几种神经精神疾病的静息态fMRI研究进展*

马超豪 综述　　罗天友 审校

(重庆医科大学附属第一医院放射科， 重庆 400016)

几种神经精神疾病的静息态fMRI研究进展*

马超豪 综述罗天友 审校

(重庆医科大学附属第一医院放射科， 重庆 400016)

【摘要】静息态功能磁共振成像(RS-fMRI)反映受试者在清醒安静状态下血氧水平依赖(BOLD)信号的自发性波动情况，即内在的或基本的自发性脑活动过程。相比于任务态fMRI、RS-fMRI更简单易行，可重复性较好，除用于脑功能机制探索外，已广泛应用于神经精神疾病病理生理机制、诊断及治疗效果评价等研究中，呈现出诱人的发展前景。本文对RS-fMRI数据分析方法及在几种神经精神疾病中的研究进展做一综述,以供临床相关学科进一步研究参考。

【关键词】静息态功能磁共振成像； 神经精神疾病； 局部一致性； 功能连接； 低频振幅； 独立成分分析

抑郁症、精神分裂症等精神疾病和癫痫、阿尔茨海默病等神经疾病的发病率较高，是世界范围内造成残疾与疾病负担的几种主要原因，但这些疾病的病因、病理生理学机制等尚不清楚或不完全清楚，其治疗效果也非常有限。静息态功能磁共振成像 (restingstatefunctionalmagneticresonanceimaging,RS-fMRI)是在任务态fMRI基础上发展起来的新的功能磁共振成像方法。RS-fMRI通过检测静息状态下脑活动以及不同脑区的功能连接情况，反映了受试者在清醒安静、不接收任何外部刺激或不执行任何高级任务状态下血氧水平依赖(bloodoxygenleveldependent，BOLD)信号的自发性波动情况，即自发性的和内在的或基本的脑活动过程，可用于全面、深入地探索脑功能生理学和病理生理学的运行机制。RS-fMRI具有应用相对简单、可操作性好及可重复性较好等优势，将对人脑奥秘的揭示产生重大影响，目前也已广泛应用于神经精神疾病病理生理机制、诊断及治疗效果评价等的研究中，本文仅对其近年在几种神经精神疾病中的研究进展做一综述。

1RS-fMRI检查及数据分析方法

1.1RS-fMRI检查方法首先进行常规MRI扫描，用于形态学诊断。然后采用三维快速扰相梯度翻转恢复(3D-SPGR)序列或三维预磁化快速梯度回波(3D-MPR)序列等方法获取解剖定位图像，最后采用梯度回波平面回波(GRE-EPI)序列获取功能图像数据信息。

1.2RS-fMRI数据分析方法相对简单、临床应用较多的是局部脑功能活动特性分析方法和脑区间线性相关分析方法[1～4]。前者主要包括局部一致性(regionalhomogeneity，ReHo)方法、低频振幅 (amplitudeoflowfrequencyfluctuation,ALFF)方法及分数低频振幅(fractionalamplitudeoflowfrequencyfluctuation,fALFF)方法等；后者即功能连接(functionalconnectivity,FC)分析方法，主要包括种子感兴趣区FC分析法(seed-ROIfunctionalconnectivity)、独立成分分析法(independentcomponentanalysis，ICA)等。ReHo指在特定条件下，某脑区体素与周围体素激活存在较高的时间一致性。ReHo方法的优点是受局部结构和血液动力学差异影响小，缺点是不良的空间配准对数据处理影响较大[1,2]。ALFF从能量角度反映大脑神经元自发活动(RS-fMRI信号)的强度，但其包括的是全频域的信息，易受生理噪声的影响。在此基础上开发出的fALFF则代表的是0.01～0.08Hz的低频能谱与全频域之间的比率，提高了RS-fMRI的敏感性和特异性[3]。但无论是ALFF还是fALFF均仅关注了频域信息，而忽视了人脑中远隔脑区的时间协同性[1,3]。种子感兴趣区FC分析法是选取特定脑区作为种子点，分析其与全脑所有体素的相关程度，用以判断有无功能连接，其优点是指向性明确，缺点是ROI的选择具有主观性，可能对脑功能网络的提取产生很大影响[1]。ICA方法假设静息态下得到的BOLD信号时间序列是由相互独立的不同信号成分构成,能够通过运算提取原始信号中的各种生理和系统噪声信号以及各功能网络系统信号，其优点是不需要定义一个种子点，为全脑中不同功能网络的单独分析提供了很好的途径。但利用ICA方法也面临一些问题[4]。首先，其结果高度依赖于算法产生成分的数量；其次，研究者必须判断哪些成分代表噪声，哪些来自于神经解剖学系统本身，这导致系统选择的先验标准；最后，该方法获得的结果在解释方面显得复杂。

