影像组学及深度学习在预测乳腺癌腋窝淋巴结转移中的研究进展

摘要：乳腺癌是女性最常见的恶性肿瘤之一，腋窝淋巴结状态对于肿瘤临床分期、治疗决策及预后等起决定性作用。前哨淋巴结活检术和腋窝淋巴结清扫术是当前腋窝淋巴结状态评估的金标准，但其均为有创性检查且存在多种术后并发症。因此，术前无创性评估腋窝淋巴结状态对临床治疗决策至关重要。影像组学和深度学习技术通过高通量地提取影像组学特征来预测肿瘤的生物学行为，具有可重复性、无创性及客观性等特点，现已广泛应用于乳腺癌诊断、淋巴结转移评估及预后评估等方面。本文基于数字乳腺X线成像及MRI的影像组学和深度学习技术在预测乳腺癌腋窝淋巴结转移中的研究进展予以综述，以期为临床个体化精准医疗提供新思路。

关键词：乳腺癌；腋窝淋巴结；磁共振成像；乳腺X线成像；影像组学；深度学习

Research progress of radiomics and deep learning in predicting axillary lymph node metastasis in breast cancer

QIAN Xinyu， CHAI Shengjie， GE Lihong

Department of Radiology， Affiliated Hospital of Inner Mongolia Medical University， Hohhot 010050， China

Abstract： Breast cancer is one of the most prevalent malignant tumors in women， and the status of axillary lymph nodes plays a decisive role in clinical staging， treatment decision-making， and prognosis of the tumor. Sentinel lymph node biopsy and axillary lymph node dissection are currently the gold standards for evaluating the status of axillary lymph nodes， but both are invasive procedures with various postoperative complications. Therefore， preoperative non‑invasive assessment of axillary lymph nodes status is crucial for clinical treatment decision‑making. Radiomics and deep learning techniques predict the biological behavior of tumors by extracting high‑throughput radiomics features， characterized by reproducibility， non-invasiveness， and objectivity. They have been widely used in the diagnosis of breast cancer， evaluation of lymph node metastasis， and prognosis assessment. This article summarizes the research progress of radiomics and deep learning techniques based on digital mammography and MRI in predicting axillary lymph node metastasis in breast cancer， aiming to provide new ideas for clinical individualized precision medicine.

Keywords： breast cancer; axillary lymph node; magnetic resonance imaging; digital mammography; radiomics; deep learning

乳腺癌已成为全球女性癌症发病率的主要原因［1］。腋窝淋巴结（ALN）是乳腺癌淋巴结转移的最常见途径［2］，ALN是否转移以及阳性淋巴结的数量对于肿瘤临床分期、治疗策略、手术范围、无病生存及总生存等起决定性作用［3］。淋巴结转移患者5年生存率明显低于非淋巴结转移患者。文献报道，局部乳腺癌患者的5年生存率为98.8%，而局部淋巴结转移患者的5年生存率将降至85.8%［4］。目前评估乳腺癌ALN转移的金标准仍是腋窝淋巴结清扫术（ALND）和前哨淋巴结活检术（SLNB）。但ALND可导致淋巴水肿、局部蜂窝织炎、腋窝神经损伤以及肩关节运动功能障碍等并发症，严重影响患者术后生存质量［5］。SLNB相比ALND的入侵性小［6］，但仍为有创性操作，且由于人员操作经验的不同，SLNB的假阴性率也逐年升高［7］。目前非入侵性影像学检查技术是术前无创性评估淋巴结状态最常用的方法，主要包括乳腺X线摄影（MG）、超声、MRI、PET/CT等［8］。然而传统的影像学检查无法准确评估ALN的状态。伴随计算机技术的快速发展，影像组学和深度学习成为近年来医学研究的前沿领域。本文将就MG及MRI影像组学和深度学习技术在预测ALN转移的相关研究进展进行综述，以期指导临床制定更精准的个体化治疗方案。

1" 影像组学和深度学习的概述

1.1" 影像组学

影像组学通过分析和挖掘影像图像信息来提取有临床意义的特征并进行相关疾病的预测和诊断，将人眼无法观察到的图像异质性进行量化，间接反应肿瘤细胞的异质性及治疗前后肿瘤内部及周围的变化，从而在疾病诊断、分期及预后评估方面发挥重要作用［9］。影像组学的主要流程包括：数据采集及预处理、图像分割、特征提取与筛选、模型构建与验证等。其中图像分割大多以手动勾画肿瘤感兴趣区为主［10］，特征提取多为形态、灰度、纹理特征等图像特征，模型构建常用支持向量机、随机森林、XGBoost等传统统计学模型［11］。

