香柚主要营养成分及其生理功能的研究进展

汪丽霞,王 刚,徐小忠,杨兴良,周勤丽,余兆齐,林 杨,毕旭灿

(1.常山县胡柚研究院,浙江 衢州 324000;2.浙江忠诚生物科技有限公司,浙江 衢州 324000;3.浙江柚香谷投资股份管理有限公司,浙江 衢州 324000;4.浙江工业大学 食品科学与工程学院,浙江 杭州 310014)

香柚(CitrusjunosSiebo.ex Tanaka)又名香橙,是芸香科柑橘属植物的果实。通过叶绿体基因检测,发现香柚是由宜昌橙与普通柑橘自然杂交所形成的品种[1]。据资料记载,香柚原产于中国长江的上游区域,后来传入东南亚地区以及日本、韩国等国家[2]。目前,香柚主要种植在日本的高知县、德岛县、爱媛县、大分县和歌山县,年产量约2万t[3]。随着国内对香柚需求的增加,我国湖南、浙江等省份开始种植香柚[3]。浙江常山种植香柚达12 020亩,已成为全国最大的香柚原料基地,2022年香柚产量超过3 000 t,丰产期可以达到45～60 t/hm2。作为一种酸橙类水果,香柚具有浓郁的特色香气和丰富的营养价值[4]。在日本,香柚果肉一般用于生产醋和调味品,其果皮通常被添加在果冻、果酱等产品中以调节口感和提升香气。此外,香柚还用于化妆品、香料以及芳香疗法等领域[5]。

成熟的香柚果实外表呈黄色,果皮粗糙,大小类似于小橙子或橘子,果皮和果肉具有明显的香味[6]。香柚不仅含有丰富的碳水化合物、维生素、蛋白质、矿物质、膳食纤维以及有机酸等营养成分,还含有多种生物活性物质,如柚皮苷、橙皮苷、新橙皮苷、橘子素和川陈皮素等多种黄酮类化合物,以及大部分存在于果皮中的精油和柠檬苦素类化合物[2]。香柚的生物活性物质具有抗氧化活性、抗炎、抗肿瘤、抗菌、抗血小板聚集以及缓解疲劳、消除神经紧张等作用[7-8],有利于人体健康。笔者在查阅大量国内外文献的基础上,总结和分析香柚的最新研究进展,对其营养成分、生物活性物质及生理功能进行综述,为香柚资源的利用提供科学参考。

1 香柚中的营养成分

营养素是指维持机体繁殖、生长发育和生存等一切生命活动和过程,需要从外界环境中摄取的物质。香柚富含蛋白质、脂类、维生素、碳水化合物(糖和淀粉)和膳食纤维等有机营养素以及水、矿物质元素等无机营养素[9]。这7大类营养物质已经被证实对人体健康有诸多益处[2]。

碳水化合物是香柚中最重要的营养成分之一,其质量分数为14.2%,是产生甜味的主要物质[10]。香柚中的碳水化合物可分为单糖(如葡萄糖和果糖)、二糖(如蔗糖)和多糖(如果胶、纤维素、半纤维素和木质素)[11]。果糖是香柚中最甜的天然碳水化合物之一,蔗糖和葡萄糖的甜度都低于果糖,这3种单糖的质量约占香柚果汁中总可溶性固体物质量的80%[12]。

100 g香柚中含有12 mg蛋白质,其主要是参与各种重要代谢作用的酶[10]。香柚中有多聚半乳糖醛酸酶、果胶酯酶、抗坏血酸氧化酶和多酚氧化酶等酶。多聚半乳糖醛酸酶和果胶酯酶在果实成熟和果实组织软化过程中具有关键作用,抗坏血酸氧化酶和多酚氧化酶对果汁营养和感官特性产生负面的影响[11]。香柚还含有多种游离氨基酸,如天冬氨酸、谷氨酸和脯氨酸,它们的质量占含氮成分质量的70%。游离氨基酸不仅增加香柚的营养价值,还影响香柚的味道和香气[13]。

