临床-MRI影像组学的列线图模型可有效预测宫颈癌淋巴脉管浸润

摘要：目的 "基于临床-MRI影像组学的列线图模型在预测宫颈癌淋巴脉管浸润中的价值。方法 "回顾性分析2019年1月～2023年11月于蚌埠医科大学第一附属医院术前行MRI检查且术后病理证实为宫颈癌的患者168例。收集患者的临床和影像资料，按照7：3的比例随机分为训练集（n=112）和验证集（n=56）。通过单-多因素Logistic回归分析筛选与宫颈癌淋巴脉管浸润相关的临床独立危险因素；分别于T2WI和T1WI增强序列矢状位手动勾画感兴趣区，提取瘤内、瘤周及瘤内+瘤周影像组学特征，通过对影像特征降维并筛选最优特征构建影像组学模型；结合临床预测因子与影像组学评分构建列线图模型。采用ROC曲线下面积、校准曲线、决策曲线分析评价模型的预测效能。结果 "两组中性粒细胞与淋巴细胞计数比值及淋巴结是否转移的差异有统计学意义（Plt;0.05），线图模型的预测效能最佳，其曲线下面积在训练集和验证集分别为0.932（95% CI：0.862～0.984）、0.896（95% CI：0.803～0.990）显著高于瘤内、瘤周影像组学模型和临床模型。结论 "本研究构建的列线图模型在预测宫颈癌淋巴脉管浸润方面具有较高的诊断性能，可以术前为临床决策提供重要指导。

关键词：宫颈癌；淋巴脉管浸润；瘤内；瘤周；影像组学；磁共振；列线图

The clinical-MRI nomogram model can effectively predict lymphatic vascular infiltration of cervical cancer

ZOU Mengmeng1， 2， ZHOU Xinran1， 2， MA Chunyu1， 2， LÜ Na1， 2， ZHU Lin1， 2， GAO Yuanyuan1， 2， GUO Fei1

1Department of Radiology， The First Affiliated Hospital of Bengbu Medical University， Bengbu 233004， China; 2School of Graduate， Bengbu Medical University， Bengbu 233004， China

Abstract： Objective To evaluate the value of clinically-MRI nomogram model in predicting lymphatic vasculature infiltration of cervical cancer. Methods A retrospective analysis was performed on 168 patients who underwent preoperative MRI examination and were pathologically confirmed as cervical cancer in the First Affiliated Hospital of Bengbu Medical University from January 2019 to November 2023. Clinical and imaging data of patients were collected and randomly divided into two groups， the training set （n=112） and the validation set（n=56）， according to a ratio of 7：3. The clinical independent risk factors associated with lymphatic vascular infiltration of cervical cancer were screened by uni‑multivariate Logistic regression analysis. The regions of interest were manually delineated in sagittal position of enhanced sequences on T2WI and T1WI respectively， and the intratumoral， peritumoral and intratumoral + peritumoral imaging features were extracted. The imaging model was constructed by dimensionality reduction of the image features and selection of the optimal features. A nomogram model was constructed by combining clinical predictors and imaging omics scores. The area under ROC curve， calibration curve and decision curve were used to analyze and evaluate the prediction efficiency of the model. Results The ratio of neutrophil to lymphocyte count and lymph node metastasis between the two groups were statistically significant

（Plt;0.05）. The graph model had the best prediction performance， and the area under the curve was 0.932 （95% CI： 0.862-0.984） and 0.896 （95% CI： 0.803‑0.990） respectively， which was significantly higher than that of the tumor. Conclusion The Nomogram model established in this study has high diagnostic performance in predicting lymphatic vascular infiltration of cervical cancer， and can provide important guidance for clinical decision-making before surgery.

