甲虫声通讯的研究进展

查玉平， 陈京元

（湖北省林业科学研究院，武汉 430075）

甲虫声通讯的研究进展

查玉平， 陈京元

（湖北省林业科学研究院，武汉 430075）

声通讯是甲虫的重要通讯方式，在种内交流、求偶、逃避敌害等方面具有重要作用。关于甲虫声通讯的研究早在一百多年前就已经展开，主要集中在形态结构、声信号的产生和功能、声行为以及应用等方面。本文就国内外关于甲虫声通讯的研究及应用进行综述。

声通讯； 甲虫； 发声器； 听器

声通讯是昆虫的主要通讯方式之一，在种内个体之间的交流、求偶、竞争以及寻找寄主、躲避捕食者等方面都起到重要作用［1－3］。昆虫的声通讯系统一般是由发声器和听器构成。昆虫的发声器种类繁多，主要分为特化的发声器和非专门的发声器两类。昆虫听器则是内在的感觉振动的本体感受器进化而来［4］，有报道称昆虫听器至少独立进化了19次［2］。

甲虫是动物界中种类最多的一个类群，其中不少种类具有发声器和听器。自从1874年LanDOIs对隆顶负泥虫（Lilioceris merdigera）的发声器进行形态描述以来，国内外对甲虫的声通讯及其相关行为开展了大量研究。随着现代科学技术的发展，研

究人员对甲虫声通讯进行了更加广泛深入的研究。本文对国内外关于甲虫发声器和听器的形态结构特征、声信号的产生和功能、声通讯相关行为的研究以及应用进行综述。

1 甲虫的发声系统

甲虫可以通过不同的方式发声。有的种类通过身体的某些部位相互摩擦发声，粪金龟（Aphodius ater）就是通过摩擦发声［5］。有的种类通过身体的特定部位撞击发声，例如拟步甲（Psammodes striatus）通过腹部的腹面击打基板发出声音［6］。还有的种类同时具有多种发声方式，比如楝星天牛（Anoplophora horsfieldi）成虫既可以胸部摩擦发声又可以鞘翅振动发声［7］。

大多数甲虫最常见的发声方式就是摩擦，有报道称至少30个不同科的甲虫具有摩擦发声器［8］。由于鞘翅目是昆虫纲中最大的目，其摩擦发声器的多样性也远超其他昆虫。甲虫摩擦发声器分布在身体的各个部位，结构特点也呈多样化。具角黑艳甲（Odontotaenius disjunctus）成虫的噪声是由位于翅腹面的拨片（plectrum）摩擦第6腹节背骨片上的发音器（pars stridens）发出的。其发音器像一排排压紧延长的齿如同梳子的齿。当两个面相互摩擦，就产生声音，在鞘翅下空隙共鸣［9］。齿小蠹属（Ips）甲虫发音器位于头部后部，由前胸背板前缘的拨片敲击［10］。大小蠹属（Dendroctonus）的甲虫发声部位于翅鞘基部下表面和近顶角和裂缝边缘［11］。肖叶甲亚科昆虫的发声器则位于翅上面，是在Rs和Cu翅脉之间的具有复杂微纹的暗斑突［12］。

不仅异种甲虫的发声器形态存在差异，而且有的同种甲虫发声器之间存在性二型现象［11］。例如，在众多的小蠹虫中，大小蠹属的雌虫是先锋虫，不具有雄虫那种复杂的发声部。齿小蠹属（Ips）正相反，雄虫为先锋虫，雌虫具有复杂的发声部。然而，这两种情况的先锋虫都会产生简单形式的通讯信号，但发生机制了解很少［11］。