100 g香柚中含有5 mg脂质,这些脂质由脂肪酸、磷脂和复合脂类组成[10]。香柚中脂质的主要成分是脂肪酸,根据其饱和度可分为不饱和脂肪酸(油酸和亚油酸)和饱和脂肪酸(棕榈酸和硬脂酸)[14]。香柚中的油酸和亚油酸不仅是人体必需的脂肪酸,而且可预防心血管疾病,如心脏病、动脉粥样硬化和高血压[15]。香柚果皮角质层的脂质有助于防止香柚水分损失,阻止昆虫和害虫的侵蚀以及减少物理损害如冷害,且其质量分数的变化影响果实的稳定性和味道[11]。

水果中的维生素最为丰富,可分为水溶性维生素和脂溶性维生素[11]。香柚中水溶性维生素有维生素C[16]、维生素B等,脂溶性维生素则是维生素E、维生素A。100 g香柚中含有1.5 mg维生素C,它是一种强效抗氧化剂,可促进肝脏中的胆固醇代谢[17]。维生素B的种类在香柚中较为丰富,其中泛酸最多,100 g香柚中有8.9 μg[10]。100 g香柚中含有40 μg维生素E,它具有较高的抗氧化活性,可以预防癌症和延缓衰老[10]。香柚中维生素A主要以维生素A原类胡萝卜素的形式存在,如β-胡萝卜素等[10]。100 g香柚中含有叶酸0.21 μg,它在蛋白质合成、细胞分裂和生长中起重要作用,并促进正常红细胞的生成[18]。维生素D和维生素K均未在香柚中发现[10]。表1为每100 g香柚中多种维生素的质量[10]。

表1 每100 g香柚中多种维生素的质量

矿物质是地壳中自然存在的化合物或天然元素,它是构成人体组织和维持正常生理功能所必需的各种元素的总称。100 g香柚中含有1.40 mg钾、0.41 mg钙、0.09 mg磷、0.15 mg镁和0.05 mg钠等常量元素以及铁、锌、铜、锰、硒等微量元素[10]。这些微量元素不仅是植物的必需营养素,而且在人体的各种酶促反应中发挥重要作用[19]。

膳食纤维是指抗人体小肠消化吸收的碳水化合物聚合物,其分子通常由10个或更多的结构单元构成。柑橘类水果中膳食纤维丰富,100 g香柚中含有总膳食纤维69 mg[10]。膳食纤维可分为可溶性(主要是果胶)和不溶性膳食纤维(主要是纤维素、半纤维素和木质素)[20]。据研究报道,膳食纤维随香柚果实成熟而减少[21]。在果实发育阶段,膳食纤维质量分数约55.0%,4个月后,发育成熟的香柚中膳食纤维质量下降至约29.0%,其中可溶性膳食纤维约为16.7%,不可溶性膳食纤维约为12.3%。

2 香柚中的活性成分

2.1 黄酮类化合物

黄酮类化合物是水果中最为丰富的生物活性物质之一,其种类多样,仅在柑橘类水果中就已经发现上百种。黄酮类化合物是香柚中主要的多酚物质,有黄酮、黄烷醇、黄烷酮和花青素4个种类[22]。黄酮类化合物由2-苯基色酮构成母体,其碳骨架由C6(A环)-C3(B环)-C6(芳香族C环)组成,因骨架上的氢可以被其他组分(如羟基、糖基和甲氧基)取代,故黄酮类化合物具有广泛的多样性[23]。香柚中大部分黄烷酮是以糖苷的形式存在,包括柚皮苷、橙皮苷和新橙皮苷等[24],其结构如图1所示。此外,川陈皮素、橘子素等聚甲氧基化黄酮在香柚中也有分布。

