精子从储精器中冲洗出去。然而，在斜纹夜蛾(Spodoptera litura)的研究中却发现储精器中来自于早先交配雄性的精子量在新精子到来前就 减少了[95]，因此对精液冲洗学说产生了疑点。也有一些学者[14,91]推 测储精器中的精子可能被雌性以物理的方式被移除，然而至今这一推测仍没有直接证据。在棉籽象鼻虫(Anthonomus grandis)的研究中发现如 果将雌虫储精器上的肌肉切除，在二次交配之后，来自早先交配的精子量的减少只有22%，而正常情况下精子量下降可达 66%[96]，暗示储精器中精子的减少是由于储精器肌肉的作用。然而，储精器精子移除是如何引起的至今仍不清楚，据研究观察推测可能与储精器的强烈收缩有关[14]。另外，到目前为止仍没有找到有关储精器内的杀精现象。

此外，Parker[82]提 出了精子层化学说并用于解释最后交配优势现象。这一假说认为储精器是盲囊所 以最后进入此囊的来自于最后交配的雄性精子会存放在离出口最近的地方而更容易被释放出去受精，最 终导致最后交配优势。这种非随机的精子使用方式已经被实验所支持[89]，这些研究显示在与两个雄性交配过的雌性受精卵中，早先产的卵有较高的P2值但在后期产的卵中则显示了较低 P2值。然而，目前仍 没有更直接的证据来证明精子层化是引起最后交配优势的一个原因。此外，许多研究并不赞同精子层化 这一学说[14,97]。

3 总结与展望

达尔文的性选择理论已经诞生150多年，由于昆虫在生长、繁殖、形态和生态等方面的多样性特征，性选择研究在昆虫学及性选择研究中一直占据重要地位并取得了丰硕的成果。

昆虫性选择的研究产生了许多新的理论与机制，例如精子竞争[82]、雄性隐秘选择[54,6364]、雌性交配 后选择等[6162,84]。这些在昆虫中建立起来的性选择新理论与机制已成为性选择理论和物种进化发展的重 要组成部分，围绕这些新理论与机制的研究是目前进化生物学领域里最活跃的研究主题，并将进一步丰 富和拓展达尔文的性选择学说和物种进化理论。

随着生物技术的进步以及新模型新理论的提出，昆虫性选择研究将会得到更好的发展。昆虫性选择 研究的历史与所取得的成果[3,98]也表明，该领域的研究不但有助于物种进化理论的拓展，也为害虫防治与益虫的利用提供了新思路和有益的理论支撑。

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