甲虫不仅成虫能够发声，有不少种类的幼虫也能够发声。黑蜣科（Passalidae）中的O.zodiacus幼虫用后胸附肢摩擦。尽管声音听不到，但是拿到手上可以明显感觉到震动［13］。而天牛幼虫在寄主内取食或爬行产生可听的声波，一般来说取食声的振幅大，持续时间短，而爬行声振幅小，持续时间长［14］。地中海天牛（Icosium tomentosum）幼虫产生的声波是由一系列规则的重复脉冲组成，每秒8个脉冲。脉冲持续时间是（0.061±0.009）s，脉冲间隔时间是（0.065±0.015）s。此外，研究人员还发现天牛幼虫的齐鸣行为，当幼虫取食相同或相近的树枝时开始产生可听的震动以应答另一幼虫的震动［15］。

2 甲虫的听觉系统

甲虫听器的研究相对于发声器而言还比较少。目前听器研究较详细的两个类群是金龟子和虎甲。金龟子和虎甲听器在结构和发生位置都有所不同，这也表明它们在甲虫听器进化过程是独立的。

金龟子Euetheola humilis的一对听器，是典型的昆虫膜听器，具有一个气管空气囊和听觉感觉结构［16］。鼓膜是其颈膜的一部分，就是位于头后，连接前胸背板背面和两侧的膜。鼓膜约3μm厚。弦音感觉器官位于气囊中，含有3～8个感觉器，通过附属细胞连接鼓膜。通过对甲虫颈部连接处的神经生理记录发现，听觉系统的频率范围是20～80kHz，最小阈值是58dB，45kHz。

虎甲Cicindela marutha的膜听器位于第1腹节的背板上［17］。虎甲听器鼓膜位于第1腹节的侧面区域，比较薄，除了内侧基本完全透明。听觉神经是由第1腹节神经节发出的背面分支。虎甲C.lemniscata的膜听器具有低听觉阈值。无论雌雄虫对30kHz，50～55dB的声音都敏感。听觉神经生理应答记录显示在鼓膜的前面偏一边的转角处0.3～0.5mm长的小三角区域破坏后提高超过25dB的阈值，但是其他区域损坏仅有很小的效果。

3 甲虫声信号的功能

3.1 种间交流

昆虫的声信号主要功能之一就是种间交流，其中包括求偶、竞争、种类识别等。已有大量研究表明，声信号在不少甲虫的求偶行为中扮演重要角色，具有诸如雄虫对雌虫的吸引、同种雄虫之间的竞争、雌雄之间是否交配过、同种个体聚集等功能［18－19］。

通过行为学观察发现，拟步甲Eusattus属的3个种E.reticulatusSay、E.muricatusLeC和E.robustusLeC，仅雄虫发声，而且在面对雌虫与面对雄虫时相比发声水平显著提高［20］。而拟步甲E.convexus雄虫是在接触到雌虫后，才发生叩击行为。叩击的节奏是每秒26组叩击，每组叩击包括平均23个独立的叩击。雄虫对其他雄虫的叩击声没有反馈，也没有发现雌虫有叩击声［18］。

长蠹虫Platypus quercivorus（Murayama）在交配前行为中和受到压力时自然而然地发出摩擦声。当雌虫置于雄虫滋生的木料树皮表面，会产生临近啁啾声（approaching chirp），寻找进入通道。循着雄虫的虫粪进入洞中，以下颚咬住雄虫鞘翅将其拖出。如果雄虫的腹部露出洞口，雌虫开始将它的额摩擦鞘翅斜面，并制造出交配前嗡嗡声（premating buzz），持续5～10s左右。在嗡嗡声中，雄虫开始退出通道让雌虫进入。雄虫跟着雌虫进入通道，发出在通道中的啁啾声（in-gallery chirp）。过了一会，雌、雄虫都退出洞，在进口处进行交配［19］。这些现象表明发声行为在甲虫的生殖活动中扮演通讯作用。

在昆虫的交配季节，雄虫为了吸引雌虫而发出的声信号，彼此之间存在竞争。金龟子Aphodius ater雄虫在洞中遇到雌虫时，会发出歌声。这歌声比较复杂，是由在一个相当长的时间里按一定秩序表现的一系列不同模式构成。这歌声在金龟子A.ater个体之间的差异比较大，不同的雄虫展示的复杂程度不同，而雌虫就是根据这歌声信息不同而进行雄虫的选择［5］。

