ADHD学龄儿童动作协调能力与其核心症状的关系:基于执行功能的多重中介效应分析
2024-01-04朱笑彤毕小羽朱飞龙姚方远王久菊谢永涛宋懿芪匡冬青全天深徐宝华任园春
朱笑彤,毕小羽,朱飞龙,姚方远,王久菊,杨 莉,刘 靖,李 雪,谢永涛,宋懿芪,匡冬青,全天深,徐宝华,任园春*
(1. 北京师范大学 体育与运动学院,北京 100875;2. 北京大学第六医院,北京 100191)
注意缺陷多动障碍(attention deficit hyperactivity disorder,ADHD)是儿童期最常见的神经发育障碍之一,核心症状表现为与其年龄不相称的注意力不集中和(或)多动/冲动行为(Wolraich et al., 2019)。近年来,ADHD 患病率具有持续上升的趋势,我国ADHD 的患病率为6.26%(Wang et al., 2017)。鉴于ADHD 高患病率、慢性迁延性及对儿童发育过程的多维度损害,ADHD 已成为重要的公共卫生问题(Cheng et al., 2022;Graziano et al., 2016;Schwebel et al., 2011)。
临床和流行病学研究表明,30%~50%的ADHD 儿童存在运动协调问题(Fliers et al., 2008;Mokobane et al.,2019;Musalek et al.,2020),包括粗大运动落后、手部灵巧和双手协调等精细运动表现差以及姿势控制不良等(Harvey et al., 2003;Havmoeller et al., 2019)。既往研究发现,注意力不集中会影响个体的运动技能(Klimkeit et al.,2005),且ADHD 儿童注意缺陷的严重程度可以预测其精细动作技能表现的好坏(Ghanizadeh, 2010);尤其是在完成需要协调性和注意资源参与的复杂任务(如书写、绘画)时,ADHD 儿童的运动困难会更加明显(Harvey et al.,2003),这些运动协调缺陷会使学龄期患儿更容易陷入学习和社交障碍(Piek et al., 2008;Rosa et al., 2015)。多动/冲动行为是ADHD 的另一核心症状,与运动表现不佳也有着密切的关系(Goulardins et al., 2017)。目前,很多研究将ADHD 儿童的运动障碍归因于注意力不集中和多动/冲动这两个核心症状(Piek et al., 2008;Pitcher et al.2003)。也有一些研究发现,伴有动作发育落后的ADHD儿童,其核心症状和功能损害更严重,预后也更差(Gillberg, 2003)。目前,对于ADHD 学龄儿童运动协调能力与核心症状,即注意缺陷、多动/冲动之间的关系,学界尚存争议,仍有待探究。
执行(认知)功能的损害也是ADHD 的核心认知缺陷之一(Miklos et al., 2020),研究发现,抑制控制、工作记忆和转换功能都与精细动作技能相关(Miklos et al., 2020;Shakehnia et al., 2021;Skogli et al., 2014)。事实上,动作发展与执行功能在发展上具有相似的空间性(Ridler et al., 2006)以及时间性(Wagner et al., 2006),儿童动作发展对其认知功能的发展具有积极促进作用(Livesey et al., 2011)。有关正常儿童动作发展与执行功能关系的研究发现,动作协调能力与抑制控制之间具有相关关系(Fosco et al., 2020;Kofler et al., 2019;Soto et al., 2021)。但有关ADHD 学龄儿童的动作发展和执行功能关系的研究较少,Çak(2018)等的研究显示ADHD 学龄儿童精细动作技能的损伤与注意力、工作记忆之间具有相关关系;Ziereis 等(2016)研究发现ADHD 学龄儿童工作记忆与手部精细动作有显著的正相关关系,但抑制控制与运动表现之间没有显著的相关性。目前,ADHD 学龄儿童动作协调能力与执行功能的关系尚不清晰。
