开花整合子SOC1花期调控的分子机制

鲜登宇 江 为 赵夏云 汤青林 宋 明 王志敏

（西南大学园艺园林学院，南方山地园艺学教育部重点实验室，重庆市蔬菜学重点实验室，重庆400715）

适时开花是被子植物有性繁殖的重要前提。植物经过长期的发育进化，形成了一套复杂而精细的基因调控网络，以确保植株能在最佳时间开花。开花时间是由一系列特定的基因在特定的时空环境下表达及相互作用所决定的。首先，开花诱导因子激活了花分生组织特性基因，进而激活花器官分生组织基因，最后激活花器官决定基因，形成花器官（戚晓利和卢孟柱，2011）。经过三十多年的遗传分析发现：拟南芥等十字花科植物具有光周期途径、自主途径、春化途径和赤霉素途径等四条开花调控途径（Simpson & Dean，2002；Boss et al.，2004；Sung & Amasino，2004；Baurle &Dean，2006）。SOC1（SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS1）能整合这些调控路径中的开花信号，调节开花时间（Simpson & Dean，2002；Parcy，2005）。目前，有关蔬菜中SOC1开花调控的分子机制研究较少。本文借鉴模式植物拟南芥研究成果，综述了SOC1的功能及其在开花调控网络中的作用机制（图1），为深入研究蔬菜SOC1开花调控机制奠定基础。

1 SOC1基因及其编码蛋白

图1 SOC1参与的调控途径网络（Lee & Lee，2010）

SOC1基因广泛存在于单子叶植物和双子叶植物中（Lee et al.，2000，2004，2008；Cseke et al.，2003；Ferrario et al.，2004；Nakamura et al.，2005），它能编码 MADS-box转录因子。目前已克隆了多个SOC1同源基因，例如大豆（Glycine max）中的GMGAL1（Zhong et al.，2012），甜橙（Citrus sinensis）中的CsCL1和CsSL2（Tan & Swain，2007），矮牵牛（Petunia hybrid）中的UNS（Zhong et al.，2012）等。

SOC1基因的编码蛋白属典型的MIKC型蛋白，它含有MADS（M-），Intervening（I-），Keratin-like （K-）和C-terminal（C-）4个蛋白结构域，不仅可调控开花时间，而且也能参与花器官形态建成（Liu et al.，2007，2009；Melzer et al.，2008）。

最近研究报道表明，利用SOC1基因突变及其蛋白亚细胞定位，为探明SOC1蛋白四个结构域的活体生物学功能奠定了基础，初步阐明了SOC1编码蛋白的功能与定位（Lee et al.，2008）。如果SOC1蛋白高度保守的MADS-box域的Arg24错义突变，那么SOC1促进开花的这一原有功能则被彻底解除。X衍射晶体分析表明，相应的MADS-box的精氨酸残基能够直接与DNA的磷酸基团结合（Pellegrini et al.，1995）。与此相一致，SOC1蛋白的Arg24错义突变后，则丧失了与LFY启动子相结合的功能（Lee et al.，2008）。瞬态表达表明，全长SOC1蛋白主要在细胞质中表达。因此，在细胞核提取物中检测不到SOC1（Lee et al.，2008），SOC1蛋白必须与AGL24蛋白相互作用形成聚合体，才可向核内运输。SOC1的MADS域（M-）和I域（I-）两个结构域，在蛋白核内定位以及SOC1和AGL24异源二聚化中起到重要作用（Lee et al.，2008）。

2 SOC1整合光周期途径CO与FT的调控信号

CONSTANS（CO）在光周期途径中起着核心作用。COmRNA的表达量在24 h内呈现节律性变化，光照可使COmRNA编码的蛋白质更加稳定（Yanovsky & Kay，2002；Valverde et al.，2004）。在co突变体中，SOC1（SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CO 1）、FT（FLOWERING LOCUS T）和LFY（LEAFY）等开花信号整合子基因的表达量减少；但在35S :: CO转基因植株中，其表达量会增加（Putterill et al.，1995；Samach et al.，2000；Yanovsky & Kay，2002）。SOC1、FT和LFY过量表达可使co晚花突变体提早开花；而soc1、ft和lfy功能缺失突变体可使35S :: CO早花型延缓开花。可见，SOC1、FT和LFY是CO的下游靶基因（Moon et al.，2005；Yoo et al.，2005）。