图1 香柚中黄烷酮化合物结构Fig.1 Structure of flavanone compounds in yuzu

香柚中黄酮类化合物的质量分数受果实的生长阶段和部位的影响。香柚果肉中橙皮苷是质量分数最高的类黄酮化合物,其次是柚皮苷、柚皮素,最后是橙皮素[25]。据文献报道,在未成熟的香柚果实中,柚皮苷、橙皮苷等黄酮类物质质量分数最高[26]。随着香柚成熟度的提高,果肉中黄酮类物质逐渐减少,具体见表1。香柚皮中的维生素C和总酚的质量分数均高于果肉,随着香柚的成熟,果皮和果肉中维生素C不断增加,果皮中总酚、橙皮苷和柚皮苷随成熟度的提高而增加,而果肉中总酚、橙皮苷和柚皮苷随成熟度的提高而减少,具体见表2[26]。由表1,2可知:未成熟香柚果肉中柚皮苷和橙皮苷的质量分数均高于成熟香柚果肉中的柚皮苷和橙皮苷。因此,未成熟的香柚总酚质量分数更高,具有更高的生物活性[27]。此外,有学者研究了包括香柚在内的6个品种柑橘的总黄酮质量分数,发现香柚果皮中总黄酮物质的质量分数是果肉的2～3倍[28]。

2.2 精 油

柑橘精油广泛用于天然水果香料的制备,也是食品和化妆品的重要调味成分[29]。在医学方面,柑橘精油还被用于芳香疗法,能缓解疲劳、消除紧张。香柚精油主要存在于外果皮的油囊中,含有200多种典型化合物[30]。精油中挥发性化合物的质量分数为85%～99%,其余为非挥发性化合物[31]。单萜衍生物和倍半萜是香柚精油中主要的挥发性化合物,其次是醛类、醇类、酮类、酯类、酸类以及几种芳香族化合物[32]。非挥发性残留物主要由黄酮类、香豆素类、二萜类、甾醇类和脂肪酸类组成[33]。虽然萜烯类化合物在香柚精油中含量最多,但它们对香柚香味的贡献度不高。有研究发现:香柚与其他柑橘类水果挥发性化合物的种类及含量相似,但香柚果皮中含有一些特有的挥发性有机化合物,这些挥发性有机化合物会影响香柚油脂和果皮提取物的香气[34]。嗅觉测定法表明这些挥发性化合物是甲基三硫醚、δ-衣兰油烯、6-甲基-5-庚烯-2-醇、(6Z,8E)-十一烷-6,8,10三烯-3-醇、(6Z,8E)-十一烷-6,8,10三烯-3-酮[33]。其中,(6Z,8E)-十一烷-6,8,10三烯-3-酮又叫香橙酮(Yuzunone),结构式如图2所示,在香柚精油中首次被鉴定出来,且被证实不存在于其他柑橘精油中。(6Z,8E)-十一烷-6,8,10三烯-3-醇又叫香橙醇,是第一次从自然界中被鉴定出来[35]。另外,研究还发现了一种挥发性化合物,(Z)-9-十二碳烯-12-内酯,也称为香柚内酯,只存在于香柚和个别柑橘类水果中[36]。

图2 香橙酮结构式Fig.2 Structural formula of yuzunone

2.3 柠檬苦素类化合物

柠檬苦素类化合物存在于芸香科和楝科植物中,分布在香柚果籽、果皮等部位。柠檬苦素类化合物是由柠檬苦素(一种四环三萜类化合物)衍生而来,由4,4,8-三甲基-17-呋喃基甾体构成基本骨架[37],具体化学结构式如图3所示。柠檬苦素类化合物可分为两类,即柠檬苦素类糖苷配基和柠檬苦素类葡糖苷。柠檬苦素类糖苷配基水溶性差,是引起后苦味的主要原因;柠檬苦素类葡糖苷水溶性良好且几乎没有苦味,可以在强酸和强碱条件下发生水解,生成相应的糖苷配体和葡萄糖[38]。有研究证实:分别采用乙醇和水作为浸提溶剂,提取香柚果籽中柠檬苦素类化合物,使用HPLC对2种提取物进行组分分析,从柚子籽提取物中鉴定出来4种柠檬苦素类糖苷配基(脱乙酰诺米林、柠檬苦素、诺米林和奥巴叩酮)和8种柠檬苦素类配糖体(柠檬苦素配糖体、宜昌根配糖体、脱乙酰诺米林酸配糖体、脱乙酰诺米林配糖体、诺米林配糖体、诺米林酸配糖体、宜昌根辛配糖体和奥巴叩酮配糖体)[39]。目前,柠檬苦素类化合物的药理作用正引起越来越多研究人员的关注,其具有抗炎镇痛、抗氧化、抗肥胖以及神经保护等作用[40]。