1.2" 深度学习

深度学习［12］是一种机器学习方法，主要采用人工神经网络来实现，它是一种受生物神经系统工作方式启发而构造出的数学模型，将大量的原始数据输入到一个多层的神经网络中，每个神经网络层都由许多节点组成，每个节点都与前一层的节点连接，并通过学习权重来调整信息的传递。深度学习属于一种端-端的学习方式［13］，可以自动学习从原始数据中进行图像分割及特征提取，这大大减低了手工勾画感兴趣区所造成的误差，同时大幅提高工作效率。常见的深度学习网络模型有：多层感知机、卷积神经网络（CNN）、循环神经网络 等，其中CNN在医疗领域的应用最为广泛［14］。在医疗领域，深度学习技术通过建立和训练多层神经网络，逐步在肿瘤良恶性诊断、分子分型预测及生存预后评估等多个方面发挥重要价值［15］。

2" X线成像影像组学及深度学习在乳腺癌ALN状态评估中的应用价值

2.1 MG

MG是乳腺癌早期筛查的重要方式，由于其对病灶内部钙化的高敏感性，同时可通过对肿块内微小钙化分类来辅助乳腺癌的定性诊断［16］，故常作为超声及MRI检查的补充手段，但其照射范围较为局限，只能显示腋窝前部淋巴结，所以并不建议单纯使用钼靶成像评估ALN转移状态［17］。有研究回顾性分析188例乳腺癌患者的X线图像及临床资料，使用MaZda软件提取X线图像中的影像学特征，并利用最小绝对收缩与选择算法（LASSO）进行特征降维后筛选出14个与乳腺癌ALN转移相关的影像组学特征，并建立影像组学标签。同时联合临床预测因子构建联合模型，其在训练集及验证集中的AUC分别为0.808和0.811［18］。有学者回顾性收集多中心728例浸润性乳腺癌患者的X线图像，对比分析双乳内外斜位（MLO）和头尾位（CC）图像，手动勾画原发肿瘤后进行影像组学特征提取及筛选，最终利用支持向量机分类器构建预测模型，该模型在训练组、验证组及外部测试组中的AUC分别为0.807、0.790、0.753［19］。有研究通过勾画147例乳腺癌患者的原发肿瘤X线图像构建模型，其在训练集及验证集中的AUC分别为0.895和0.875［20］。

在深度学习方面，国外学者对107例患者的中外侧斜位X线影像进行回顾性分析，将感兴趣区分为“乳腺组织”、“良性淋巴结”、“可疑淋巴结”3类，利用数据扩增技术进行数据预处理后，将5358张图像训练出深度卷积神经网络模型，模型在训练集中的准确率为98%，验证集中的准确率为99%。同时该研究使用滑动窗口方法计算分类的彩色概率图。该彩色图以优异的图像质量成功检测出异常淋巴结。上述研究进一步证实MG联合放射组学及深度学习技术可作为一种可靠的无创性术前预测ALN状态的有效手段［21］。

2.2" 数字影像断层合成技术（DBT）

DBT利用三维成像技术，通过不同角度扫描获取乳房影像，更能通过多层独立影像建立连续影像，从而动态化显示该患者的图像信息［22］。DBT影像通过减少病变与正常腺体组织之间的重叠，提高病变的可见性和检出率，适用于常规MG和超声难以显示的病变、致密型乳腺的筛查及诊断［23］。有学者对120例乳腺癌患者行术前DBT，利用计算机成像技术，从每个视图重建15个投影，形成乳房组织的三维视图，分别从CC和MLO视图中提取了204个放射组学特征，利用LASSO算法进一步筛选出最终的9个特征构建Radscore模型，并结合临床特征构建放射组学Nomogram模型，其在两个数据集上的AUC分别为0.933和0.920，研究结果显示了基于DBT的放射组学Nomogram图术前预测乳腺癌患者ALNM的良好性能［24］。