既往关于ADHD 学龄儿童动作协调能力、执行功能和其核心症状之间的关系研究只是单一地探讨了两两之间的相关性,且结果并不一致(Karr et al., 2018);而对动作协调能力的评估方法和手段的不一致、ADHD 群体年龄跨度大等问题也使既往研究的可比性较差。因此,本研究在既往研究基础上,提出如下假设:执行功能在ADHD学龄儿童动作协调能力与其核心症状的关系间起中介作用。本研究旨在验证该中介模型,以期为改善ADHD 学龄儿童的核心症状和执行功能、开展精准运动干预提供理论依据。
1 研究对象与方法
1.1 研究对象
从北京市某三甲精神专科医院门诊招募确诊的ADHD 学龄儿童21 名,同时,选取北京市某公立小学1—4 年级1 781 名学生作为筛查对象,由2 名高年资精神科专科医生采用简明儿童青少年国际神经精神访谈儿童版(mini inrernational neuropsychiatric interview for children and adolescents, MINI-KID)(刘豫鑫 等, 2011)、学龄儿童情感障碍和精神分裂症问卷(目前和终生版)(the schedule for affective disorders and schizopherenia for schoolage children-present and lifetime version, K-SADS-PL)(Kaufman et al., 1997)、Conners 评定问卷(Conners Rating Scales, CRS)和范德比尔特ADHD 父母评定量表(Vanderbilt ADHD Diagnostic Parent Rating Scale, VADPRS),与家长和儿童进行半结构式访谈,结合中国修订版的韦氏儿童智力量表(Chinese Wechsler intelligence scale for children,C-WISC)第四版(张厚粲, 2009),筛查出符合美国《精神障碍诊断与统计手册(第5 版)》(TheDiagnosticand StatisticalManualofMentalDisorders-5, DSM-5)诊断标准的ADHD 儿童65 名。最终共入组6~12 岁ADHD 儿童86 名作为本研究被试,平均年龄为(8.54±1.27)岁,其中男生68 人,女生18 人。本项目获得北京师范大学体育与运动学院伦理委员会审核批准(编号2107),所有被试的家长均签署知情同意书。
1.2 纳入与排除标准
纳入标准:1)6~12 岁学龄儿童;2)符合美国DSM-5中ADHD 的诊断标准;3)总智商≥80。排除标准:1)存在儿童精神分裂症、情感障碍、广泛发育障碍、精神发育迟滞、癫痫等疾患;2)存在运动系统、神经系统及其他系统可能影响运动功能的严重器质性疾病。
1.3 研究方法
采用注意缺陷/多动障碍评定量表(ADHD RS-IV)(父母用家庭版)和执行功能行为评定量表(behavior rating inventory of executive function,BRIEF)(父母版)分别对86 名ADHD 学龄儿童注意缺陷、多动/冲动的程度和执行功能水平进行评估,并使用儿童动作协调能力标准评估工具第二版(Movement Assessment Battery for Children,Tow Version,MABC-2)对ADHD 学龄儿童的动作协调能力进行评估。
1)ADHD RS-IV(父母用家庭版)。ADHD RS-IV 是由DuPual 等基于DSM-IV 中的18 项ADHD 症状学诊断标准编制的(Dupaul, 1991),由父母填写过去6 个月儿童行为的表现,用于定量评估ADHD 儿童的注意力不集中和多动/冲动症状。汉语普通话版本的ADHD RS-IV 表现出良好的内容有效性(r=0.65~0.75)和测试-再测试可靠性(r=0.72)(Su et al., 2006)。18 个题项中,奇数项为注意缺陷的9 个项目,偶数项为多动/冲动的9 个项目。将奇数项目分相加为注意缺陷(IA)分量表得分,将偶数项目分相加为多动/冲动(HI)分量表得分,所有得分相加为总分。得分越高,说明核心症状的程度越严重。