Keywords： cervical cancer; lymphatic vessel infiltration; intratumoral; peritumor; imaging omics; magnetic resonance; Nomogram

目前子宫颈癌是全球最常见的妇科恶性肿瘤［1］。淋巴血管间隙浸润（LVSI）包括血管浸润和淋巴管浸润，与宫颈癌淋巴结转移和远处转移密切相关［2］。早期诊断是否有LVSI对及时作出治疗决策和改善预后至关重要［3］。LVSI是反映肿瘤侵袭性的常见指标，是宫颈癌独立危险因素，可增加宫颈癌转移和复发的风险［4］。研究发现宫颈间质浸润、LVSI和淋巴结转移是早期宫颈腺癌患者生存时间的独立预后因素，LVSI与早期宫颈腺癌多种临床病理因素相关［5］。过去几十年，对比增强T1加权、T2加权和弥散加权成像MRI已被用于宫颈癌LVSI的预测［3， 6， 7］。基于MRI对于宫颈癌诊断的优势，许多研究通过从影像图像中高通量地提取大量影像信息，使视觉影像信息转化为深层次的量化信息。它可提供更客观的图像特征信息，具有解析肿瘤异质性的潜力，对肿瘤的诊断及预后起着更重要的作用，主要包括图像分割、特征提取选择及模型建立评估，预测是否有淋巴结转移、是否有LVSI以及对于宫颈癌的病理分级等［8-11］。国内外研究中，通过影像组学方法挖掘MRI影像上肿瘤的瘤周影像特征与肿瘤瘤周微环境之间的关系，已经发现了一些可反映肿瘤瘤周微环境信息的影像生物学标志物，并在肿瘤鉴别诊断、转移预测、分子分型、疗效评估、预后和复发预测等方面体现出很大的价值［12］。但是这些研究缺少血液学相关因素。本研究结合近年的研究热点中性粒细胞与淋巴细胞计数比值（NLR）及血小板计数与淋巴细胞计数比值（PLR），并与影像组学相结合，旨在提高宫颈癌LVSI预测效率。通过临床危险预测因素联合提取出的有意义的瘤内及瘤周影像组学特征构建模型，预测宫颈癌患者术前是否有LVSI，以非侵入性的方式为临床医师对于宫颈癌患者的治疗和预后提供有效指导。

1 "资料与方法

1.1 "研究对象

回顾性收集2019年1月～2023年11月在蚌埠医科大学第一附属医院术后并经病理确诊为宫颈癌的宫颈癌患者168例（审批号：2023YJS170）。所有患者均行根治性子宫切除术和全身盆腔淋巴结切除术，MRI后2周内获得病理学结果的金标准。

纳入标准：患者临床资料完整；术前未行任何放、化疗等治疗；患者术前2周内均行盆腔MRI平扫+增强扫描；MRI各序列图像清晰，满足影像组学特征提取；术后有明确的病理学诊断，有LVSI的描述性报告。排除标准：患者未行手术或活检；有MRI检查禁忌、图像质量较差、病灶小于3个层面的患者；全身多发肿瘤患者；MRI图像显示不清，无法进行影像评价与组学特征提取。168例患者中，有LVSI者52例，无LVSI者116例，年龄26～88（53.51±11.07）岁。按照7：3将患者随机分为训练组（n=112）和验证组（n=56）。

1.2 "检查方法

所有患者均在术前两周内行Philips 3.0T双梯度超导MRI检查。检查前嘱患者适量饮水充盈膀胱，取仰卧位，头先进，扫描范围为两髂前上棘至耻骨联合，矢状位包括以子宫颈形态为标准的器官横轴位，包括整个子宫。扫描参数：矢状位T2WI 序列：FOV 26 cm×26 cm，TR 300 ms，TE 8 ms，层厚 3 mm，层间距 0.3 mm；矢状位增强T1WI序列：FOV 30 cm×30 cm×12 cm，TR 30 ms，TE 15 ms，矩阵256×256，层厚2 mm，层间距0 mm，激励次数2。对比剂采用钆喷酸葡胺经静脉注射，流率为 1.5 mL/s，剂量为0.1 mmol/kg体质量，对比剂注射结束继续注射等速生理盐水进行冲洗，分别于并于25～30 s、55～60 s、180 s行动脉期、静脉期及延迟期扫描。