2.3" 对比增强能谱X线摄影（CESM）

CESM［25-26］是在传统X线摄影的基础上结合血管造影剂进行检查的一种新技术，通过注射造影剂后可获得乳腺常规图像和双能量减影图像，从而有效消除组织重叠对病灶的遮盖，详细提供肿瘤血供等信息，实现肿块真实形态的显示。有学者通过收集73例乳腺疾病患者的CESM资料发现，CESM对乳腺癌诊断的特异度、阳性预测值高，敏感度、准确度及阴性预测值均略低于DCE-MRI，但差异无统计学意义［27］。有研究回顾性招募了来自2个中心的共809例术前乳腺癌CESM图像的患者，将CESM图像中提取的原发肿瘤和瘤周的放射组学特征与病理信息结合并构建Nomogram模型，其在内部和外部测试集的AUC分别为0.753和0.732［28］。类似地，有研究将CESM影像组学特征与肿块最大径、边缘毛刺、腋前肿大淋巴结、CC位及MLO病灶相对强化灰度比值、脉管侵犯及Ki67相联合构建模型，此联合模型表现了优秀的预测能力（其在训练集及验证集中的AUC均为0.85）［29］。

随着CESM技术研究的深入，深度学习逐步与之广泛联合，以期为乳腺癌研究提供新方法。有研究在CESM图像中利用U-net对伴1～2个前哨淋巴结阳性的乳腺癌患者进行肿瘤自动分割，通过ResNet-18网络的迁移学习提取肿瘤深度学习特征，并联合临床独立危险因素构建模型，其在训练集和测试集的AUC分别为0.85和0.82，再次证实CESM深度学习模型对于诊断ALN转移的具有潜在价值［330］。也有研究表明，对于部分ALN肿大且病理提示乳腺来源的隐匿性乳腺癌患者，CESM具有识别乳腺内原发病灶的潜力［31］。

总体而言，X线摄影技术因其经济实惠、受操作人员经验影响小、对于灶内钙化识别的高敏感性等特点在乳腺癌ALN转移方面的诊断价值逐渐被重视。随着技术的更新，改变了原有二维成像中因图像局限性及组织重叠性所致的低诊断准确性，同时融入影像组学和深度学习等先进的图像处理分析手段，进一步提升其对疾病诊断的临床效用价值。对于无法进行MRI检查的患者及MRI无法识别的乳内病灶，MG联合影像组学及深度学习技术可以成为替代选择。

3 MRI影像组学及深度学习在乳腺癌ALN状态评估中的应用价值

MRI拥有良好的软组织分辨率和空间分辨率，以其多参数，多序列，全方位展示双侧腋窝信息等特点，越来越多的应用于乳腺癌ALN状态评估中［32］。目前MRI成像技术与影像组学、深度学习技术相结合，以其全方位、高软组织分辨率、高通量提取影像信息等特点，逐渐成为术前无创性预测乳腺癌ALN转移的优势手段。有研究回顾性分析了120例乳腺癌患者的MRI图像，分别从多序列图像（T1WI、T2WI、DWI及DCE第2期增强图像）中勾画肿瘤感兴趣区并提取肿瘤的典型形态和纹理特征，将4个序列肿瘤特征与肿瘤动力学特征相结合得到的联合模型表现良好（AUC=0.91，准确度，0.86）［33］。DCE-MRI衍生的药代动力学参数特征（Ktrans、Kep、Ve、Vp、TTP和MaxSlope）可反应肿瘤病灶中微血管的灌注及渗透情况，已成为广泛应用于乳腺癌研究的MRI定量分析方法［34］。有学者通过T2WI图像及T1WI减影图像对原发肿瘤进行三维分割，结合ADC值及药代动力学特征、形态学特征建立多参数预测模型，最终多参数联合模型的AUC值为0.82，高于独立的放射组学模型及临床模型［35］。有研究在构建的预测模型中加入了原发肿瘤区域及瘤周4 mm区域并构建模型，结果显示在每种MRI模态中，联合肿瘤和瘤周特征所产出的AUC总是高于单一肿瘤或瘤周模型，证明肿瘤周围区域对于淋巴结状态的预测有一定价值［36］。既往研究大多集中在原发肿瘤的分析中，忽略了ALN的表现。有研究分析了4个中心共1214例早期乳腺癌患者的MRI三序列图像，将上述患者分为内部测试集、内部验证集、外部验证集及前瞻性-回顾性验证集。在DCE-MRI、DWI、T2WI图像上分别勾画原发肿瘤及同侧所有可见ALN的感兴趣区，利用随机森林算法提取ALN和原发肿瘤的放射特征，最终根据筛选出的影像组学特征建立支持向量机算法预测ALN状态，该ALN-肿瘤影像组学模型表现良好（训练组、外部验证集、前瞻性-回顾性验证集的AUC分别为0.88、0.87、0.87）［37］。该研究提出将原发肿瘤和ALN共同作为感兴趣区提取特征，同时构架前瞻性-回归性验证集，给以回顾性分析居多的影像组学研究带来了新方法。类似研究利用同样方法构建的模型效能表现依旧良好（AUC在训练集和验证集中分别为0.92和0.90）［38］，再次证实将原发肿瘤和淋巴结同时作为感兴趣区提取影像学特征所构建的预测模型，其预测表现较单一肿瘤模型更出色，为MRI无创性预测ALN状态提供新思路。