还有的甲虫声信号起到警告的作用。有研究发现沟胫天牛亚科（Lamiinae）的Tylocerina nodosus（F.）、Neacanthocinus obsoletus（Ölivier）、Monochamus titillator（F.）和Plectrodera scalator（F.）发出的摩擦声与求偶交配行为没有关联，而是一种警告信号［21］。当象甲Erodiscus proximus受到威胁时也会发出低而可听的声音，并且重复2次，这明显是一种警告行为［22］。

甲虫声信号的复杂程度以及相关的行为也显示了它们的社会化程度的高低。黑蜣科甲虫成虫发出7种基本形式的声音，至少和13种行为相关。其中，具角黑艳甲（Odontotaenius disjunctus）具有14种信号特征，这比以前任何节肢动物和许多脊椎动物都多。这么多信号特征表明了黑蜣甲虫具有高度的社会化水平［23］。

3.2 侦查和躲避天敌

在动物界中，蝙蝠的出现使夜飞性的甲虫面临极大的被捕食压力，并促使一些种类的甲虫进化出能够侦听蝙蝠回声定位叫声的听器。因此，有的甲虫听器具有侦察食虫蝙蝠的功能，帮助甲虫及时躲避捕食者的袭击。

行为学研究发现，金龟子Euetheola humilis的听觉阈值为20～70kHz，60～70dB［24］，这囊括了许多蝙蝠回声定位叫声的主频率范围。当遭受食虫蝙蝠回声信号刺激时，正在飞行的金龟子会提高它们的扇翅频率，增大扇翅幅度。自由行走的E.humilis则会停止行走，收缩足，并卷曲头部，或者掉头远离声源。这些行为都表明了金龟子E.humilis能够听到蝙蝠的超声波信号，并做出逃避行为。

有的甲虫在被捕食者袭击时发出刺耳的声音以逃避被捕食的命运。这种行为被解释为防御应答。有研究表明步甲科（Carabidae）的Elaphrus riparius、Omophron labiatus和水龟甲科（Hydrophilidae）的Tropisternus lateralis、T.collaris产生的摩擦声能够有效防御敌害尤其是鸟类的捕食，从而提高它们的存活机会［25］。

4 应用

早在20世纪30年代，研究人员就开展了利用声信号进行农林害虫防治的研究。其应用主要在两个方面：一是利用昆虫的声信号特征，识别和监测害虫［26］；二是利用超声波对有些昆虫声趋避性调控害虫种群密度［27］。

许多鞘翅目害虫在寄主内部营隐蔽生活、取食或者筑巢，这使人们很难发现这类害虫，然而它们在求偶、交配或取食时会发出摩擦声并具有一定的声谱特征，因此应用声探测技术可以快速准确地探查和监测［28］。在美国得克萨斯州，高尔夫球场和赛马场已经开始应用声测系统探测金龟子Phyllophaga crinita（Burmeister）和Cyclocephala lurida（Bland）在草坪中的种群密度和扩散情况。一般单感应器监测蛴螬的扩散速率，而多感应器用于监测蛴螬的种群密度［29］。此外，声测技术还被用于监测树木感染天牛Anoplophora glabripennis幼 虫的情 况［30］。目 前，虽然有研究表明有些甲虫会对蝙蝠超声波脉冲做出逃跑应答行为［17］，但是还没有应用超声波调控鞘翅目害虫种群动态的相关报道。

5 讨论

通过一百多年来对甲虫声通讯系统的研究，不仅让人们更全面地了解了甲虫的生物学特性，还为农林业害虫的综合防治提供了新的思路和方法。但是甲虫声通讯的研究同直翅目、同翅目等昆虫相比还相差甚远，依然有不少问题有待解决。

