啮齿动物应对植物次生代谢物的行为策略

冶娜娜，张灵菲，卫万荣，王菊霞，张小刚，麻安卫，江小雷

（兰州大学草地农业科技学院，草地农业生态系统国家重点实验室，甘肃 兰州730020）

植物次生代谢物是植物体内所产生的一类对自身的生长发育有调节作用，但对草食动物具有毒害和防御功能的化合物［1］，是自然界最为复杂多样的有毒物质［2］。大多数草食动物都不可避免地面临食物中包含大量具有潜在毒性的次生代谢物的风险［3］。同其他草食动物类似，植食性啮齿动物也通过采食植物来维持身体生长发育和繁殖所需的营养物质和能量，而植物体中营养物质与植物次生代谢物是共存的，因此，在供给动物营养需求的同时，植物次生代谢物不可避免地也会对其产生一定的负面影响［4］。但啮齿动物在长期的进化过程中，与植物形成了各种协调关系，因此并不完全回避植物次生代谢物，而是根据其对次生化合物的生理耐受程度而采取相应的行为对策，调整次生化合物的摄入量，从而使养分的获取与次生化合物的摄取之间达到相对平衡，既可免受次生代谢物的毒害，又能保证其正常生长发育所需养分［2］。近年来，有关哺乳类草食动物对植物次生代谢产物的行为策略，以及对植物营养生理生态效应的研究已成为探讨植物－植食性哺乳动物相互作用理论的重要组成部分［5］。本文就草食性啮齿动物应对植物次生代谢物的3种行为策略（回避、膳食调控和食物混合）做一综述，以期为有害啮齿动物的生物防治研究提供有益参考。

1 回避

植物次生代谢物对草食动物的采食具有一定的防御功能［6］，因此，同其他草食动物一样，草食性啮齿动物在面对丰富多样的食物种类时，也要做出是否取食的正确选择，以免遭受次生化合物的毒害。为保证其持续性采食的安全性，啮齿动物必须采取相应的行为对策，以避免或减少植物次生代谢物对其的伤害作用［7］。回避采食是啮齿动物所采用的行为对策之一。研究表明，啮齿动物可通过条件反射性学习而回避植物次生代谢物的摄入［8］。如果某种（或某些）植物曾引起啮齿动物产生过不适反应，当其再次面临这种植物时，就会因条件反射作用而回避采食这种植物，从而避免再次中毒［2，9］。条件反射作用主要是通过引起恶心或胃肠不适的反感性味道刺激而产生［10］，啮齿动物会将食物中某种特殊的味觉与相应的食后不适感联系起来，进而通过条件反射性学习避免该种植物的采食。所以，即使食物没有毒性，但引起不良反应的气味仍存在时，啮齿动物还是不会采食该种植物［11］。有研究表明，其他各类草食动物都具有类似的气味性条件反射学习能力，这种能力是由于有毒食物对动物的催吐系统产生刺激作用，或引起中毒症状而使动物将不适经验与相应的气味联系在一起而形成的［12］。利用这种条件反射性学习能力，在以后的采食活动中，啮齿动物可通过拒绝采食有毒植物而达到避免或减少有毒次生代谢物对其的伤害作用［5］。

除了直接避免有毒植物的采食外，啮齿动物还可通过采食前的食物贮藏行为而减少或回避次生代谢物的负作用［13］。有些食物中所含有毒植物次生代谢物经过一段时间的贮藏后，其毒性可大幅度的降低，啮齿动物食入后，用于解毒所消耗的能量也相应地减少。此外，毒素摄入量的减少还可减少毒素代谢的中间产物，而这些中间产物对啮齿动物的生理过程也有一定的负作用。这种方式还可使原来不可食或可食性较低的植物变为可食植物，从而有效增加啮齿动物的食物资源［14］。如草原野鼠在食用松枝前，会将其剪断存放数天，使其中的次生代谢物大大降低［15］。鼠兔（Ochotona princeps）也有在取食前贮存食物的习性，如在夏季将次生代谢物含量较高的植物贮存到冬季食用［16］，海狸（Myocastor coypus）同样会将次生代谢物含量较高的食物在水中浸泡数日后再食用［17］。

2 膳食调控

草食性啮齿动物需要通过采食植物来获得营养和能量以维持正常的生长、发育和繁殖，而植物则要通过次生代谢物来实现对草食动物的防卫功能。因此，次生代谢物的摄入对于植食性啮齿动物来说是生理和行为上的双重挑战［18］。虽然一部分啮齿动物可通过食物调节及回避等行为绕过减少或避免植物次生代谢物的摄取［19］，但大部分仍不可避免地要经常采食含有致命毒性次生代谢物的食物［5，14］。在长期的共同进化过程中，草食性啮齿动物形成了一系列应对植物次生代谢物的采食行为策略，使得营养物质的获取量最大，而次生代谢物的摄入量处于临界值以下，膳食调控就是啮齿动物应对植物次生代谢物的行为策略之一。膳食调控通过调整单次采食量来避免一次性摄入过多次生代谢物而导致的生理中毒，从而使啮齿动物能在复杂多样的环境中生存。膳食调控包括单次进食量调控和两餐之间的间隔控制两方面的内容［2］。