在深度学习的应用中，有学者将3个中心共988例乳腺癌患者的DCE-MRI影像图像及临床病理信息，组成训练集、内部验证集及两个外部训练集来预测乳腺癌患者的SLN状态。选择原发肿瘤最大的DCE-MRI 2期图像横切面作为深度学习模型的输入图像，通过Z-Score对所有图像进行归一化，构建影像组学模型、CNN模型及临床模型，结果显示CNN模型对于SLN的预测性能在内部验证集（AUC=0.899）、外部验证集1（AUC=0.768）均优于临床模型和放射组学模型，对于SLN阳性患者，CNN模型可以进一步分析ALN的状态；同时在469例乳腺癌患者中，使用CNN模型预测SLN的假阳性率从77.9%下降到32.9%［39］。上述研究成果进一步验证了深度学习模型在预测乳腺癌前哨淋巴结、ALN转移中的良好效能。另一研究通过DenseNet121的预训练神经网络从扩散加权成像-定量测量表观扩散系数成像和DCE-MRI中提取原发肿瘤的深度学习特征，同样展示出良好的预测效能［40］。

4" 总结与展望

现阶段影像组学及深度学习技术进展已不局限于多参数、多序列研究，更多偏向于多模态、多时态融合分析及相同病理分型的亚组分析。一些国内学者将乳腺癌患者的X线图像，超声图像及MRI多模态图像融合构建模型，以期为乳腺癌ALN转移状态及预后评估提供多个维度的有效信息［41-43］。一项10年随访研究结果显示，对于一些低负荷淋巴结转移（存在3个及以下ALN转移）的乳腺癌患者行单纯病侧乳房切除术，术后辅以常规放化疗，上述患者治疗后并未出现进一步转移［44］。有研究同样发现，在早期乳腺癌（T1～2期）伴1～2个前哨淋巴结转移且行乳房切除术的患者中，仅行前哨淋巴结活检治疗后的总生存率和无复发生存率不低于行完全ALND者［45］。部分研究也通过影像学图像联合影像组学及深度学习技术预测转移ALN负荷的可能性进行探讨［46］，此类研究对于乳腺癌患者的术式选择更有指导意义。

基于医学放射影像图像的影像组学和深度学习技术现已广泛应用于乳腺癌ALN转移的术前预测方面，目前构建的预测模型效能良好，有很大的研究前景及临床实用性。然而目前的研究多属于回顾性研究，局限于单中心，且样本数量较少，这对于需要大量样本数据来构建模型的深度学习及影像组学技术来讲，会在一定程度上影响模型构建的准确性。同时由于缺乏标准化、可重复性的影像特征提取方式及模型构建算法，限制了此类技术在临床应用中的广泛适用性。相信伴随着人工智能技术和影像技术的不断发展，影像组学及深度学习技术可以在预测乳腺癌ALN的研究中发挥更大的价值，有效推动临床个体化精准治疗。

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（编辑：孙昌朋）

收稿日期：2024-03-29

基金项目：内蒙古自治区呼和浩特市内蒙古医科大学青年项目（YKD2022QN013）

作者简介：钱昕毓，硕士，医师，E-mail： 1149297197@qq.com

通信作者：葛丽红，博士，主任医师，E-mail： Lchest@126.com