2脑默认网络

静息态网络(resting-statenetworks，RSNs)是人在静息状态下各脑区普遍参与的功能网络，其特点是能自发产生BOLD信号波动且具有空间连续性。默认网络(default-modenetwork，DMN)是RSNs中引起最广泛关注的网络。Raichle等[5]较早提出DMN的概念，认为大脑中存在着一组在静息状态较任务状态时有着更高激活水平的区域，这些脑区在无任务、清醒和静息状态下存在着有组织、自发、主动及连续的功能活动。RSNs主要包括后扣带回皮层/楔前叶、外侧顶叶以及内侧前额叶皮层等脑区。

3几种神经精神疾病的RS-fMRI研究进展

3.1抑郁症抑郁症(depression)是一类常见、易复发的精神疾病，典型表现为思维缓慢及意志力减退。Sheline等[6]采用RS-fMRI的FC方法研究发现，严重抑郁症患者双侧背内侧前额叶皮质(称之为背侧节点)与认知控制网络、DMN和情感网络等3个不同脑网络系统FC均有增加，认为这些异常增加的连接对于解释严重抑郁症复杂临床症状具有重要作用，并提示减低背侧节点增加的连接可能成为一个潜在的治疗目标。一项以杏仁核为ROI对严重抑郁症患者进行FC分析的研究[7]显示，在涉及情感处理及调节中，除与两侧颞极连接增加外，患者杏仁核与其他脑区内在连接广泛减少，这些脑区包括腹外侧前额叶皮层、岛叶、尾状核、颞中回和颞上回区域、枕叶皮层及小脑。杏仁核与颞极FC增加与患者症状的严重程度和焦虑评分呈明显负相关，而多个脑区的内在连接减少可能反映了情感处理中自下而上的信号传递受损，以至于无法得到自上而下边缘系统的皮层调节，从而导致异常的感情控制[7]。Wang等[8]对半球间FC研究发现，与对照组比较，严重抑郁症患者半球间FC减少，涉及内侧眶额回、海马旁回、梭状回及枕中回和楔叶。他们还发现两侧梭状回FC状况与疾病持续时间呈负相关。此外，两侧额中回、额下回等前额叶及小脑脚的两个区域其FC状况与患者认知障碍严重程度呈显著负相关，并认为半球间FC分析可能是评估严重抑郁症患者有用的筛查方法[8]。Liu等[9]采用ALFF方法对双向性精神障碍抑郁期患者与健康受试者进行对比研究发现，前者左侧岛叶、右侧尾状核、颞叶、双侧额下回以及小脑后叶ALFF值升高，而左侧中央后回、海马旁回以及小脑ALFF值降低，患者汉密尔顿抑郁评定量表评分与其左侧岛叶皮层的ALFF值呈中度负相关。Peng等[10]采用ReHo方法发现严重抑郁症患者左侧丘脑、左侧颞叶、左侧小脑后叶及双侧枕叶ReHo值明显降低。总之，多种RS-fMRI数据分析方法均可应用于抑郁症脑功能网络变化的观察，可能有助于从各个角度阐明抑郁症的部分病理生理机制，并为临床诊断、治疗方案的制定及疗效评估等提供有用的信息。进一步采取大样本和数据分析多种方法的综合应用以及纵向随访观察是抑郁症RS-fMRI未来研究的重要方向。

3.2精神分裂症精神分裂症(schizophrenia)是以基本个性改变，思维、情感、行为的分裂，精神活动与环境的不协调为主要特征的一类常见的精神疾病。目前较普遍的神经生物学观点是精神分裂症可能源于全脑广泛脑区功能整合异常或功能不连接。较早期的一项RS-fMRI研究[11]发现，精神分裂症患者全脑FC总体上减少，而非局限于某些特定脑区。近年一些研究认为，精神分裂症患者不同的RSN其FC改变不同。Woodward等[12]对42例精神分裂症患者和61例健康受试者进行RS-fMRI研究，采用种子感兴趣区FC方法分析DMN、背侧注意网络、执行控制网络和特征网络等RSNs情况，发现患者DMN后扣带回皮层与左侧额下回、左侧额中回和左侧颞中回的FC增加，但这些脑区与执行控制网络的FC不如健康受试者，而且与DMN相反，执行控制网络以及背侧注意网络的FC减少。Tang[13]采用ICA方法分析青少年初发精神分裂症患者，发现额内侧回与DMN的其他脑区FC增加，且增加情况与患者的阳性症状密切相关。有学者采用fALFF方法对精神分裂症患者的健康同胞和健康志愿者进行对比研究发现，前者DMN的左颞下回的fALFF降低，认为该变化可作为区分精神分裂症患者健康同胞与正常人群的一个候选生物学指标[14]。Yu等[15]研究发现，精神分裂症患者中央前回、枕中回及岛叶后部ReHo值降低,而内前额皮层和岛叶前部ReHo值升高，认为患者ReHo值改变是广泛的且与频带相关。因此，应用RS-fMRI有助于更深入了解精神分裂症的病理生理机制。将来需要针对精神分裂症不同亚型进行大样本、纵向比较研究，并采用多模态MRI方法进一步明确精神分裂症各种脑功能改变是否与白质异常、神经发育异常或(和)遗传危险因素等相关。