图3 香柚籽中柠檬苦素类葡糖苷及糖苷配基化学结构Fig.3 Chemical structures of extracted limonoid aglycones and glucosides from yuzu seeds

然而,一些柠檬苦素类化合物有一定毒性。研究表明:50～200 μg/mL的柠檬苦素能以剂量依赖性方式显著抑制人胚胎肾细胞(HEK-293细胞)的活力,100～200 μg/mL的柠檬苦素能够减少甚至杀死肾细胞[41]。有研究发现:柠檬苦素诱导仓鼠肺细胞中染色体产生各种畸变,0.025～2.500 mg/mL的柠檬苦素对仓鼠肺细胞的抑制率是线性的,能引起仓鼠肺细胞染色体扭曲并产生遗传毒性[42]。

3 香柚果实主要的功能活性

香柚果实不仅含有满足人类生命活动的基本物质,如蛋白质、淀粉、脂肪、维生素、矿物质、膳食纤维,还含有丰富的类黄酮、柠檬苦素、精油等活性成分。研究表明:香柚中生物活性物质具有抗氧化、抗炎、抗血小板聚集以及其他生理功能,包括抗肥胖、缓解紧张、减少疲劳等,具体如图4所示[2]。

图4 香柚的生理功能及作用机制Fig.4 Physiological functions and mechanisms of action of yuzu

3.1 抗氧化作用

抗氧化的机理主要是直接清除造成氧化损伤的自由基以及活性氧自由基(ROS)。香柚中的维生素C、多酚类物质以及柠檬苦素类化合物均有抗氧化作用。Kawaguchi等[43]发现香柚膏能够修复氧化损伤的PC2细胞,并采用ORAC方法检验了香柚膏具有羟基自由基清除能力。在另一项研究中,通过使用DPPH自由基清除法,发现香柚中维生素C的抗氧化性远远高于柚皮苷和橙皮苷[26]。2020年,Lee等[44]对缺氧时血脑屏障功能障碍进行研究,发现香柚中橙皮苷具有与抗氧化剂同样的作用,能抑制紧密连接蛋白claudin-5的降解,重新分配紧密连接蛋白ZO-1,降低活性氧质量浓度,维持血脑屏障的完整性。香柚中的精油同样具有抗氧化活性。有研究发现:在自然衰老的大鼠中,柠檬苦素可降低血清和脑组织中丙二醛和脂褐素水平,提高血清和脑组织中超氧化物歧化酶(SOD)和谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-Px)活性,增强脑组织总抗氧化能力[40]。

3.2 抗炎作用

炎症是机体对外部刺激的正常和即时反应,是身体受到潜在危害的一种保护机制[45]。然而当炎症不受控制时会导致某些疾病的发生,如癌症、自身免疫性疾病等,以及造成内皮组织的通透性增加,出现局部水肿[45]。有研究表明:从香柚中提取的柠檬烯具有治疗支气管哮喘的潜在抗炎疗效,可以抑制嗜酸细胞趋化因子刺激的HL-60 clone 15细胞产生活性氧,减少单核细胞趋化蛋白-1的产生[46]。2018年,Abe等[47]研究了香柚皮对葡聚糖硫酸钠诱导的小鼠实验性结肠炎的影响,结果表明:香柚皮提取物通过抑制核因子-κB(NF-κB)的活化,抑制脂多糖刺激的小鼠巨噬细胞系产生肿瘤坏死因子-α(TNF-α),喂养香柚皮的小鼠体重下降、结肠缩短、腹泻和便血等症状明显减轻。2020年,Lee等[48]研究了韩国3个不同品种香柚的抗炎作用,对经过诱导产生炎症的巨噬细胞使用不同品种的香柚醇提取物,研究结果表明不同香柚醇提取物均能降低巨噬细胞NO的产生。2022年,Huang等[49]研究发现:香柚副产物的水提取物不仅能显著降低炎症信号传导途径中的必需蛋白标志物,而且还能减少促炎细胞因子TNF-α、IL-1β和IL-6,从而抑制肺部炎症,有效减轻PM10(不溶性微粒10)诱导的肺损伤。