鞘翅目发声器研究比较早也比较详细，但是甲虫的发声机制并没有完全阐述清楚。相对发声器而言，甲虫的听器研究就更加薄弱，诸如天牛、象甲等危害严重的农林害虫的听器都未见描述。另外，其他昆虫如果蝇、棉铃虫等的听觉系统的分子机制已有不少研究［31－32］，但是甲虫听觉系统的分子水平上的研究依旧空白。甲虫听器同其他昆虫的听器还存在许多结构和形态上的差异，因此开展甲虫听觉系统分子水平上研究有助于昆虫听觉系统进化及机理的理解。近年来，甲虫声信号方面的研究逐渐增多，这也使得声测技术在甲虫的识别和监测方面的应用增加。但是，在识别的准确性以及监测范围方面还有待加强。

［1］ Hoy R R，Robert D.Tympanal hearing in insects［J］.Annual Review of Entomology，1996，41：433-450.

［2］ Yager D D.Structure，development，and evolution of insect auditory systems［J］.Microscopy Research and Technique，1999，47：380-400.

［3］ Zha Y P，Chen Q C，Lei C L.Ultrasonic hearing in moths［J］.Annales de la SociétéEntomologique de France，2009，45：145-156.

［4］ Fullard J H，Yack J E.The evolutionary biology of insect hearing［J］.Tree，1993，8：248-252.

［5］ Petra H.Stridulation inAphodiusDung beetles：behavioral context and intraspecific variability of song patterns inAphodius ater（Scarabaeidae）［J］.Journal of Insect Behavior，2001，14：69-88.

［6］ Lighton J R B.Cost of tokking：the energetics of substrate communication in the tok-tok beetle，Psammodes striatus［J］.Journal of Comparative Physiology B，1987，157：11-20.

［7］ 程惊秋.楝星天牛胸部摩擦和鞘翅振动发声及其声学特性的研究［J］.昆虫学报，1993，36（2）：150-157.

［8］ Drosopoulos S，Claridge M F.Insect sounds and communication：physiology，behavior，ecology and evolution［M］.Taylor＆Francis，2005：398.

［9］ Buchler E R，Wright T B，Brown E D.On the functions of stridulation by the passalid beetleOdontotaenius disjunctus（Coleoptera：Passalidae）［J］.Animal Behaviour，1981，29：483-486.

［10］Wilkinson R C，McClelland W T，Murillo R M，et al.Stridulation and behavior in two southeasternIpsbark beetles（Coleoptera：Scolytidae）［J］.The Florida Entomologist，1967，50：185-195.

［11］Dunn D，Crutchfield J P.Insects，trees，and climate：The bioacoustic ecology of deforestation and entomogenic climate change［J］.Santa Fe Institute Working Paper，2006，6：12-30.

［12］Medvedev L N，Muravitzky O S.On the presence of a stridulatory apparatus in leaf beetles of the subfamily Eumolpinae（Coleoptera，Chrysomelidae）［J］.Entomological Review，2009，89：1030-1034.

［13］Reyes-Castillo P，Jarman M.Some notes on larval stridulation in neotropical Passalidae（Coleoptera：Lamellicornia）［J］.The Coleopterists Bulletin，1980，34：263-270.

［14］程惊秋.桔褐天牛和桑粒肩天牛幼虫声行为的研究［J］.林业科学，1993，29（4）：307-312.

［15］Kocˇárek P.Sound production and chorusing behaviour in larvae ofIcosium tomentosum［J］.Central European Journal of Biology，2009，4：422-426.

［16］Forrest T G，Read M P，Farris H E，et al.A tympanal hearing organ in scarab beetles［J］.The Journal of Experimental Biology，1997，200：601-606.

［17］Yager D D，Spangler H G.Characterization of auditory afferents in the tiger beetle，Cicindela maruthaDow［J］.Journal of Comparative Physiology A，1995，176：587-599.