2)BRIEF(父母版)。BRIEF 由Gioia 等(2000)编制。国内学者钱英(2008)引进和翻译了BRIEF 量表,并对BRIEF 量表中文版的信度和效度进行了测试。本研究采用BRIEF 父母用的家庭版问卷,由父母根据儿童日常生活中的表现进行填写。问卷包括行为管理指数和元认知功能指数2 个维度,主要分为抑制、转换、感情控制、任务启动、工作记忆、计划、组织和监控8 个因子,共86 个条目。各条目按1~3 级评分,得分越高表明执行功能受损越严重。
3)MABC-2 由Henderson 和Sugden 于1992 年编制,并于2007 年完成了修订(Henderson et al., 2007)。MABC-2 标准评估测试共分为针对3 个年龄层(3~6 岁、7~10 岁、11~14 岁)儿童的不同测试,按照年龄增加逐渐加深测验难度。每个年龄层的测验均包含3 个主要类别的基本能力:1)手部精细操作(插钉、穿线和描画轨迹);2)定位与抓取(投掷豆袋和双手接球);3)动静态平衡(单腿平衡、接脚前进和单腿跳格)。测试结束将这3 部分测试项目根据常模数据转化为标准分,标准分数越高,说明儿童动作协调能力越好。该评估工具在中国地区的常模已经确立,可以应用于中国儿童(花静 等, 2010)。
1.4 质量控制
在安静的空间进行测试,排除被试饥饿、疲劳等身心不良情况,所有被试测试前停药24 h。动作协调能力测试由2 名经过统一培训合格的运动人体科学专业研究生完成,且测试者间一致性检验kappa 系数为0.90,符合质量要求。
1.5 统计学分析
使用SPSS 26.0 软件进行数据的统计分析。符合正态分布的计量资料使用(M±SD)进行描述。采用Spearman相关分析探讨ADHD 学龄儿童动作协调能力、执行功能与其核心症状之间的关系,并利用Process 插件(model 4)分析ADHD 学龄儿童执行功能在动作协调能力与其核心症状之间的中介效应。采用多元分层回归分析进一步验证ADHD 学龄儿童执行功能不同维度在动作协调能力与其核心症状之间的中介效应。采用偏差校正的非参数百分位Bootstrap 法对多重中介作用模型进行检验,Bootstrap Samples=5 000,置信区间设为95%。
2 结果
2.1 ADHD 学龄儿童动作协调能力、执行功能与其核心症状得分
ADHD 学龄儿童动作协调能力、执行功能以及核心症状得分情况如表1 所示。
表1 ADHD学龄儿童动作协调能力、执行功能及核心症状得分情况(M±SD)Table 1 Motor Coordination, Executive Function, and Core Symptom Scoresin School-Age Children with ADHD (M±SD)
2.2 ADHD 学龄儿童动作协调能力、执行功能各维度与其核心症状的相关性分析
在动作协调能力方面(表2),ADHD 学龄儿童手部精细得分与注意缺陷得分及监控因子得分呈负相关(P<0.05);定位与抓取得分与计划因子得分呈负相关(P<0.01);动静态平衡得分与注意缺陷得分及抑制、情感控制、工作记忆、计划和监控因子得分呈负相关(P<0.05)。在执行功能方面(表2),ADHD 学龄儿童的抑制、情感控制、工作记忆、计划和监控因子得分与注意缺陷得分呈正相关(P<0.05),抑制、转换、监控因子得分与多动/冲动得分呈正相关(P<0.01)。
2.3 监控因子在手部精细能力与注意缺陷核心症状之间的中介效应分析