1.3 "图像处理与影像组学分析

将获得的MRI图像以DICOM格式存储在图像存档和通信系统中。由具有12年工作经验的放射科医生使用3D-slicer软件（Slicer5.4.0）避开肿瘤的囊变坏死区域，沿着肿瘤边界逐片绘制覆盖整个肿瘤的感兴趣区域（ROI）；另一位有15年经验的资深放射科医生证实了所有手工划定。所描述的ROI以nii格式存储，以供进一步分析。为了评估肿瘤周围区域的预测性能，使用自动扩展功能，既往关于预测早期宫颈癌LVSI研究证明瘤周3 mm具有较好的预测效能［7］，故本研究选择的瘤周范围为3 mm。瘤周ROI获取方法是以瘤内ROI的边界为基础，使用自动外扩功能，获取瘤周、瘤内及瘤内+瘤周的ROI（图1）。通过Radiomics提取影像组学特征共2496成像特征，特征提取后，使用Python3.0将所有图像特征标准化，通过最大值最小值归一算法将所有特征转化至[-1，1]，为了减少冗余特征，采用随机森林和最小绝对收缩和选择算子（LASSO）对提取的影像特征进行多重降维处理，筛选出最优瘤内、瘤周及瘤内+瘤周特征，最后根据筛选出的影像组学特征构建瘤内、瘤周及瘤内+瘤周组学模型。

1.4 "临床资料

回顾性收集宫颈癌患者MRI检查前2周内的临床资料：年龄、绝经状态、SCC、白细胞计数、中性粒细胞计数、单核细胞计数、淋巴细胞计数、淋巴细胞、血红蛋白、血小板、白蛋白、浸润深度、淋巴结转移（LNM）、组织类型及术后病理报告。根据血清学指标计算NLR及PLR。

1.5 "影像组学特征模型的构建与验证

通过对筛选出来特征系数进行加权得出Rad-score，分别构建瘤内、瘤周及瘤内+瘤周组学模型，获得ROC曲线，得到曲线下面积（AUC），通过比较发现最好的影像组学模型，对于临床数据进行单-多因素分析Logistic回归分析筛选出独立危险因素，通过筛选出独立危险因素，将独立危险因素定义为显著危险因素。通过使用二元多变量Logistic回归分析，将最佳瘤内及瘤周影像组学特征与独立危险因素进行整合，构建影像组学列线图。然后在内部验证和外部验证队列中验证列线图。临床模型也是使用仅基于临床独立危险因素的二元多变量Logistic回归分析构建的。用R语言绘制校准曲线、DCA，采用AUC、校准曲线、DCA评价各模型在训练组及验证组的诊断效能。

1.6 "统计学分析

所有临床病理数据均采用SPSS26.0进行统计学分析，对符合正态分布的计量资料以均数±标准差表示，组间比较采用独立样本t检验；对非正态分布的计量资料以中位数（四分位数间距）表示，组间比较采用Mann-Whitney U检验。计数资料以n（%）表示，采用卡方检验，以Plt;0.05为差异有统计学意义。使用R4.4.0软件绘制列线图和校准曲线及决策曲线分析（DCA）。

2 "结果

2.1 "临床病理资料比较

训练组与验证组在NLR、PLR、PLT、N、浸润深度及LNM的差异有统计学意义（Plt;0.05，表1）。单因素分析发现NLR、PLR、中性粒细胞、淋巴细胞及淋巴结是否转移有统计学意义，多因素分析发现NLR及淋巴结是否转移具有统计学意义（Plt;0.05，表2）。