FT是CO蛋白的主要作用基因，而SOC1基因受到FT基因调控（Wigge et al.，2005；Yoo et al.，2005）。soc1突变会部分抑制35S :: CO植株的早花特性，然而ft突变则会完全抑制其早花特性（Yoo et al.，2005）。FT表达量的增减受到CO活性强弱的调控，而SOC1表达量与CO活性并不直接相关（Wigge et al.，2005）。进一步的研究表明，SOC1的表达受FT基因调控。SOC1的表达水平在35S :: FT植株中显著增加，而在ft中明显减少（Moon et al.，2005；Yoo et al.，2005）。然而，SOC1的功能又不会完全受控于FT。ft，soc1双突变会增加晚花表型，SOC1的表达水平不会因ft的突变而大大降低（Lee et al.，2000；Moon et al.，2005；Yoo et al.，2005）。由此表明，还有另外调控SOC1表达的因子。

受CO蛋白激活的FT主要集中在韧皮部中，而非顶端分生组织（Takada & Goto，2003；Searle et al.，2006），但FT主要在顶端分生组织中发挥功能，这表明FT蛋白被运输到了顶端分生组织。已有研究发现，20 kDa的FT蛋白移动到顶端分生组织处（Takada & Goto，2003；Searle et al.，2006）。FT蛋白在顶端分生组织中与bZIP转录因子编码的FD蛋白相互作用，同时FD主要在顶端分生组织中表达并且调节APETALA1（AP1），FRUITFUL（FUL）和SEPALATA3（SEP3） 等 下 游 靶 基 因（Abe et al.，2005；Moon et al.，2005；Wigge et al.，2005；Corbesier et al.，2007；Jaeger & Wigge，2007；Mathieu et al.，2007）。原位杂交表明：在花分生组织中，SOC1基因在开花转变的早期上调表达，并可有效促进植物早花。由于SOC1基因通过FT蛋白整合光周期，那么很可能FT蛋白移到顶端分生组织并与FD蛋白相互作用形成二聚体，FT-FD二聚体使SOC1基因表达上调。

3 SOC1整合春化途径、自主途径SVP与FLC的调控信号

FLOWERING LOCUS C（FLC）是开花抑制基因，存在于春化途径与自主途径中。对于冬性拟南芥，长日照处理并不能促进其快速开花，而需要经过低温春化，这一春化作用受到MADS-box基因FLC调控（Sheldon et al.，1999）。低温春化对FLC的mRNA和蛋白质水平有负调控作用，并且负调控的程度与低温处理的时间成正比关系。低温处理时间越长，FLC的表达越弱，然后在有丝分裂水平中保持稳定。FLC的转录水平决定了春化对开花影响的程度，FLC的活性会受到春化作用的抑制。自主途径和春化途径通过抑制FLC的表达促进开花，而且许多基因都会调控FLC染色质的表观遗传（Amasino，2004；Baurle & Dean，2006）。春化所导致的FLC表达下调及其染色质改变并不会遗传到子代，下一个世代FLC的抑制与染色质重构仍然需要春化处理（洪薇和曹家树，2002）。

FLC蛋白通过结合在FD、SOC1的启动子以及FT的第一内含子上直接抑制FD、SOC1和FT的表达（Searle et al.，2006），进而抑制植物开花。FLC在叶片中可抑制SOC1和FT的表达延迟开花，FLC在顶端分生组织中也可抑制SOC1和FD的表达延迟开花（Searle et al.，2006）。SOC1在叶片中表达从而激活开花的机理目前尚不清楚，但是SOC1蛋白和FT-FD蛋白复合体在顶端分生组织中的功能是很明确的。它们激活了花分生组织特性基因LFY、AP1和FUL，从而在顶芽中启动花形态建成（Ruiz-Garcia et al.，1997；Abe et al.，2005；Wigge et al.，2005）。

在拟南芥中，另一个MADS-box转录因子SHORT VEGETATIVE PHASE（SVP）也能对开花进行负调控（Hartmann et al.，2000）。SVP的表达主要受赤霉素途径和自主途径调控，但是不会受光周期途径和春花途径的影响（Li et al.，2008）。在冬性拟南芥中，FRIGIDA基因能诱导FLC高水平表达，但并不会影响SVP的表达。因此SVP的调控机制在一定程度上有别于FLC。

