亚热带森林小麂的空间分布及活动节律的区域性差异

马钲焱,李佳琦,万雅琼,李言阔①,单继红,王振宇,邵瑞清,张 超,李笑颖

(1.江西师范大学生命科学学院,江西 南昌 330022;2.生态环境部南京环境科学研究所,江苏 南京 210042;3.江西省野生动植物保护管理中心,江西 南昌 330006;4.江西省亚热带植物资源保护与利用重点实验室,江西 南昌 330022;5.江西省林业科学院,江西 南昌 330013)

小麂(Muntiacusreevesi)属偶蹄目(Cetartiodactyla)鹿科(Cervidae)麂属(Muntiacus), 是我国特有的一种小型山地动物,也是野生有蹄类中数量最多的资源动物之一[1],广泛分布于我国中部和南部的亚热带地区及西南山地[2]。小麂生性机敏、活动敏捷,偏好独居和隐藏,在野外环境下难以被观察到。到目前为止,国内外研究人员对小麂开展了一系列研究,主要集中在生物医学[3]、分子遗传学[4]、社会行为学[5]、个体识别及家域研究[6]等层面,关于不同区域小麂活动节律及空间分布的差异性研究还有待深入[7-8]。

动物的活动节律是指在不同时间、地点的活动强度及变化规律,属于动物行为学研究的一个重要范畴[9]。影响动物活动节律的因素包括动物自身的年龄、性别和繁殖状态等生物学因素,以及气候、海拔、水资源、食物资源等外界环境因素[10],但随着近些年全球气候的剧变以及在人为干扰下的栖息地破坏,物种生存面临着前所未有的压力。有关研究表明,气候变化可导致动物向高海拔和高纬度地区迁移及生物活动节律改变[11-12]。随着动物向高海拔地区迁移,活动区域的改变可能伴随食性和活动节律的改变[13-14]。山地物种的生境选择往往具有高度的区域特异性[15-16],因此研究不同区域山地物种的活动节律、空间分布和影响因素,有利于深入理解山地物种行为的可塑性,为山地物种的管理提供科学依据。

小麂是江西省有蹄类优势种,在全省各山系均有分布。该研究利用红外相机技术开展小麂野外行为监测,分析小麂的空间分布、活动节律及其季节性变化规律,并比较不同地区小麂活动节律的差异,有助于进一步深入了解小麂的生态习性,探究生存环境对动物行为的影响。

1 材料与方法

1.1 研究区域概况

研究在江西省3个国家级自然保护区内开展,包括江西省桃红岭梅花鹿国家级自然保护区、江西省九岭山国家级自然保护区和江西省齐云山国家级自然保护区。其中,江西省桃红岭梅花鹿国家级自然保护区位于长江中下游南岸的彭泽县境内(29°42′～29°53′ N,116°32′～116°43′ E),主要保护对象为华南梅花鹿(Cervuspseudaxis)及其生态系统。该保护区建于1981年[17],总面积12 500 hm2,其中核心区面积2 670 hm2,缓冲区面积8 000 hm2,实验区面积1 830 hm2。保护区气候属于温暖湿润的亚热带季风气候,全年季节性变化明显,光照充足,降雨充沛。其地形为低山丘陵岗地,海拔多为100～500 m[18]。主要植被类型有草丛、灌丛、针叶林、阔叶林以及竹林等。

江西省九岭山国家级自然保护区位于江西省靖安县境内(28°49′06″～29°03′19″ N,115°03′25″～115°24′23″ E),主要保护对象是原生性的常绿阔叶林以及丰富的生物多样性。该保护区建于1994年[19],总面积11 541 hm2,其中核心区面积4 334 hm2,缓冲区3 461 hm2,实验区3 746 hm2。保护区气候属于亚热带湿润季风气候。境内地形为丘陵岗地地貌,最低海拔为81.5 m,最高海拔为1 333.2 m。植被类型包括灌丛、竹林、常绿落叶阔叶混交林、针阔混交林和针叶林。