3.3癫痫癫痫(epilepsy)是一种常见的脑部疾病，其特点是由于神经元活动时异常过度放电导致的反复的自发肌肉痉挛，并可能伴有一过性意识丧失。颞叶内侧癫痫的致癫痫脑区除颞叶内侧外，其他皮层和皮层下区也受累及，而且还常常伴有认知和精神损害。Pittau等[16]采用种子感兴趣区FC方法研究发现，单侧颞叶内侧癫痫患者其患侧杏仁核和海马FC减少，健侧也一定程度减少，而且与多巴胺能边缘系统和DMN的FC同样也减少，并认为这些FC改变也许能解释患者存在的认知和精神损害。Maneshi等[17]采用数据驱动型分析和共享与特异ICA方法进一步研究发现，颞叶内侧癫痫患者与健康受试者静息态网络存在差别，前者最可靠的特有网络是双侧海马和杏仁核，其他包括中央后回与颞极；健康受试者特有网络包括双侧楔前叶、前扣带回、丘脑以及海马旁回；患者两个特有网络FC增加，而其正常应有的网络FC减少，并认为这种FC模式的改变可能有助于理解癫痫患者的认知损害。Bettus等[18]发现，颞叶癫痫患者内嗅皮层与海马前部连接异常，表现为患侧海马前后部FC减少，而对侧FC增加，并推测可能是代偿机制的反映。Mankinen等[19]采用ReHo方法分析发现，小儿癫痫患者发作间期后扣带回和右颞叶内侧ReHo值明显升高，而小脑ReHo值降低；这些改变在脑电图(EEG)正常和异常的患儿表现不一致，而且即使患儿EEG正常也存在部分脑区ReHo值的异常升高。原发性强直阵挛发作癫痫患者发作间期双侧部分皮层及皮层下脑区ReHo值发生改变，包括丘脑等脑区ReHo值明显升高，楔前叶/后扣带回等脑区ReHo值降低，并且丘脑、岛叶及脑功能默认网络等脑区ReHo值与癫痫病程呈明显负相关[20]。Zhang等[21]采用ALFF方法研究发现，ALFF值升高的脑区有颞叶内侧、丘脑以及几处皮层与皮层下脑区等所谓颞叶内侧癫痫网络结构，而ALFF值降低者主要位于组成DMN的脑区；部分患者EEG与fMRI的同步数据显示，ALFF值升高可能与发作间期癫痫活动有关，该研究还表明ALFF方法在单侧颞叶内侧癫痫的定侧上具有中度敏感性和相当高的特异性。其他研究结果也表明了癫痫患者一致或相似的ALFF值升高或降低的脑区，尽管具体分布情况可能存在一定差异[22]。总之，已有研究表明，RS-fMRI的各种分析方法及其综合应用，可能在癫痫的临床和基础研究方面发挥重要作用。一方面在癫痫责任脑区的确认方面可能比传统EGG方法更准确；另一方面将促进对癫痫及其相关认知功能障碍病理生理机制的认识。因此，进一步的研究值得期待。

3.4阿尔茨海默病阿尔茨海默病(Alzheimer’sdisease，AD)是一种进行性的中枢神经系统变性疾病，其病理损害特异性地分布在海马结构。不少RS-fMRI研究已证实AD患者DMN的FC减少或者失连接，并累及到其他RSN。Wang等[23]研究发现早期AD患者右侧海马与多个脑区功能失连接，这些脑区包括内侧前额皮层、腹前扣带回和后扣带回等DMN脑区以及其他一些脑区，进一步证实了既往任务态fMRI和PET等的研究发现；同时发现左侧海马与右外侧前额皮层的FC增加。Agosta等[24]研究表明，AD患者除DMN脑区FC减少外，其他RSN的FC也发生改变，包括额叶网络FC增加，后者可能是一种代偿作用。Zhang等[25]应用ReHo方法研究发现，与正常对照组比较，AD及轻度认知损害(mildcognitiveimpairment，MCI)患者内侧前额皮层、双侧后扣带回/楔前叶ReHo值均降低，AD患者左顶下小叶ReHo值也降低，但MCI患者左顶下小叶ReHo值却升高；并推测MCI患者左顶下小叶ReHo值升高可能是一种代偿；而且根据左顶下小叶ReHo值改变能够将AD、MCI和正常者进行区分，其正确率可达71.4%，如采用ReHo指数鉴别AD，则正确率可高达85%，三者之间两两鉴别的敏感性和特异性超过80%。最近，Liu等[26]采用ALFF分析发现，中度AD患者双侧后扣带回/楔前叶、顶下小叶以及颞叶的一些区域ALFF值明显降低，而双侧海马/海马旁回、颞中回及颞下回ALFF值升高，这些ALFF改变与AD认知功能减退密切相关，认为ALFF方法有助于揭示AD的病理生理学机制，并有助于AD诊断影像生物标记的建立。一项针对正常对照组(NC)与早期轻度认知损害(EMCI)、晚期轻度认知损害(LMCI)和AD患者的比较研究[27]显示，患者后扣带回、楔前叶、右舌回以及丘脑ALFF值较NC降低，且ALFF值降低呈线性趋势，即ALFF值NC>EMCI>LMCI>AD；而患者右侧海马旁回ALFF值升高，且ALFF值升高也呈线性趋势，即ALFF值NC

