饶河枯水期主要鱼类营养级位置及其影响因素

肖协文, 王玉玉, 张 欢, 于秀波

1 中国科学院地理科学与资源研究所生态系统网络观测与模拟重点实验室, 北京 100101 2 北京林业大学自然保护区学院, 北京 100083 3 中国科学院大学, 北京 100049

饶河枯水期主要鱼类营养级位置及其影响因素

肖协文1,3, 王玉玉2, 张 欢1,3, 于秀波1,*

1 中国科学院地理科学与资源研究所生态系统网络观测与模拟重点实验室, 北京 100101 2 北京林业大学自然保护区学院, 北京 100083 3 中国科学院大学, 北京 100049

稳定同位素技术已经越来越多地被用来研究淡水生态系统的结构与功能。利用氮稳定同位素技术测定了枯水季节饶河鱼类等消费者的营养级位置，比较上、中、下游及入湖口鱼类营养级的空间差异，并分析了影响饶河鱼类营养级位置的主要因素。研究结果表明，饶河鱼类的δ15N值范围为4.7‰—15.6‰，大部分鱼类的δ15N值集中在10‰—14‰之间，其中鄱阳湖间下鱵的δ15N值最大，为(15.6±1.6)‰；乔木湾鲫的δ15N值最小值，为(4.7±0.9)‰。根据δ15N值计算可知，饶河鱼类占有3—4个营养等级。75%的鱼类种类所占的营养级大于3，而营养级小于2的鱼类种类不到10%，可能与枯水期鱼类活动范围受限，种间捕食作用增强，肉食性或饥饿现象增加有关。另外，饶河鱼类的营养级也存在着空间差异，表现为鄱阳湖湖区和入湖口处的鱼类营养级比上、中、下游的鱼类营养级要大。该结果与颗粒有机物POM的δ15N值呈现一致的变化，反映了饶河鱼类的营养级位置主要受到食物来源的影响，与鱼类的个体大小无明显相关。

饶河; 氮稳定同位素; 鱼类; 营养级; 颗粒有机物

河流食物网描述了河流生态系统中生物与生物之间复杂的营养关系及生物有机体在网络结构中所处的等级或位置，是河流生态系统结构与功能的重要组成部分[1]。研究河流食物网有利于了解生物之间的营养关系与能量流动过程[2]。同样，加强对河流食物网中消费者之间的营养级关系研究对于深入理解河流生态系统的结构与功能具有重要意义，能够为河流生态系统的健康发展和管理提供科学指导[3-4]。

作为一种较新的技术，稳定同位素方法被广泛应用于海洋、湖泊、河流等生态系统的研究中。与传统食性方法相比，由于氮稳定同位素比值(δ15N)在相邻两个营养级水平的生物体内有3‰—4‰富集，能够更好地反映动物长时间地吸收、利用的食物信息[5]。在河流生态系统研究中，氮稳定同位素被用来构建河流食物网结构[6-8]、揭示污染物质的来源[9]、探讨重金属富集[10-11]等热点问题。在国内，稳定同位素分析方法应用于河流生态系统的研究仍相对较少，仅在清江[12]、怒江[13]、长江三峡[14]、辽河中游[15]等河流或江段中有相关的研究报道。

饶河是鄱阳湖的五大入湖水系之一，流经亚洲最大的铜矿矿区，接纳了大量的废水，导致部分河段水体酸化，水体重金属污染严重，对饶河及鄱阳湖湖区的生态安全与水体环境产生巨大的影响[16-18]。目前，对饶河的食物网结构及鱼类等消费者的营养关系缺乏相关研究。本研究于2012年11月份枯水期在饶河不同区域采集了鱼类、螺类等生物样品，利用氮稳定同位素方法测定了饶河优势种鱼类等消费者的营养级位置，并分析了影响其营养级的主要因素。通过分析枯水期饶河消费者的营养级位置，有利于认识饶河的食物网结构特征。

1 材料与方法

1.1 研究区域

饶河(116°30′—118°13′ E，28°34′—30°02′ N)位于鄱阳湖主湖区东面，由乐安河、昌江及一系列支流组成，流域面积为15,300 km2。饶河流域属于亚热带季风湿润气候区，多年平均气温在17.3 ℃左右，多年平均年降水量1850 mm，10—3月枯水期的降水量约占全年的31%，径流量约占全年的29%[19]。饶河流域土地利用类型多样，饶河上、中、下游从森林景观为主，逐渐过渡到农田与建设用地等为主[20]。采样点分布于乐安河与昌江上、中、下游及入鄱阳湖口，临近水文站的河流剖面。由于乐安河中游德兴段受铜矿开采影响，其矿山酸性废水对饶河下游及鄱阳湖区水生生物群落多样性产生不利影响[16]，采样点位置选择避免了受重金属污染的河段。