江西省齐云山国家级自然保护区位于江西省赣州市崇义县西北部(25°41′47″～25°54′21″ N,113°54′37″～114°07′34″ E),主要保护对象是黄腹角雉(Tragopancaboti)等珍稀濒危野生动植物种群及栖息地。该保护区建于1997年[20],总面积17 105 hm2,其中核心区面积5 680 hm2,缓冲区面积2 750 hm2,实验区面积8 675 hm2。保护区气候属于中亚热带山地湿润季风气候,全年温暖湿润。地貌形态以花岗岩山岳地貌为主。在植被类型上,齐云山保护区属于中国亚热带常绿阔叶林区,主要植被类型有常绿阔叶林、常绿落叶阔叶混交林、针阔混交叶林、山顶矮林、山地草甸[21]。

根据各保护区的气象特征,将四季划分如下:3—5月为春季,6—8月为夏季, 9—10月为秋季,12月—翌年2月为冬季。保护区生境类型包括落叶阔叶林、常绿阔叶林、针阔混交林、灌丛、针叶林、草甸和竹林[22]。

1.2 红外相机野外布设与设置

基于生态环境部生物多样性监测网络[23],于2018年3月至2019年2月,采用公里网格法在桃红岭保护区、齐云山保护区、九岭山保护区布设红外相机,每个保护区布设60台相机。借助于地理信息系统(ArcGIS)将3个国家级自然保护区划分成若干个公里网格(1 km×1 km)。在保护区内设置2个样地,保护区外设置1个样地,每个样地内有20个网格,每个网格选择合适位置放置1台相机(图1)。

图1 研究区域位置及相机位点

相机主要安装于动物的活动通道上或有粪便、卧迹、水源地等明显发现动物痕迹较多的地点,为避免相同动物在短时间内被重复拍摄,每2台相机间隔的距离至少为500 m,且网格与网格之间保持连续形态。选择附近大小合适的树干并将相机固定在距离地面40～80 cm的树干上,镜头尽量朝北且保持水平,将镜头前的杂草杂物等清理干净,同时确保相机视野开阔,拍摄面积足够大,避免阳光直射导致照片无法识别[24]。相机型号为“猎科Ltl6210”和“东方红鹰E1b”,所有相机均为全天24 h监测,统一设置相机参数,包括日期、拍摄模式(“3次拍照+1次视频”模式)、视频长度(20 s)、拍照时间间隔(1 s)、拍照像素(1 200万)、视频尺寸(1 080 P)以及灵敏度(中)。相机安装完毕后记录相机放置的日期、经纬度、生境等数据,并定期更换、补充损坏遗失的相机、储存卡和电池。

1.3 数据处理与分析

对每次获得的红外相机的照片数据进行统计,包括拍摄时间、动物种类、数量等,剔除空拍的无效照片,并根据相机编号保存到相应的文件夹中,然后通过Bio-Photo V 2.1软件生成相应的Excel表格,表格中的文件编号、文件格式、拍摄日期、拍摄时间和相机工作日等内容通过软件自动从文件夹中提取。参照文献[25]鉴别小麂,将物种类别、名称、数量、性别以及独立有效照片探测次数补充在表格中。同一部红外相机在30 min内连续拍摄的同种动物照片为该物种的1张独立有效照片[26],同一位点的红外相机在野外连续工作24 h为1个相机工作日[27]。

1.3.1拍摄率

通过计算独立有效照片数和相机工作日的比值,来分析小麂在不同生境的拍摄率(capture rate, CR,RC)[28],计算公式为

RC=N/T×100。

(1)

式(1)中,N为不同生境拍摄到的小麂独立有效照片数;T为总有效相机工作日,d。

1.3.2占域模型

占域模型是通过计算某个调查样方内目标物种占比来估算物种种群密度、丰富度、分布范围的模型[29]。其中最重要的2个参数为占域率(目标物种占据或利用调查区域的比例)和探测率(目标物种在一个调查位点的一次调查中能够被探测到的概率)[30]。通过对相机位点进行多次重复调查,可以获得目标物种的探测结果,比如对一个相机位点进行8次重复调查,前4次没有探测到目标物种记为“0”,后4次有探测到目标物种记为“1”,则目标结果的探测结果为“00001111”,探测结果的似然值就可以表示为

Pr(00001111)=Ψ(1-p1)(1-p2)(1-p3)(1-p4)p5p6p7p8。

(2)