根据上文分析可知,ADHD 学龄儿童动作协调能力中的手部精细能力与其注意缺陷核心症状呈负相关,且仅与执行功能中的监控因子呈正相关,而多动/冲动症状与动作协调能力之间无显著性相关关系(表2),故本研究进一步采用Process 插件中的模型4 检验监控因子在动作协调能力与注意缺陷核心症状之间的中介作用。结果表明,ADHD 学龄儿童的手部精细能力对注意缺陷核心症状负向预测作用显著(β=-0.205,P<0.05),对监控因子的负向预测作用显著(β=-0.263,P<0.05),且当放入中介变量(监控因子)后,手部精细能力对注意缺陷核心症状的直接预测作用仍然显著(β=0.304,P<0.05),同时,监控因子对注意缺陷核心症状的正向预测作用也显著(β=0.377,P<0.01)。偏差校正的非参数百分位Bootstrap 法检验表明,手部精细能力对注意缺陷核心症状的直接效应显著,95%置信区间(confidence interval, CI)为(-0.397,-0.013),不包含0,直接效应为0.205,占总效应的67.31%;监控因子(执行功能)在手部精细能力与注意缺陷之间的中介效应显著,95%CI 为(-0.204,-0.017),不包含0,中介效应为0.099,占总效应的32.69%。表明手部精细能力不仅能够直接预测ADHD 核心症状,而且能够通过监控功能的中介作用预测ADHD 儿童注意缺陷核心症状。
2.4 抑制能力在平衡能力与注意缺陷核心症状之间的多重中介效应分析
根据上文分析可知,ADHD 学龄儿童的动作协调能力中的动静态平衡能力与注意缺陷核心症状呈负相关,与执行功能8 个因子中的抑制、工作记忆、计划和监控因子均呈正相关。为探究上述4 个因子在动静态平衡能力与注意缺陷核心症状之间的中介作用,本研究采用多元分层回归分析:1)以注意缺陷症状为因变量(Y),平衡能力为自变量(X),建立回归方程1;2)以抑制(M1)、工作记忆(M2)、计划(M3)、监控(M4)为因变量,平衡能力为自变量(X),建立回归方程2;3)以注意缺陷症状为因变量(Y),以平衡能力(X)、抑制(M1)、工作记忆(M2)、计划(M3)、监控(M4)为自变量,建立方程3(表3)。
表3 执行功能作为中介变量的多重中介回归分析Table 3 Multiple Mediation Regression Analysis with Executive Function as Mediating Variable
方程1 显示,平衡能力负向预测ADHD 学龄儿童注意缺陷症状,总效应(c)显著(P<0.05);方程2 显示,平衡能力负向预测执行功能(抑制、工作记忆、计划、监控)(均为P<0.05);方程3 显示,平衡能力、抑制、工作记忆、计划、监控进入回归方程,平衡能力对注意缺陷症状的直接作用(c’)不显著,抑制因子的中介作用显著(P<0.05)(表3)。
采用偏差校正的非参数百分位Bootstrap 法对多重中介模型进行进一步检验。结果表明,执行功能4 个因子的总中介效应显著,总体中介效应占总效应的57.37%;其中,工作记忆、计划和监控因子的中介效应不显著;抑制因子的中介效应显著,为完全中介,中介效应量占总中介效应量的46.45%(表4、图1)。
图1 验证后的多重中介效应模型Figure 1. Multiple Mediation Effect Model after Validation
表4 执行功能对平衡与注意缺陷关系的多重中介效应分析Table 4 Analysis Result of Multiple Mediating Effects of Executive Function on the Relationship between Balance and Attention Deficit
3 讨论
3.1 监控功能介导手部精细能力与注意缺陷核心症状之间关系的分析