SVP蛋白与FLC蛋白相互作用形成阻遏复合体，与SOC1、FT的启动子结合抑制其转录（Lee et al.，2007；Li et al.，2008）。SVP的功能缺失突变体能引起SOC1、FT表达水平增高；然而在35S :: SVP植物中SOC1和FT的表达会受到抑制。虽然SVP-FLC蛋白复合物均可抑制SOC1和FT基因的表达，但对SOC1的抑制强度高于FT（Li et al.，2008）。SVP是另一个开花抑制中心，并且SVP与FLC的蛋白复合体决定了开花信号整合子的表达，应答了多种内源信息和环境信号（Li et al.，2008）。

4 SOC1整合赤霉素途径的调控信号

在拟南芥中，赤霉素（GAs）信号在长日照下对开花影响较小，与野生型相比，赤霉素在长日照下只是稍微推迟了开花时间。但在短日照下，赤霉素对诱导开花具有较大的作用。赤霉素的生物合成突变体gai-3无法在短日照下促进开花。因为soc1突变体表现出对GA的低敏感度，且SOC1的超量表达能使短日照下无花表型的gai-3突变体开花，因此SOC1整合了赤霉素途径。然而GA调节SOC1表达的分子机制尚不清楚。对拟南芥的研究发现：持续超量表达FLC的植株与低活性GA植株的表型相似。晚花突变体flc-11对GA的反应弱于野生型或其他晚花突变体（Sheldon et al.，1999）。FLC与GA存在一定的关联性，且FLC负调控SOC1表达，那么赤霉素与SOC1表达又是如何联系的？GA通过LFY启动子上能够结合GAMYB蛋白的顺式反应元件来促进LFY的表达（Blazquez et al.，1998；Gocal et al.，1999），而SOC1蛋白通过直接结合到LFY基因的启动子上调控LFY表达，因此GA通过SOC1依赖型和独立型两条途径调控LFY的转录。我们推断，赤霉素在顶端分生组织中通过调节SOC1和LFY表达，影响植物的开花发育转变。

5 SOC1整合发育进程途径microRNA与SPL的调控信号

如前所述，FT并不是SOC1基因的唯一调节因子；SOC1的上调表达还与植物发育年龄有关，发育进程相关途径独立于FT-FD调控或光周期途径，它不依赖于CO与FCA（Moon et al.，2003；Wang et al.，2009）。最近研究表明：SPL（SQUAMOSA PROMOTER BINDING PROTEIN-LIKE）家族转录因子参与发育进程相关途径，调控SOC1的表达（Wang et al.，2009）。SPL转录因子影响植物的一系列相变，例如从幼年向成年转变，从营养生长向生殖生长转变（Schwab et al.，2005；Wu & Poethig，2006）。因此SPLs能随着发育进程而增加（Wang et al.，2009；Wu et al.，2009）。SPLs超量表达会加速开花转变；然而microRNA156（miR156）过量表达会引起SPL表达活性降低，从而延缓开花（Schwab et al.，2005；Wu & Poethig，2006；Schwarz et al.，2008）。在幼苗早期SPL9表达量低，但之后其表达丰度逐渐增加，并且独立于光周期途径的SPL9与SOC1第一内含子结合，这表明SPL9是独立于FT/FD，且与发育年龄有关的SOC1正向调控因子。

6 SOC1与AGL24正反馈调控

作为编码MADS-box的转录因子，AGL24是SVP的同源基因。然而，作为开花激活基因，AGL24的功能与SOC1相似（Yu et al.，2002；Michaels et al.，2003；Liu et al.，2008）。agl24功能缺失突变体表现为晚花，而AGL24超量表达则为早花。此外，AGL24表达受到光周期途径、春化途径和自主途径的影响，表明AGL24是另一个开花信号整合子。AGL24在植物各个组织中广泛地表达，例如叶片、茎尖、根、茎和花序等。因此AGL24在植株上的主要表达空间与SOC1相同（Yu et al.，2002；Michaels et al.，2003）。微阵列（Mircoarray）分析表明：AGL24和SOC1能够相互提高彼此的表达水平，同时这种协作是通过结合到对方的启动子上完成的。并且有研究发现AGL24与SOC1的蛋白互作能调节赤霉素开花途径。这都表明开花整合信号在AGL24和SOC1之间能形成正反馈回路（Michaels et al.，2003；Liu et al.，2008）。