式(2)中,Pr为该历史记录的探测概率;Ψ为占域率;p1～p8分别为1～8次的探测率。

该研究引入海拔(e)、坡度(s)、增强型植被指数(v)、距水源地距离(w)作为样点协变量,即psi(e)、psi(s)、psi(v)、psi(w);海拔(e)、增强型植被指数(v)为探测协变量,即p(e)、p(v),在分析数据之前对所有的协变量进行标准化处理,公式为

(3)

式(3)中,Z为协变量的标准化值;ei为协变量在各个调查点位的实际值;u为协变量的均值;α为协变量的标准差。

选取占域模型分析单季节状态下环境因素对小麂活动规律以及分布范围的影响,故选取小麂活动最为频繁和协变量数据最为精确的4个月份(5—8月)进行分析。以10 d作为1次重复调查,建立调查周期。以海拔、增强型植被指数、坡度、距最近水源地的距离作为影响占域率的潜在环境变量,以海拔和增强型植被指数作为影响探测率的协变量,分别建立占域模型。其中海拔、坡度和距最近水源地的距离来自于地理空间数据云(http:∥www.gscloud.cn/sources/),并通过ENVI 5.3软件辐射校正提取获得;增强型植被指数是基于Landsat 8全年无云数据提取均值[31]。首先对协变量数据进行Pearson相关性检验,显著性水平为0.05,并删除显著相关协变量之间的模型组合,对保留的变量运用R软件中的unmarked软件包建立占域模型,并计算模型参数。建立模型后,对模型的赤池信息量准则(AIC)进行排序,ΔAIC值越小,说明该模型越接近于最优模型,对于ΔAIC值≤2的模型均视为等效模型,即最优模型,如果最优模型多于1个, 则采用模型加权平均的方法对结果进行综合分析[32]。最后筛选出所有等效模型,如p(e)psi(s)等,导入软件PRESENCE中,进行下一步占域率和探测率的估算,软件使用方法参照美国地质勘探局官方网站[33]。数据处理和分析在PRESENCE和R 3.6.1软件中进行。

1.3.3年活动节律

通过月相对多度指数(monthly relative abundance index, MRAI,IMRA)分析小麂的年活动规律,计算公式[34]为

IMRA=Mi/N×100。

(4)

式(4)中,Mi为第i月小麂出现的独立有效照片数;N为调查期内(24个月)所有红外相机获得的独立有效照片总数。关于年活动节律数据的处理和分析在SPSS 21.0、Excel 2022、Origin 2022软件中进行。

1.3.4日活动节律

运用R软件中overlap软件包的核密度估算方法(kernel density estimation)对小麂的日活动节律进行分析[35],计算公式为

(5)

式(5)中,kv为vonMises分布的概率密度函数;d(x,xi)为任意一点x与样本量i之间的角度距离。

经单样本Kolmogorov-Smirnov检验,小麂的年活动节律研究数据与日活动节律研究数据均符合正态分布。因此,使用单样本T检验分析季节因素对小麂活动节律的影响是否显著;使用配对样本T检验分析不同季节之间小麂的日活动节律差异。关于日活动节律数据的处理和分析在SPSS 21.0、Excel 2022、Origin 2022以及R 3.6.1软件中进行。

2 结果与分析

2.1 拍摄率

桃红岭保护区、九岭山保护区和齐云山保护区的相机工作日分别为9 692、9 659、14 582 d,拍摄到小麂的相机数分别为33、32、53台,涉及到小麂的独立有效照片数分别为603、665、1 032张,故3个保护区的拍摄率分别为5.47、4.81、5.14。

由表1可知,桃红岭保护区的小麂拍摄率(5.47)>齐云山保护区(5.14)>九岭山保护区(4.81)。其中桃红岭保护区在不同生境的拍摄率为灌丛(13.86)>草甸(8.47)>针叶林(2.20)>落叶阔叶林(1.98)>常绿阔叶林(1.08)>针阔混交林(0);九岭山保护区:竹林(18.68)>灌丛(16.67)>落叶阔叶林(9.54)>针阔混交林(3.53)>针叶林(0.84)>常绿阔叶林(0);齐云山保护区:竹林(8.97)>针阔混交林(8.91)>常绿阔叶林(7.55)>落叶阔叶林(6.39)>草甸(1.18)>针叶林(0)。