执行功能中的监控功能是指个体在连续任务中进行持续监控,并做出行为改变和学习的过程(Dahan et al.,2018)。错误监控是监控功能的一个方面,通常被认为是一个特殊的执行控制过程,包括监控错误和随后的行为调整。健康成年个体会在监控到错误后在随后的任务中放缓速度、调整行为,而ADHD 患者表现出的监控到错误后放缓行为的次数明显低于健康对照组,因而研究者认为错误监控行为可以作为区分ADHD 患者和健康个体的行为指标(Balogh et al., 2016)。ADHD 患者的时间知觉功能受损可能是其错误监控行为减少的潜在原因(Dahan et al., 2018)。时间知觉是个体用于感知时间流逝的注意资源分配的能力(Zakay, 1992),同时还是个体执行精细动作时认知信息加工的基本能力,在儿童动作输出控制上起着重要作用(Barkley, 1997;Sonuga-Barke, 2003),时间知觉受损可能是“监控功能障碍”和“精细动作落后”的共同神经通路。此外,研究者们还认识到,要想将注意力集中和维持在目标物体上,个体需要掌握监控注意力和调整注意力分配的技能,即个体能发现自身注意力分散的状态并能(重新)将注意力引导和集中到预期目标上(Corbetta et al., 2002;Posner et al., 2007;Weissman et al.,2006)。对于ADHD 学龄儿童来说,较差的监控能力可能会使他(她)们的注意资源分配更加困难。结合本研究发现的ADHD 学龄儿童监控功能在手部精细能力和注意缺陷核心症状之间的中介作用,提示,ADHD 学龄儿童当伴发精细动作能力落后时,可能会存在对时间信息的加工监控不足的情况,由此也影响ADHD 学龄儿童有效的注意资源分配,出现注意受损的临床表现。
已有研究表明,前额叶在认知控制和选择性注意过程中发挥重要作用,该部位的受损会出现注意、记忆等高级认知功能的失调(Cosman et al., 2018;Shintaro, 2017;Soder et al., 2016),其中,右侧背外侧前额叶与监控功能密切相关(Dahan et al., 2018)。神经影像学研究显示,ADHD 患者前额叶皮层存在体积减小、灰质密度下降、皮质厚度变薄的结构异常(王玉凤 等,2019;Rosa et al.,2015)以及静息状态下前额叶自发神经活动降低、外侧前额叶皮质脑网络连接减少等功能异常(Qiu et al., 2010;Zang et al., 2007)。前额叶在运动规划中也起着非常重要的作用(Shaw et al., 2007),因而,Björn 等(2010)提出前额叶异常可能是ADHD 儿童动作发展落后的原因之一。临床研究还发现,ADHD 学龄儿童常伴有书写困难,表现为书写动作缓慢、不流畅和准确性较低等(Capodieci et al., 2018;Chang et al., 2022)。Palmis 等(2017)对健康儿童的研究发现,书写动作控制的中枢在左背侧前运动皮层和小脑,左顶叶、背侧前运动皮质和右小脑可能构成了一个参与编码书写运动程序的网络;而影像学研究发现,ADHD 儿童存在小脑体积减少和皮质-小脑解剖学环路的异常问题(王玉凤 等,2019;Bledsoe et al., 2011),在小脑病变的情况下,动作控制的受损会导致书写动作在时间、平滑度、准确性方面的严重缺陷(Palmis et al.,2017)。近年来,较多的证据还表明,小脑在涉及注意转换、图形记忆、运动计划和时间知觉等多项高级认知活动中均发挥着重要作用(Buker et al., 2020;Konicarova et al., 2014)。综上,上述研究均为ADHD 学龄儿童精细动作能力落后、执行功能受损及注意缺陷核心症状之间存在相关性提供了潜在的神经结构基础。
基于本研究发现的精细动作、监控功能和注意缺陷核心症状之间的关系,提示,可以通过促进精细动作发展来辅助缓解注意缺陷的核心症状。Hoza 等(2015)采用包括描画、剪纸等精细动作技能在内的和其他有氧体育活动相结合的运动干预方法对ADHD 儿童的核心症状和行为问题进行了为期12 周的干预,12 周后ADHD 儿童的核心症状得到改善。这一研究反向验证了动作技能与核心症状的相关关系,但由于该研究混合了不同的运动干预手段,也未分别分析具体改善了哪些核心症状,故难以直接回答是否由于提高了ADHD 儿童的精细运动能力而改善了其注意缺陷的核心症状,未来还需要规范、精准的研究设计为精细运动缓解注意缺陷核心症状提供干预依据。
3.2 平衡能力与注意缺陷核心症状之间关系的分析