7 SOC1 调节花分生组织决定基因LFY

SOC1整合了多条开花途径的开花信号，随后便与一系列花分生组织特征基因和花器官特征基因发生相互作用，调控花分生组织的建成。AP1和LFY是决定花分生组织特性基因，是成花诱导和花形态学建成的关键枢纽（Mandel et al.，1992；Gustafson-Brown et al.，1994；Parcy et al.，1998；Lohmann et al.，2001）。当花分生组织特性基因（例如AP1和LFY）发生突变时，植物产生芽状结构而不是花。越来越多的证据表明，AP1主要受FT调控；LFY主要受SOC1调节，以启动花芽发生（Ruiz-Garcia et al.，1997；Abe et al.，2005；Wigge et al.，2005；Lee et al.，2008）。

LFY基因存在于裸子植物和被子植物中，其序列保守性强（Coen et al.，1990；Weigel et al.，1992；Mouradov et al.，1998；Molinero-Rosales et al.，1999；Champagne et al.，2007）。SOC1诱导LFY在茎尖表达。SOC1的功能获得性突变体和功能缺失性突变体分别提高和降低LFY的表达，可见SOC1确实是LFY的上游调控基因（Lee et al.，2000；Samach et al.，2000；Moon et al.，2003）。而且染色质免疫沉淀分析表明，SOC1蛋白能够直接与LFY的启动子中的CArG域结合（Lee et al.，2008；Liu et al.，2008），这说明SOC1是通过结合到LFY的启动子上来调控LFY的表达。

8 SOC1的其他功能

SOC1除了能整合多种开花信号，研究者还发现SOC1的其他功能。例如，SOC1控制一年生拟南芥的生长习性（Melzer et al.，2008）。SOC1单一突变体虽然只是显示一种晚花型，然而soc1 ful双突变体表现为多年生长型。与此一致的是，SOC1和FUL在花序原基中表达。因此推测，SOC1和FUL的行为是过度抑制多年生植物的生命周期。

SOC1还调解冷传感和开花之间的串扰（Seo et al.，2009）。在一般情况下，天气冷凉会延迟开花，温暖气候可以促进开花。SOC1参与这样一个开花的微调机制。CBF是植物CBF抗冷途径的枢纽，主要调控下游大量抗冷基因的表达，对增强植物的抗冷能力极为重要。CBF在外界温度较低时集中表达。染色质免疫沉淀分析证实，SOC1蛋白直接结合CBF基因的启动子，从而直接抑制CBF的表达，促进开花，然而CBFs的过度表达能增加FLC的转录水平，并导致开花延迟。由此可见，冷响应信号和开花调节之间存在反馈回路，以适应不断变化的外界环境（Seo et al.，2009）。

但是，并非所有植物的SOC1同源基因均具有促进开花的功能。例如，矮牵牛UNSHAVEN（UNS）基因与拟南芥SOC1基因具有相似的序列，但是UNS主要在营养组织中表达，对花的萌发和花分生组织的形成具有负调控作用（Ferrario et al.，2004）。

9 展望

作为一个集成多个开花信号的整合子，SOC1已经被深入研究了十几年。尽管研究人员已经对模式植物拟南芥SOC1有了较多的了解，但是仍然有许多问题尚待解决，例如在蔬菜作物特别是十字花科蔬菜上SOC1同源基因的研究非常少见。

目前，西南大学园艺园林学院重庆市蔬菜学重点实验室已成功克隆了甘蓝和芥菜SOC1的全长DNA序列和cDNA序列，初步验证了该基因的表达以及在开花调控中的功能。但是，蔬菜SOC1基因启动子的克隆以及SOC1与开花相关基因、蛋白的作用关系还有待进一步研究。种子春化类型的芥菜与绿体春化类型的甘蓝，它们的SOC1在开花调控网络中的分子机制是否一致，也有待深入研究。

另外，SOC1在叶内表达也可诱导开花，但其分子机制尚不清楚。SOC1蛋白是否也能像FT蛋白那样，从叶片中长距离运输到顶芽，从而促进开花，这还有待验证。同时，SOC1在开花调控途径中表达时发生的诸如甲基化等相关修饰也具有重要研究意义。

此外，SOC1可与许多其他MADS-box蛋白相互作用，包括开花阻遏蛋白等。SOC1也很可能是通过与其他MADS-box基因的结合从而表现出多样化的调控功能。因此，分析SOC1蛋白与蛋白互作网络、以及SOC1蛋白与基因互作网络将有助于全面注解SOC1的功能。

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