3.5帕金森病帕金森(Parkinson’sdisease，PD)是一种进行性的神经变性疾病，其临床特征包括静止性震颤、肌强直和运动迟缓等，部分患者存在认知功能损害。Tessitore等[28]对无认知损害的PD进行RS-fMRI研究发现，患者DMN内右颞叶内侧和双顶下小叶皮层FC减少，且这些减少与患者认知功能指标密切相关，而与病程、运动损害和左旋多巴治疗无关。一项针对PD患者左旋多巴药物服用前后运动网络的RS-fMRI研究[29]发现，患者服药前辅助运动区、左背外侧前额皮层和左侧壳核FC减少，而左小脑、左侧初级运动皮层和左顶叶皮层FC增加，这些FC异常在患者服药后相对改善。PD患者FC异常继发于多巴胺的缺失，并与其疾病严重程度相关。Helmich等[30]研究发现，PD患者RSN的FC发生了重组，并推测是因多巴胺缺失所致；认为网络连接的重组可减少不同皮质-纹状体回路之间的空间隔离，这些网络属性的改变可能是PD患者异常感觉运动整合的基础。一项基于ReHo方法的研究发现[31]，患者ReHo值升高的脑区包括双侧小脑前叶、右颞下回、双侧豆状核、双侧丘脑、左侧尾状核、右侧辅助运动区和双侧中央前回，ReHo值降低的脑区有左小脑后叶、右前额叶背外侧皮层、左侧楔前叶和右顶下小叶，这些脑区ReHo值改变与PD综合评分分数呈显著正相关。另一基于ALFF分析方法研究表明[32]，PD患者在皮层纹状体网络存在广泛的ALFF异常，包括尾状核、丘脑、小脑及几处枕叶和颞叶脑区，且这些异常在不同的频率带呈现不同的空间分布模式，认为RS-fMRI信号频域分析可能是研究PD病理生理学和多巴胺能通路的一种有用的方法。总之，尽管结果尚不完全一致，RS-fMRI在进一步揭示PD的病理生理学机制以及临床应用方面均已表现出很好的前景，许多方面都非常值得期待。

4小结与展望

RS-fMRI已成为脑fMRI研究的热点，既为全面探索大脑功能运行机制提供了极佳途径，也在临床神经精神疾病的早期诊断、治疗方案制定及疗效评价等方面呈现出诱人的应用前景。相信随着MRI技术的发展及新的数据分析处理方法的出现和不断完善，RS-fMRI在神经精神疾病更广泛领域的应用会有更大的发展与突破。

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The progress of resting-state fMRI studies in neuropsychiatric disordersMAChaohaoreviewingLUOTianyouchecking

(Department of Radiology, The First Affiliated Hospital of Chongqing Medical University, Chongqing 400016, China)

【Abstract】Resting state functional magnetic resonance imaging (RS-fMRI) reflects the spontaneous fluctuation of blood oxygen level dependent (BOLD) fMRI signals in resting state, which is the intrinsic or essential spontaneous activity of the brain. Comparing with task-related fMRI, RS-fMRI is simpler and has better repeatability. Besides exploring the mechanisms of brain function, RS-fMRI has also been used for studying the pathophysiology, diagnosis and treatment effectiveness evaluation of neuropsychiatric disorders, which shows exciting development prospects. This article reviews on the data analytical methods and the progress of RS-fMRI studies in some neuropsychiatric disorders.

【Key words】Resting state fMRI; Neuropsychiatric disorders; Regional homogeneity; Functional connectivity; Amplitude of low frequency fluctuation; Independent component analysis

(收稿日期：2015-02-03； 编辑： 母存培)

通讯作者:罗天友，教授，《西部医学》常务编委，E-mail：ltychy@sina.com

基金项目：国家临床重点专科建设项目(国卫办医涵[2013]544)

【中图分类号】R 445.2

【文献标志码】A

doi：10.3969/j.issn.1672-3511.2015.09.046