本研究发现,ADHD 学龄儿童的平衡能力显著负向预测注意缺陷核心症状的严重程度,这与Gillberg(2003)研究发现的伴有动作发育落后的ADHD 儿童其核心症状和功能损害更严重的结论相一致。姿势控制能力,尤其是平衡能力,是人类完成各种运动技能的基础。姿势控制依赖于适当的感觉信息(包括视觉、本体和前庭信息)输入以及中枢神经系统的调控支配,其中,前庭系统在姿势控制中起着重要的作用。前庭系统不仅提供前庭信息的输入、调节姿势平衡,还作为多种感觉信息的初级整合中心,借助前庭网状结构通路与中枢神经系统的大部分神经核发生广泛而密切的联系(于立身,1994);还能整合前庭网络和皮层水平的海马和边缘系统的认知功能,包括多感官的运动感知、空间记忆、注意及空间定位等,这些都是高级认知功能的一部分(Brandt et al., 2014)。由此可见,前庭系统是平衡和注意的共同神经基础,这为本研究ADHD 学龄儿童动静态平衡与注意缺陷核心症状存在相关性的发现提供了理论支持。本团队前期研究也证实ADHD 儿童常伴有前庭平衡功能障碍(Ren et al., 2014),动、静态姿势控制功能受损主要见于ADHD 注意缺陷亚型,也与本研究结果一致(任园春,2004)。
3.3 抑制功能介导平衡能力与注意缺陷核心症状之间关系的分析
与监控功能介导精细动作能力与注意缺陷核心症状之间关系不同,本研究发现,在ADHD 学龄儿童动静态平衡能力影响注意缺陷核心症状中起中介作用的是执行功能中的抑制功能。抑制功能是个体控制无关信息进入并压制无关信息对认知加工过程产生干扰的能力,抑制功能障碍是ADHD 的核心认知缺陷(Barkley, 1997)。神经影像学研究证实,ADHD 患者在完成多数抑制任务时存在额叶-纹状体及额叶-顶叶网络的激活异常,提示该区域主导了ADHD 患者抑制功能的执行(王玉凤 等,2019)。最近一项借助功能性近红外光谱(fNIRS)技术的研究发现,在完成注意力控制任务时,ADHD 儿童左背外侧前额叶皮层激活较正常儿童增加,提示,该区域的功能失调可能会导致ADHD 儿童的注意损害(Calub et al., 2022)。这种皮质激活的增加被认为是认知缺陷的代偿表现,即ADHD 患者需要调动更多的注意资源来补偿较低的认知加工效率和/或前额叶皮层的发育不足,从而容易导致疲劳,出现注意控制问题(Zamorano et al., 2017)。提示,抑制功能和注意受损存在共同的结构基础,这从神经生理学角度支持了抑制功能损害与注意缺陷核心症状的严重程度相关。
抑制功能如何中介平衡能力对注意缺陷核心症状的影响?美国临床心理学家Ayres(1972)提出的感觉统合理论认为,任何原因引起的感觉刺激信息不能在中枢神经系统有效组合时,整个身体就不能和谐有效的运作,就会引起各种动作协调不良乃至高级认知功能(如注意力集中、组织能力、自我控制、学习、概括推理等能力)受损。本团队前期研究发现,ADHD 学龄儿童的感统失调,尤其是前庭功能失调,与ADHD 的选择性抑制、冲动抑制、工作记忆等执行功能相关(任园春 等,2003);Li 等(2022)调查了228 名ADHD 儿童感觉统合功能、执行功能和核心症状之间的关系,发现感觉统合功能中的前庭平衡评分与抑制控制呈负相关,上述研究均与本研究结果一致。不过,由于上述及本研究均采用的是描述或半定量的方法来评估ADHD 儿童的前庭功能和执行功能,评估方法不够客观,未来还有待采用更为客观的评价方式来提供更为有力的证据,深入探讨ADHD 学龄儿童平衡能力与执行功能的神经生理基础。
4 结论
ADHD 学龄儿童的动作协调能力与其核心症状相关,执行功能在两者之间起中介作用。提高ADHD 学龄儿童精细能力可促进其监控功能的发展,提升ADHD 学龄儿童平衡能力会对其抑制功能产生积极作用,进行改善其核心症状。为缓解ADHD 学龄儿童注意缺陷的核心症状,建议设计、选取适用于ADHD 学龄儿童身心发育水平,可提高其监控和抑制功能的动作练习内容,如仿画、连线、拼插类手眼协调活动,针对ADHD 学龄儿童精细能力和平衡能力开展精准的运动干预。