2.2 "模型构建与评价

对影像特征通过随机森林和LASSO降维筛选出瘤内、瘤周及瘤内+瘤周8、14、12个特征（图2），根据筛选后的影像组学特征构建瘤内、瘤周及瘤内+瘤周组学模型。通过比较3种模型的AUC值，发现瘤内+瘤周组学模型（训练集vs测试集：0.827 vs 0.804）效能最好，高于其他两组，故选择瘤内+瘤周特征系数所得出的Rad-score联合临床单-多因素筛选出的独立危险因素，即NLR、LNM，构建列线图模型并将其可视化（图3）。比较5组模型的AUC、敏感度、特异度，发现联合模型在训练组和验证组中的AUC为0.932、0.896，敏感度为0.912、0.722，特异度为0.897、0.947，均高于其他4组模型（表3、图4）。校准曲线显示两组之间对于宫颈癌患者LVSI具有很好的预测性，临床适用性更高（图5）。决策曲线提示列线图模型对于LVSI预测效能最佳（图6）。

3 "讨论

宫颈癌严重威胁妇女的健康。近年来，宫颈癌的发病率呈上升趋势，发病年龄趋于年轻。LVSI阳性患者的肿瘤病理学级别更高、体积更大、更容易侵犯子宫肌层，具有较高的概率复发与转移，导致患者的预后较差［13-14］。LVSI的诊断很大程度上取决于活检和病理检查，但由于病理组织获得的限制，术前很难通过病理检查确定LSVI状态。一项关于MRI影像组学的研究表明，基于MRI影像组学分析的模型在术前预测LVSI状态方面表现良好［15］。

本研究发现术前血液指标NLR有统计学意义，通过单-多因素分析Logistic回归发现NLR是LVSI的独立危险因素，通过NLR及LNM构建临床模型，AUC值为：训练集vs验证集：0.757 vs 0.726），可以证实NLR对于评估宫颈癌患者是否有LVSI具有很好的预测价值。有学者发现术前外周血的炎性指标对于癌症病理分级、分期及病理特征都具有相关性，此研究也证实了NLR与宫颈癌不同分期、分化程度以及有无淋巴结转移具有相关性［16-18］。炎症反应在恶性肿瘤的发生和发展中起着至关重要的作用［19］。肿瘤诱导的炎症反应导致炎症细胞数量变。NLR是血液中中性粒细胞与淋巴细胞计数的比值，通常用作评估疾病严重程度、预后和指导治疗的指标［20］。中性粒细胞在炎症和感染反应中起着核心作用，在炎症或感染条件下，参与炎症过程和免疫细胞杀伤功能，所以中性粒细胞和淋巴细胞的计数通常会发生变化。NLR作为术前炎症指标能预测宫颈癌转移。相关研究表明NLR是LVSI的独立危险因素。有研究发现基于术前肿瘤大小、鳞状细胞癌、白细胞癌和NLR的列线图在评估早期宫颈癌患者发生LVSI的风险方面具有较好的准确性和判别能力［21］。LVSI阳性组的外周WBC、NE、PLT、NLR 升高，表明炎症更强，有利于创造肿瘤转移所需的环境，从而潜在地促进肿瘤转移。

本研究发现LNM对于LVSI的发生具有一定的诊断意义。有学者发现经病理证实的LNM的发生率，以及淋巴结评估的优势，与LVSI和组织学亚型有关［22］。研究发现，LVSI阳性、数量均与淋巴结转移呈正相关（Plt;0.05）［23］。这可能是由于淋巴管管壁细胞间隙约为0.5 μm，通透性更高，使肿瘤细胞等更易于进入淋巴管，是宫颈癌癌细胞转移的重要途径。故LVSI阳性可能提示较早存在淋巴结转移的潜在风险，反映肿瘤更具侵袭性，可能处于肿瘤转移的早期阶段。因此，即使没有淋巴结转移，LVSI阳性患者也需注意体内残留癌栓转移引起的复发。