图1 饶河流域及采样点位置(黑色圆圈表示本研究的采样点位置，深蓝色部分为鄱阳湖湖区)Fig.1 Catchment of Raohe River and sampling sites in this study (Black circles indicate sampling sites, and blue part represents Lake Poyang)

1.2 样品采集与处理

采集到的样品包括颗粒有机物(POM)平行样品10个、螺类10种及鱼类15种。将采集的混合河水滤过预烧(500 ℃，2 h)的GF/C玻璃纤维滤膜(直径为47 mm, Whatman)，得到POM样品。利用改进彼得森采泥器和D型底栖网沿河岸采集螺、蚌等大型无脊椎动物样品，鱼类样品主要通过聘请渔民捕捞获得。鱼类的种类鉴定主要依据《中国动物志·硬骨鱼类》、《中国淡水鱼类检索》等。

将所采集的样品放置便携式冰箱带回实验室处理。将POM滤膜浸入过量的1 mol/L HCL，以消除无机碳酸盐的影响。螺类样品放入清水中过夜处理，以清空其肠含物，然后取其腹足部分用于稳定同位素分析。随机挑选个体较大的鱼类样品，取背部白色肌肉。所有样品在冷冻机内-50 ℃冷冻干燥至恒重后，用研钵将其研磨成均匀粉末，放入干燥器中保存待测。

所有样品的氮稳定同位素分析均在中国科学院地理科学与资源研究所理化实验室进行，所用仪器为美国Thermo公司的MAT-253稳定同位素比值质谱仪。氮同位素比值以δ值的形式表达，定义为：

δX(‰)= [(Rsample/Rstandard)-1]×1000

式中，X表示15N;Rsample是样本的同位素比值(14N/15N)，Rstandard是标样的同位素比值。氮稳定同位素测定的标准物质为空气中的N2。每测定10个样品插入1个标准样品，并随机挑选1—2个样品进行复测。样品的δ15N值重现精度约为± 0.3‰。

1.3 营养级位置

由于在相邻两个营养级的生物间δ15N的富集为3‰—4‰，因而在食物网研究中δ15N值多被用于分析消费者的营养级，其计算公式如下[2,7,15]：

(1)

式中，TP表示消费者的营养等级，δ15N消费者为消费者的δ15N值，δ15N基准表示初级生产者或初级消费者的δ15N值。当δ15N基准为初级生产者时，λ为1；当δ15N基准为初级消费者时，λ为2。螺类生活周期较长，又能够反映初级生产者δ15N的季节变化的平均特征，适合做基准生物[2,21]。为保证基准生物的一致性与可比性，因此在选择过程中尽量保证为各采样点的广布种，铜锈环棱螺(Bellamyaaeruginosa)、赤豆螺(Bithyniafuchsiana)、中华沼螺(Cipangopaludinacahayensis)等作为营养位置计算的基准生物。

1.4 数据整理与分析

2 结果与分析

2.1 POM与螺类的δ15N值

在饶河所有采样点内，POM的δ15N值取值范围为1.2‰—4.9‰，最大值出现在鄱阳湖湖区为4.9‰，最小值出现在乐安河上游支流武口处为1.2‰。其中，乐安河POM的δ15N为(2.3±1.5)‰，昌江POM的δ15N值为1.7‰。整个饶河河段内，POM的δ15N平均值在空间范围内呈现出空间差异性特点：鄱阳湖区 >乐安河段 > 昌江段(图2a)。

图2 饶河不同采样点POM和螺类的δ15N值Fig.2 δ15N values of POM and snails in different sampling sites of Raohe River

不考虑螺类的品种，它们的δ15N的平均值为(8.8±1.2)‰(n=18)，最大值出现在鄱阳湖湖区的铜锈环棱螺为8.9‰，最小值出现在樟树坑位置的中华沼螺为7.8‰。在考虑螺类品种的条件下，武口与樟树坑的中华沼螺为(8.0±0.1)‰(n=6，各3个)，其余采样点的铜锈环棱螺的δ15N平均值为(8.2±2.8)‰(n=12)(图2b)。

2.2 鱼类的δ15N值

图3 饶河黄颡鱼和贝氏的δ15N值与体长的关系Fig.3 The relationships between δ 15N values and body length of P. fulvidraco and H. bleekeri in Raohe River