表1 小麂在不同植被类型下的拍摄率

2.2 占域模型结果

2018年5—8月,桃红岭保护区的总相机工作日为5 601 d,在60个相机位点中有25个拍摄到小麂,网格占域率为0.42;九岭山保护区的总相机工作日为3 186 d,在60个相机位点中有16个拍摄到小麂,网格占域率为0.27;齐云山保护区的总相机工作日为8 968 d,在60个相机位点中有47个拍摄到小麂,网格占域率为0.78。

江西桃红岭、九岭山、齐云山国家级自然保护区小麂占域模型的选择结果见表2。

表2 江西桃红岭、九岭山、齐云山国家级自然保护区小麂占域模型的选择结果(ΔAIC≤2的模型)

桃红岭保护区有8个模型符合最优模型标准(表2),β代表模型最终运行结果的估计值。其中小麂的空间利用与海拔(β=-0.436 2)、坡度(β=-0.023 6)、增强型植被指数(EVI)(β=-0.436 2)、水源地距离(β=-0.000 1)呈负相关;探测率与海拔(β=-0.002 7)、增强型植被指数(β=-1.185 6)呈负相关,即该地区小麂偏好在海拔较低、坡度较小、植被指数较低、距水源地距离较近的区域。由表3可知,海拔在其模型中权重最高,为0.30,最优模型为p(e)psi(e)。

表3 基于环境变量估计值和标准误评估变量对小麂占域率和探测率的影响

九岭山保护区检测出4个最优模型(表2)。其中小麂的空间利用与海拔(β=-0.001 3)、坡度(β=-0.033 1)、增强型植被指数(β=-2.219 2)、水源地距离(β=-0.000 2)呈负相关;探测率与海拔(β=-0.000 5)呈负相关,即该地区小麂偏好在海拔较低、坡度较小、植被指数较低、距水源地距离较近的区域。由表3可知,海拔在其模型中权重最高,为0.26,最优模型为p(e)psi(w)。

齐云山保护区有5个模型为最优模型(表2)。其中小麂的空间利用与海拔(β=0.002 8)、坡度(β=0.116 5)、增强型植被指数(β=5.341 1)呈正相关;与水源地距离(β=-0.000 2)呈负相关;探测率与海拔(β=-0.002 1)、增强型植被指数(β=-3.937 4)呈负相关,即该地区小麂偏好在海拔较高、坡度较大、植被指数较高、距水源地距离较近的区域。由表3可知,增强型植被指数在其模型中权重最高,为0.35,其最优模型为p(v)psi(w)。

总体来说,桃红岭保护区与九岭山保护区小麂的空间利用对海拔、植被覆盖度、距水源地距离的响应程度较为相似,均呈负相关;而九岭山保护区小麂在海拔、坡度与植被覆盖度的选择上与其他2个保护区相反;3个保护区小麂的空间利用与距水源地距离均呈负相关,并且红外相机探测率都随着海拔与增强型植被指数的增大而减小(图2)。

图2 基于最优模型预测的环境变量对小麂占域率和探测率的影响

2.3 年活动节律

3个保护区不同季节小麂独立有效照片数分别为春季511张、夏季639张、秋季695张、冬季455张,季节性变化显著(t=10.355,P=0.002)。月相对多度指数(MRAI)在6—10月相对较高,且在10月达最高(10.40),2月最低(5.03)。各保护区之间小麂年活动节律没有显著差异(P>0.05)。

桃红岭保护区小麂活动强度存在显著的季节性变化(t=4.444,P=0.021)。独立有效照片数分别为春季152张、夏季207张、秋季189张、冬季55张。月相对多度指数在6—8月相对较高,且在8月达到峰值(13.43),在12月最低(2.49)。九岭山保护区小麂活动强度存在显著的季节性变化(t=4.156,P=0.025)。独立有效照片数分别为春季124张、夏季133张、秋季122张以及冬季286张。月相对多度指数在12月—次年2月较高,且在1月达最高值(20.00),在3月最低(3.76)。齐云山保护区小麂活动强度存在显著的季节性变化(t=4.535,P=0.020)。独立有效照片数分别为春季235张、夏季299张、秋季384张和冬季114张。月相对多度在8—10月相对较高,其中9月最高(15.21),2月最低(2.62)(图3)。