营养毒理学研究发现，同其他草食动物一样，在自由采食的条件下，面对食物中次生代谢物含量的变化，啮齿动物也具有调节每日次生代谢物摄入量的能力［20－23］。当日粮中次生代谢物含量增加时，啮齿动物可通过减少单次进食量而使次生代谢物的摄入水平保持在一个安全范围内。如当食物中桉树脑含量增加两倍时，负鼠（Trichosur us vul pecul a）每次的进食量会减少，从而使其每天摄入桉树脑的总量保持稳定［22］。其他研究也表明，啮齿动物可通过调整进食量而控制次生代谢物的整体摄入水平（表1）［23－25］。而进食量是由啮齿动物通过血浆浓度调控［26－27］、条 件 反 射 性 学 习［9，28］和 苦 味 受 体 的 激活［29－30］等生理机能反应来实现的［2］。该理论已在各种利用草食动物所进行的研究中得到了证实［23－24］。 除了进食量控制外，膳食调控还可通过调整两次进食的时间间隔来实现。膳食调控理论认为，当草食动物面临食物中次生代谢物含量的变化时，必须通过调整进食量而保证所摄入的次生代谢物剂量处于临界水平之下，随着食物中次生代谢物浓度的增加，啮齿动物的进食量必须减少，即啮齿动物是通过减少每一餐有毒物质的食入量来保证总体次生代谢物的摄取水平的［2］。但随着每次摄食量的减少，势必伴随着摄入能量的减少，因此，为保证每天总能量的摄取，啮齿动物必须增加采食频率。如果啮齿动物每天用于取食的时间是有限的，那么，要增加采食量，势必要减少每次采食的时间间隔［24］。只有通过进食量和进食时间间隔的调整，啮齿动物才能实现有效控制植物次生代谢物的总体摄入水平，使其维持在有害水平之下。

表1 啮齿动物对含不同次生代谢物的膳食调控Table 1 Mammalian meal patterns on PSMs and non－PSMs containing diet

3 食物混合

作为草食性啮齿动物的食物，植物体内的营养成分与次生代谢物是并存的，因此，啮齿动物的采食行为不可避免地面临着营养物质与有毒物质间的权衡问题［31］。按照优化采食理论［32］，草食动物为了避免或减少植物次生代谢物的毒害作用，应当尽可能多地混合采食各种食物［33］，一旦体内某种特殊次生代谢物的解毒能力达到饱和，动物就会停止采食含该类次生代谢物的食物，继而采食含有其他次生代谢物的食物，而此类次生代谢物则需要不同的解毒 途 径［7，34－36］。食物的多样化意味着摄入植物化学物质的多样化，而化学物质的多样化有可能导致毒素的中和或毒性的降低，进而减轻动物对植物次生代谢物的敏感性［37］。因此，通过食物的混合，可提高啮齿动物对次生代谢物的解毒力和耐受力［2］。研究证明，当面临多种食物时，啮齿动物的确能够选择含不同次生代谢物的多种食物［36，38］，以避免出现体内单一解毒机能的超负荷运转［6］。如大鼠（Rattus nor vegicus）面临多种食物时，会选择既含单宁又含皂苷的混合食物，因为二者可在肠道内结合，形成难以分解的螯合物，从而降低了各自的负作用［39］。负鼠通过混合含不同次生代谢物的食物，可使总体摄食量和次生代谢物摄取量大幅增加［7］，幅袋鼠（Trichosur us vul pecul a）也有类似的情况［34］。生理生化机理研究表明，啮齿动物在进化过程中具备了特殊的学习能力，能够在回避某些因富含次生代谢物而降低其适合度的植物的同时，在生境中选择另一些可提高其适合度的植物［40］。如食物中的浓缩单宁可与蛋白质或消化酶结合而降低其消化率，但这种负作用可被同时摄入的聚乙二醇所中和，因为聚乙二醇可优先与单宁结合［36］。也有研究表明，当食物中单宁含量增加时，啮齿动物会增加聚乙二醇的摄入量［31］。由此可见，啮齿动物通过食物的混合，调整食物中营养物质与次生代谢物的平衡关系，从而保证其在复杂多变的环境中实现资源的互补性利用［36］。

4 结语

综上所述，啮齿动物和植物间的相互关系是涉及动物行为学、生理学、毒理学和生态学等诸多领域的极为复杂的研究命题。虽然对草食性啮齿动物通过回避、膳食调控和食物混合等行为策略调节和控制植物次生代谢物的研究较广泛，但其潜在的生理、生态机理研究尚不明确。而啮齿动物应对植次生代谢物的行为对策与生理对策密不可分。因此，啮齿动物摄取植物次生代谢物后的一系列生理、行为及生态反应及其权衡将是今后植物次生代谢物－啮齿动物相互关系的研究重点。

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