表1 饶河和鄱阳湖不同区域鱼类样品的数量、δ15N值、体长与营养级位置

2.3 营养级位置

在饶河流域内，所有的鱼类的δ15N取值范围在4.7‰—15.6‰之间，这相当于在饶河范围内存在3个以上的营养级水平。根据公式(1)计算它们的营养级位置可知，鄱阳湖位置的间下鱵的营养级最高为3.9±0.4，营养级位置最低的为乔木湾位置的鲫，为1.0±0.3。营养级位置大于3的鱼类占了32个平行采样物种中的75%，营养级位置低于2的仅占了0.09左右，表明饶河的鱼类大部分处于同一营养级水平，鄱阳湖湖区的鱼类营养级相对较高。

图4 黄颡鱼和贝氏的营养级位置与POM的δ15N值间的相关关系Fig.4 The relationships between δ15N values of POM and trophic position of P. fulvidraco and H. bleekeri in Raohe River

3 讨论

3.1 饶河主要鱼类的营养级位置

在饶河的食物网结构中，存在着3个以上的营养等级。营养级位置为3的主要为肉食性鱼类，大部分鱼类的营养级处于2—3之间。与肠含物分析结果相比，基于氮稳定同位素计算得到的营养级位置是连续的数值[21]，因而能够更加客观地反映饶河鱼类等消费者的营养级和食性特征。与其他区域相比，与饶河河流域的同一品种鱼类的营养级位置存在差异性。例如，与王玉玉等[22]对鄱阳湖湖区的短颌鲚等要低一个营养级，油鲹却高一个营养级。这种现象，也同时存在于与巢湖[23]、太湖[24]的鱼类消费者品种的营养级对比(表2)。这可能与河流食物网结构比湖泊食物网结构简单，在河流食物资源可获得性方面[25]，要远远低于湖泊，高营养级水平的鱼类与低营养级水平的位置差异不够明显。

此外，饶河流域鱼类的营养级位置除了与长江大型湖泊具有空间差异，在饶河流域内部，河流上、中、下游不同采样点的同一品种的鱼类的营养级位置不同。根据表1结果显示，通过对鱼类体内的δ15N值的双因素ANOVA，鱼类的营养级位置在不同采样点具有明显的空间差异。这种空间差异特征的研究，对于研究河流食物网结构具有重要意义。

3.2 影响饶河鱼类营养级位置的因素

许多研究指出，鱼类的营养级位置取决于食性和食物组成，而且受到个体发育水平或栖息生境的影响。同一物种的不同个体间也会出现明显的营养级位置高低差异，从而引起营养级的变化[4]。食性和食物组成是影响鱼类营养级位置的关键因素。在太湖、巢湖、鄱阳湖等湖泊生态系统中，以肉食性鱼类如大眼鳜、鲶等属于河流、湖泊生态系统中较高等级的消费者，杂食性与植食性的鱼类次之，以浮游生物食性的最低。

表2 饶河鱼类与鄱阳湖、太湖、巢湖鱼类营养级位置的比较

本研究结果分析表明，饶河流域内的不同品种的鱼类营养级位置的高低，同样受到它们食性的影响，肉食性大眼鳜、马口鱼、沙塘鳢等高于杂食性的鲤、鲫等的营养级位置，也高于植食性的鳊的营养级位置。由于鱼类饵料组成的季节变化较明显[26]，鱼类的食性转变也会导致鱼类的营养级位置的改变。在饶河枯水期阶段，鲤的营养级位置比太湖、巢湖、鄱阳湖夏季的要高，而黄颡鱼的营养级位置要比鄱阳湖湖区的要低，杂食性的鲤、黄颡鱼等在饶河内的食物可获得性要小于大型湖泊而受到食性的季节转变引起的。

鱼类的个体大小与鱼类营养级位置高低也存在相关关系，随着个体增长，鱼类的δ15N值不断富集，营养级位置相应增加[27-28]。Power等对鲑鱼(Salvelinusspp.)的研究中发现，鱼类体长增大，体内的δ15N值降低，营养级位置也逐渐降低[29]。而在其他区域，Jennings等人分析了英国北海底栖鱼类和无脊椎动物的营养级，结果发现，大约60%的鱼类个体体长与其δ15N值之间存在显著的相关性关系[30]。在本研究中，对于饶河上、中、下游的广布种黄颡鱼、油鲹的全长与体内的δ15N值的线性回归分析发现，这两种鱼类的全长与δ15N值的相关性并不明显。因而，可以推测出黄颡鱼等广布种鱼类的全长对它们的营养级位置的空间差异不够明显。