图3 小麂的年活动规律

2.4 日活动节律

3个保护区小麂的日活动节律相似,均在日出与日落时呈现出强烈的活动迹象,为明显的双峰趋势,活动高峰出现在06:00—08:00以及17:00—19:00。桃红岭保护区小麂在06:00—07:00以及17:00—18:00达到活动强度高峰;九岭山保护区小麂达到活动高峰的时间为07:00—08:00以及17:00—18:00;齐云山保护区小麂活动强度则在06:00—07:00以及18:00—19:00达到峰值(图4)。

图4 小麂的日活动规律

2.5 日活动节律的季节性差异

桃红岭保护区小麂春季与秋季的日活动强度趋势相似,峰值出现在07:00—08:00以及18:00左右;夏季的日活动强度峰值出现在06:00—07:00以及17:00—18:00;冬季的日活动强度峰值为07:00—08:00以及17:00(图4);九岭山保护区小麂春季的日活动强度峰值为07:00—08:00以及18:00—19:00;夏季活动强度在06:00—07:00达到峰值,之后在19:00左右再次达到峰值;秋季与冬季的活动强度趋势相同,均在08:00以及17:00左右达到活动强度峰值(图4);齐云山保护区小麂春季与夏季、秋季的活动强度趋势相似,峰值均集中在06:00—07:00以及18:00—19:00;而冬季的活动强度在08:00左右才达到峰值,且在17:00左右就已经有活动强度下降的趋势(图4)。

3个保护区的小麂各季节的日活动节律均集中在06:00—08:00以及17:00—19:00,其他各时间段也均有记载到小麂的活动迹象,只是相对较少(图4)。其中桃红岭保护区小麂日活动节律在春季与夏季(t=-2.47,P=0.02)、春季与冬季(t=4.94,P=0.00)、夏季与冬季(t=7.50,P=0.00)、秋季与冬季(t=8.88,P=0.00)之间存在显著差异(P<0.05);九岭山保护区在春季与冬季(t=-5.15,P=0.00)、夏季与冬季(t=-4.73,P=0.00)、秋季与冬季(t=-6.37,P=0.00)之间存在显著差异(P<0.05);齐云山保护区在春季与夏季(t=-2.33,P=0.03)、春季与秋季(t=-5.03,P=0.00)、春季与冬季(t=5.08,P=0.00)、夏季与秋季(t=-2.55,P=0.02)、夏季与冬季(t=4.41,P=0.00)、秋季与冬季(t=7.03,P=0.00)之间均存在显著差异(P<0.05)(表4)。

表4 不同保护区小麂日活动节律的季节性差异比较

综上所述,桃红岭保护区和九岭山保护区小麂活动强度相似的时间段主要集中在春季与夏季、春季与秋季、夏季与秋季之间,而齐云山保护区在各个季节之间均具有显著差异。

3 讨论

3.1 拍摄率

通过对比不同植被的拍摄率发现,桃红岭保护区和九岭山保护区的小麂拍摄率在灌丛较高,这可能与有蹄类动物的生境选择有关。相关研究表明,桃红岭保护区核心区植被类型以灌木丛为主,由于小麂喜食嫩叶枝芽和各种植物,而灌木丛中的植物矮小,便于取食与自身的隐蔽[36];齐云山保护区的小麂拍摄率在针阔混交林和竹林较高,可能的原因是针阔混交林与竹林的郁闭度较低,有利于林下小生境的积温,可为小麂提供一定的热量、食物和活动空间[37]。此外,红外相机布设受当地环境因素的影响,视野开阔的区域布设相机数量较多,对于预测结果也产生了一定影响。综合来看,随着地区的不同,小麂的植被选择也存在着差异,总体偏好在灌丛、竹林及针阔混交林等生境活动。红外相机监测结果表明,保护区小麂丰富度较高,日常的必需活动范围较广,对植被的选择有着良好的生态适宜度。