［18］Pearson G A，Allen D M.Vibrational communication inEusattus convexusLeConte（Coleoptera：Tenebrionidae）［J］.The Coleopterists Bulletin，1996，50：391-394.

［19］Ohya E，Kinuura H.Close range sound communications of the oak platypodid beetlePlatypus quercivorus（Murayama）（Co-leoptera：Platypodidae）［J］.Applied Entomology and Zoology，2001，36：317-321.

［20］Tschinkel W R，Doyen J T.Sound production by substratal tapping in beetles of the genusEusattus（Tentyriidae：Coniontini）［J］.The Coleopterists Bulletin，1976，30：331-335.

［21］Finn W E，Mastro V C，Payne T L.Stridulatory apparatus and analysis of the acoustics of four species of the subfamily Lamiinae（Coleoptera：Cerambycidae）［J］.Annals of the Entomological Society of America，1972，65：644-647.

［22］Gaiger F，Vanin S A.The elytro-femoral stridulatory apparatus in Curculionidae（Coleoptera），with notes on the acoustic behaviour ofArniticus hylobioides（Boheman 1843）andErodiscus proximus（Viana 1959），and thanatosis display in the latter species［J］.Annales de la SociétéEntomologique de France，2006，42：165-170.

［23］Schuster J C.Acoustical signals of passalid beetles：complex repertoires［J］.The Florida Entomologist，1983，66：486-496.

［24］Forrest T G，Farris H E，Hoy R R.Ultrasound acoustic startle response in scarab beetles［J］.The Journal of Experimental Biology，1995，198：2593-2598.

［25］Schmitt M，Traue D.Morphological and bioacoustic aspects of stridulation in Criocerinae （Coleoptera，Chrysomelidae）［J］.Zoologischer Anzeiger，1990，225：225-240.

［26］Mankin R W，Weaver D K，Grieshop M，et al.Acoustic system for insect detection in plant stems：comparisons ofCephus cinctusin wheat andMetamasius callizonain Bromeliads［J］.Journal of Agricultural and Urban Entomology，2004，21：239-248.

［27］Huang F，Subramanyam B.Behavioral and reproductive effects of ultrasound on the Indian meal moth，Plodia interpunctella［J］.Entomologia Experimentalis et Applicata，2004，113：157-164.

［28］Mankin R W，Moore A，Samson P R，et al.Acoustic characteristics of dynastid beetle stridulations［J］.Florida Entomologist，2009，92：123-133.

［29］Zhang M，Crocker R L，Mankin R W，et al.Acoustic estimation of infestations and population densities of white grubs（Coleptera：Scarabaeidae）in turfgrass［J］.Journal of Economic Entomology，2003，96：1770-1779.

［30］Mankin R W，Smith M T，Tropp J M，et al.Detection ofAnoplophora glabripennis（Coleoptera：Cerambycidae）larvae in different host trees and tissues by automated analyses of soundimpulse frequency and temporal patterns［J］.Journal of Economic Entomology，2008，101：838-849.

［31］Lu B Z.The insect‘ear’，its molecular basis and evolution［J］.Journal of Gentics and Molecular Biology，2004，15：82-87.

［32］查玉平，徐芬，陈其才，等.棉铃虫Nanchung基因的全长cDNA克隆及序列分析［J］.植物保护学报，2008，35（6）：573-574.

Research advances in acoustic communication of Coleoptera

Zha Yuping， Chen Jingyuan
（Hubei Academy of Forestry，Wuhan430075，China）

Acoustic communication is an important means of communication in Coleoptera，which plays an important role in species-specific communication，sexual selection and predator avoidance.More than 100 years ago，researchers studied beetles’acoustic communications.This paper presents an overview of acoustic communication in coleopterans，focusing on morphology，generation and function of sound signals，acoustic behaviors and applications.

acoustic communication； Coleoptera； stridulatory organ； hearing organ

Q 967

A

10.3969／j.issn.0529-1542.2011.06.029

2010-10-22

2010-12-02

国家自然科学基金（30901154）