鱼类营养级位置的变化还能够受到栖息地生境的影响，从而导致同一物种的营养等级在不同采样点出现差异。不同来源的氮素通过影响鱼类等捕食者体内的15N值富集，进而影响它的营养级位置。在西非加纳地区，人类向泻湖排放的污水导致滤食性的粉虾(Penaeusnotialis)与底栖的蓝蟹(Callinecteslatimanus)体内不同部位的δ15N值升高[31]。Caroline Anderson等[8]人对加拿大魁北克省的82条河流的氮素来源分析，初级消费者、肉食性的无脊椎动物的平均δ15N值与农业生产、生活排放的污水呈现很高的相关性。在饶河流域内，饶河上游的武口、樟树坑以森林覆盖为主，到中下游地区的莲湖、鄱阳湖位置以农田、城市为主，土地利用与覆盖的差异导致POM的δ15N值的变化，饶河上游至下游的POM的δ15N值呈现增加的趋势。同时，我们发现黄颡鱼、油鲹的营养级位置也存在着明显的空间差异。通过POM的δ15N值与黄颡鱼、油鲹营养级位置分析发现呈显著相关，表明浮游食性的油鲹的营养级位置更容易受到外来营养物质输入的影响。POM的δ15N值的空间差异反映了不同生境下人为氮营养物质输入的差异[32]。通过对不同食物源的摄食，鱼类体内对15N的富集程度不同，导致鱼类的δ15N值在不同采样点的差异，最终对整个饶河鱼类的营养级产生影响。

4 结语

本研究通过对饶河枯水期POM、螺类与鱼类的δ15N值测定，分析了饶河鱼类等消费者的营养级位置。结果表明，饶河鱼类占据3—4个营养等级，并且其营养级位置存在明显的空间差异，可能与上、中、下游和入湖口区域饵料生物的组成和生物量大小有关。另一方面，广布种鱼类的营养等级受个体大小的影响较小，POM的δ15N值能够影响饶河鱼类的营养级位置，表明饶河消费者的营养级受到营养物质来源的影响。本研究仅考虑了饶河枯水期河流鱼类的营养级位置和影响营养级位置的因素，今后将考虑水位变化和其他环境因素对饶河鱼类营养级关系的影响研究。

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Trophic position and its impact on fish in Raohe River during the dry season, Jiangxi Province

XIAO Xiewen1,3, WANG Yuyu2, ZHANG Huan1,3, YU Xiubo1,*

1KeyLaboratoryofEcosystemNetworkObservationandModeling,InstituteofGeographicSciencesandNaturalResourcesResearch,ChineseAcademyofSciences,Beijing100101,China2SchoolofNatureConservation,BeijingForestryUniversity,Beijing100083,China3UniversityofChineseAcademyofSciences,Beijing100049,China

Stable isotope techniques have been increasingly used to assess the structure and function of freshwater ecosystems. In this study, we used stable nitrogen isotope analysis to determine the trophic position of fish in Raohe River during the dry season. Then we estimated the relationships between body length and trophic position ofPseudobagrusfulvidracoandHemiculterbleekeriand theδ15N values of POM, respectively. Spatial variation in trophic position of fish was compared among the upper, middle, and lower areas and estuary of the Raohe River, and the main impacts of the trophic position were also analyzed. The results showed thatδ15N values of fish in Raohe River ranged from 4.7‰—15.6‰, and for most of the fish speciesδ15N values were concentrated from 10‰ to 14‰. The values ofδ15N inHemiramphusintermediuswere highest ((15.6±1.6)‰), which was collected in Lake Poyang. However,cruciancarpcollected in Qiaomuwan had the minimum values ofδ15N ((4.7±0.9)‰). From theδ15N values of consumers, we estimated that fish occupied 3 to 4 trophic levels in Raohe River; 75% of fish species had a high trophic position of more than 3, and the trophic position of almost 10% of fish species was less than 2, which might be related to the increase in predation and starvation because of enhanced predator-prey interactions during the dry season. In addition, spatial variation in the trophic position of fish also occurred in Raohe River, reflecting that fish in Lake Poyang and its estuary had a higher trophic position than those in the upper, middle, and lower areas. That results were consistent with variation inδ15N values of POM, which were strongly affected by intensity of N input from the catchment, revealing that the trophic position of fish in Raohe River was largely affected by food sources but not by body size. Consequently, this study may add to the knowledge of the structure of the food web in Raohe River.

Raohe River; stable nitrogen isotope; fish; trophic position; particle organic matter (POM)

国家自然科学基金项目(41171030); 国家973项目(2009CB421106)

2014-01-24;

日期:2014-11-19

10.5846/stxb201401240180

*通讯作者Corresponding author.E-mail: yuxb@ignsrr.ac.cn

肖协文, 王玉玉, 张欢, 于秀波.饶河枯水期主要鱼类营养级位置及其影响因素.生态学报,2015,35(18):6216-6223.

Xiao X W, Wang Y Y, Zhang H, Yu X B.Trophic position and its impact on fish in Raohe River during the dry season, Jiangxi Province.Acta Ecologica Sinica,2015,35(18):6216-6223.