3.2 占域模型

在海拔层面,桃红岭保护区和九岭山保护区的小麂占域率随海拔升高而降低,可能是因为高海拔地区地势陡峭,会增加小麂的行动阻碍,且食物资源较为匮乏;齐云山保护区因为地处江西省南部,气温相对较高,所以造成小麂整体向高海拔地区迁移的趋势[38]。在植被覆盖度层面,桃红岭保护区和九岭山保护区的小麂占域率随增强型植被指数的增加而下降,可能是因为植被覆盖度较高不利于林下积温,即小麂自身贮存热量,且高郁闭度植物生长年限较久,小麂喜食高度较低的嫩叶植物;齐云山保护区因地理位置影响,气温较高,对于小麂来说,植被覆盖度高的地区可以提供遮蔽,维持自身的体温平衡,并且可以更好地隐藏自己,从而躲避天敌。在水源地距离方面,3个保护区小麂的占域率均随水源地距离的增加而降低,可见水源地距离对小麂的生境选择具有重要影响。其原因可能是在水源附近通常具有较高的食物丰度,小麂可以补充更多的水分和食物。虽然小麂体型较小,通过食物所含水分及露水通常可满足自身需求[37],但模型预测结果还是显示出小麂对于靠近水源地的生境选择具有一定倾向。

3个保护区小麂的探测率均随着海拔的升高而降低,可能的原因是高海拔地区植被单一,缺少水源。桃红岭保护区和齐云山保护区的小麂探测率随增强型植被指数的上升而下降,可能是因为良好的郁闭度影响了林下草本植物的生长,食物丰富度降低[31]。

综合来看,3个保护区的小麂对海拔和植被覆盖度等环境因素均有不同程度的适应,但对于水源地的选择并没有随着区域的变化而变化。这也侧面说明小麂对常见环境因子具有相当的弹性,是其能成为江西省兽类优势种的重要原因之一,并且水源地依然是决定物种分布的重要因素。笔者基于长期监测数据的占域模型,可以有效了解不同区域小麂的空间分布及影响因素。随着理论的不断完善和发展,占域模型还可以广泛应用于不同研究对象和尺度,如建立群落水平的占域研究,估计丰度和群落的重叠度,探究栖息地和景观变量对群落内物种占域动态的影响[29,31]。

3.3 小麂的活动节律及季节性差异

3个保护区小麂的年活动节律相似,在各研究区域内的活动强度会随着季节发生相应的变化,不同月份出现的频次具有一定波动,但整体较为稳定。可能的原因是夏季研究区域内食物充足,温度较高,小麂往往集中在高海拔地区,秋冬季节可利用的食物资源减少,温度较低,人为干扰因素较小,小麂逐渐迁移至低海拔地区,并且在秋季时小麂需要储备充足的食物来抵御冬季的酷寒,所以会有明显的活动高峰,春季食物资源尤其是小麂喜食的嫩叶枝芽大量增加,从而造成小麂活动强度增加,郑祥等[39]和章书声等[40]关于麂属动物活动规律的研究也可以证明小麂具有季节性迁移的习性。有研究表明,小麂的繁殖期不随季节而变化[41],全年均可繁殖,故食物资源的丰度依然是决定小麂年活动格局的重要因素。综上所述,小麂的年活动节律相对固定,总体上不随区域改变而变化。

3个保护区小麂的日活动节律也相似,属于典型的晨昏性动物,活动集中于白天且大体呈均匀分布,昼间活动强度主要呈现2个小高峰,这与已有研究结果一致[42-45]。不同季节小麂的日活动节律差异不大,活动高峰基本都处于06:00—08:00以及18:00—20:00,这说明小麂的日活动模式在一年中相对固定,并不会随着季节发生明显变化。动物的活动节律是其自身的生理特征与周围的环境共同作用进化的结果,往往相对固定[46]。小麂在不同季节活动时间的高峰、低谷以及活动强度存在差别,这可能是受不同地区海拔等地理因素的影响,以及季节变化时生物因素及非生物因素(如食物资源、光照、温度、水资源等)发生变化所致。笔者研究中,小麂在冬季的清晨活动会随着温度的变化而推后;夏季喜好于凉爽的早间日出活动,中午气温高,天气炎热,对于小麂来说更少的活动可以减少体内水分的蒸发,保持充足的水分,同时还能有效保存体力[47]。首先,小麂选择在晨昏活动可以很好地避免高温对小麂觅食行为带来的干扰;其次,小麂生性机敏,极易受到惊吓,在晨昏活动能减少与天敌直接接触的机会,从而降低觅食过程中被捕食的风险;最后,晨食(植物嫩枝和嫩芽)含有露水,可以为小麂提供水分,满足其对水资源的需求。