影像组学可以反映出肿瘤的异质性。但多数研究主要集中在瘤内区域，新出现的证据表明，肿瘤周围区域的影像学特征可以提供有关结果的宝贵信息。肿瘤组织与正常组织之间存在过渡带，对于研究宫颈癌患者有无LVSI具有重要性，因为肿瘤细胞倾向于从原发肿瘤迁移到瘤周区域，并导致MRI的形态学变化，这表明瘤周区域可能包含有关LNM状态的信息［24］。研究显示，影像组学和多参数MRI在LNM预测方面取得了良好的效果，AUC值为0.882［18］。有研究基于多参数MRI的肿瘤周围放射组学预测早期宫颈癌淋巴血管腔浸润中，分别比较了瘤周2、4、6、8、10 mm瘤周组学特征的预测效能，结果发现在对比增强T1W和T2W MRI中，分别从肿瘤外扩张距离为3 mm和7 mm的肿瘤周围区域选择5个特征，表现出最佳的鉴别性能［25］。有研究通过分析肝细胞癌增强MRI图像上肿瘤和肿瘤周的影像组学特征来预测术前微血管浸润风险等级，发现使用肿瘤和瘤周（10 mm 或 20 mm）的影像组学模型在预测动脉和门静脉图像的微血管浸润风险等级方面优于仅基于肿瘤的影像组学模型［26］。这与本研究结果相同，本研究发现瘤内及瘤周模型训练组及验证组AUC值（训练集vs验证集：0.827 vs 0.804），高于其他影像组学模型及临床模型。临床中肿瘤患者术区切缘是否阳性，对于患者术士选择及后期治疗至关重要，而本研究结合肿瘤周围区域影像特征对于LVSI预测，对比单一的基于肿瘤区域的研究更有意义。

列线图有助于增强预测模型结果的可读性，使患者评估更容易［27-28］。有研究基于术前MRI特征及ADC的列线图模型预测乳腺癌LVI，发现列线图模型训练组及验证组AUC值均高于其他模型，列线图预测模型对乳腺癌患者LVI具有较高的预测优势［29］。一项关于多参数MRI组学列线图模型预测子宫内膜样腺癌LVSI侵犯的研究发现，临床-MRI组学联合列线图模型训练组AUC为0.887、验证组AUC为0.807，优于其他单一模型［30］。有研究发现基于临床影像模型的列线图对于没有经验的放射科医生或临床医生来说更容易使用，该模型可以为个体化治疗计划提供一种非侵入性方法；临床影像列线图模型可以准确预测子宫内膜癌患者的LVSI 状态；内部和外部验证结果表明，列线图具有较好的泛化能力［31］。本研究结果与上述研究一致，临床-MRI列线图模型效能最佳，且列线图提供可视化图像，在宫颈癌患者术前预测是否LVSI浸润，更有利于临床医生对于患者治疗及预后制定更好的方案。但是上述既往研究只是基于肿瘤内部影像学特征，本研究结合研究热点肿瘤周围环境，更能突出研究意义。

本研究单因素分析显示NLR、PLR、中性粒细胞、淋巴细胞及LNM是否转移均与LVSI状态有关，经多因素Logistic回归分析后显示仅有NLR及LNM是否转移是独立危险因素。基于瘤内+瘤周MRI影像组学结合NLR及LNM构建的列线图模型的AUC值（训练集vs验证集：0.932 vs 0.896）显著高于其他单一影像组学模型及临床模型，NLR与瘤内+瘤周影像特征的联合大大提高了模型的诊断性能，这与既往诸多研究［16-20］均一致。术前血液炎性指标NLR，有望与影像组学技术相结合成为重要的术前无创生物学标志物，为肿瘤病变的临床决策发挥重要价值。

本研究尚存在以下局限性：本研究为回顾性研究且病例数量较少，后续会增加样本量，并加入更多临床与影像变量，使模型研究因素更全面，从而提高诊断效能；此外，本研究为人为勾画，可能存在主观影响，未来通过与人工智能相结合，可减少人为误差。

综上所述，基于临床-MRI影像组学的列线图模型对预测宫颈癌LVSI中具有一定的研究价值，可能辅助临床医生在患者术前制定诊疗计划。

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（编辑：熊一凡）