3.3 抗血小板聚集

血小板是原发性止血和内皮细胞修复必不可少的物质。然而,血小板在病理环境中会被异常活化,引起由血栓导致的各种心血管疾病,如缺血性心脏病和中风[50]。有研究发现:香柚甲醇提取物以及香柚中的橙皮苷和柚皮苷均具有抗血小板聚集的活性,在体外实验中,香柚甲醇提取物和橙皮苷都能抑制胶原、花生四烯酸(AA)、二磷酸腺苷(ADP)和凝血酶诱导的血小板聚集,而柚皮苷不能抑制ADP诱导的血小板聚集[51]。香柚甲醇提取物和橙皮苷均可以通过调节剂量来延长小鼠尾静脉出血的时间,改善血小板功能。2015年,Kim等[51]研究了香柚组分对血小板聚集的抑制作用,在离体实验中,发现香柚乙醇提取物、橙皮苷和柚皮苷均能显著抑制PLCγ和Akt的磷酸化,减少血栓素B2的生成,抑制ADP的分泌以及大鼠的血小板聚集。2016年,Assefa等[52]研究发现香柚乙酸乙酯提取物具有抗血小板聚集作用。

3.4 其他生理功能

香柚芳香疗法作为一种保护神经以及安抚情绪的方式,在心理学和神经生理学之间建立了联系。吸入少量香柚气味可减轻焦虑、缓解紧张情绪,其原因之一是香柚精油改善了副交感神经系统活动[53]。香柚精油的气味对人类心理、自主神经系统和中枢神经系统都能产生一定的影响。有研究表明:吸入香柚精油不仅可以显著增加缩瞳率、提升指尖温度,而且可以逐渐增加额皮质的氧合血红蛋白浓度,具有减轻疲劳感,令人神清气爽的作用[53]。

目前,肥胖症的患病率逐渐提高,该问题在各国都受到了重视。肥胖会引起心血管疾病、血脂异常和非酒精性脂肪肝等疾病,人们可以通过服用减肥药降低食欲或抑制脂肪吸收,然而这些药物都具有副作用。香柚作为天然产物具有抗肥胖的潜力且副作用较小。Zang等[54]研究发现:在体外实验中,采用香柚皮、香柚果渣正己烷提取物和橙皮油素对由饮食诱导的肥胖症的斑马鱼进行处理,结果显示斑马鱼血浆中三酰甘油和肝脏脂质的堆积受到显著抑制。香柚皮的抗肥胖作用机制是显著提高肝脏中过氧化物酶体增殖物激活受体及其靶基因的mRNA表达,以增强肝脏中脂肪酸的β-氧化。

4 结 论

香柚含有蛋白质、碳水化合物、脂质、维生素、和膳食纤维等丰富的营养成分及类黄酮、精油和柠檬苦素等生物活性成分。体外和动物实验证实香柚具有抗氧化、抗炎、抗血小板聚集和抗肥胖等生理功能。虽然香柚具有多种活性成分和良好的生理功效,但是目前香柚主要加工制作成果汁、果酱等产品,而关于如何实现香柚精深加工并将其运用到功能性食品的生产等问题还未得到解决。随着医疗及保健品行业的飞速发展,香柚的潜在价值将会得到进一步开发,香柚功能食品的开发将成为今后的研究热点。