外来入侵植物刺萼龙葵的入侵特征与防治策略

周全来, 曹 伟, 张 悦*, 金永焕, 王永翠, 马瑛培, 陈 辉, 崔 雪

1中国科学院沈阳应用生态研究所,辽宁 沈阳 110016; 2沈阳大学环境学院,辽宁 沈阳 110044;3科尔沁左翼后旗林业和草原局,内蒙古 通辽 028100; 4辽宁省林业和草原有害生物防治检疫工作站,辽宁 沈阳 110804

刺萼龙葵SolanumrostratumDunal,隶属茄科,又名黄花刺茄、壶萼刺茄,原产于北美洲,是一种恶性外来入侵植物,目前已扩散到南美洲、欧洲、大洋洲、亚洲和非洲的20个国家和地区(阿丽亚·阿不拉,2013; 陈菁等,2020; 林玉和谭敦炎,2007)。该植物自1981年在辽宁省朝阳县首次被发现后,陆续在北京、吉林、河北、内蒙古、山西和新疆等地被发现(高芳等,2005; 翟金玲,2019; 赵晓英等,2007)。已有研究表明,华北、华东、华中、东北和西南地区为刺萼龙葵的高风险潜在分布区,并有逐渐向西、向南蔓延的趋势(陈菁等,2020; 郭章碧等,2011; 王瑞等,2018)。我国已将其列入《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》(2021年更新)(中华人民共和国农业农村部和中华人民共和国国家质量监督检验检疫总局, 2021)和《中国自然生态系统外来入侵物种名单(第四批)》(中华人民共和国环境保护部和中国科学院,2016)。本研究通过对刺萼龙葵生物学和生态学特性、传播途径、入侵范围、危害性、防除措施和存在的问题等进行综述,以期为我国刺萼龙葵防治提供参考。

1 生物学特性

刺萼龙葵为一年生草本植物,苗期5—6月,花果期6—10月,生长期约150 d。刺萼龙葵株高10～120 cm,主茎分枝4～7个;除花冠外,整个植株皆有锥状硬刺,刺长0.5～1.2 cm,有毒;单叶互生,呈不规则羽状深裂。花序20～30个,每个花序有花10～20朵;花冠黄色;单花花期较短,为2～3 d,但整株开花持续期较长,约50 d (周明冬等,2009)。雄蕊的异型花粉总量约3.8×105粒,萌发较快,且萌发率较高(≥81%)(高芳等,2005),在原产地以异交为主,而在我国局部地区可自发自交(张丽娟和娄安如,2018)。

刺萼龙葵浆果直径7.7～10.0 cm,成熟后逐渐干裂;单株果穗21～120个,每穗具果4～8个,单株产果74～916个;每个果实有种子27～56粒,单株产种子1375～51566粒;种子的大小较均一,长、宽、厚度分别为(2.5±0.2)、(2.0±0.1)和(1.0±0.1) mm (张少逸等,2011b)。刺萼龙葵种子千粒质量2.4～3.0 g,单株种子质量3.3～154.7 g(车晋滇等,2006)。种子落到地面,进入土壤中,成为土壤种子库,严重受害区刺萼龙葵土壤种子库达到1.1万粒·m-2(张瑞海等,2019; 中国农业科学院,2015)。其种皮厚而致密,对胚有良好保护作用;种子的胚发育完全、胚乳富含营养,可为种子萌发提供良好的物质基础;种子有越冬休眠性,需要经历低温处理等后熟的休眠阶段才能萌发(车晋滇等,2006; 丛建民等,2016; 谷月,2017; Shalimuetal.,2012)。种子结构导致其短时间内发芽率低,萌发时间延长,如条件适宜,萌发率可超过80%,这种特性虽不利于其种群在新生境中快速大量繁殖,但是种皮的保护使之在恶劣条件下长期保持活力(张少逸等,2011a; Shalimuetal.,2012)。刺萼龙葵形态特征及其对草地危害见图1。

图1 刺萼龙葵形态特征以及对草地的危害Fig.1 Morphological characteristics of S. rostratum and its damage to grasslandA:刺萼龙葵单株;B:未成熟果实;C:成熟开裂果实;D:种子;E:重度危害的草地。A: A single plant of S. rostratum; B: Unripe fruits; C: Ripe and dehiscent fruits; D: Seeds; E: Heavily damaged grassland.

刺萼龙葵可通过产生化感物质和调整耐旱策略等生理特征入侵和扩展新生境。刺萼龙葵植株中的化感物质主要集中在茎叶部位(Shaoetal.,2018),提取物对反枝苋AmaranthusretroflexusL.和早熟禾PoaannuaL.种子萌发、根和茎生长有抑制作用,化感物质可能通过淋溶和凋落物分解等进入土壤,直接影响其他植物生长(邵华,2015)。在刺萼龙葵入侵的土壤中,黄曲霉AspergillusflavusLink等真菌显著增加,这些微生物释放的曲酸对反枝苋和早熟禾根和茎生长有抑制作用(Shaoetal.,2017),从而间接影响其他植物生长。

Yuetal. (2021)研究发现,刺萼龙葵对干旱胁迫的响应策略存在差异,适应干旱区的种群具有较高的光合速率可塑性,以应对干旱胁迫,而适应半干旱区的种群靠聚集渗透调节物质、提高叶片干物质和丙二醛含量应对干旱胁迫。刺萼龙葵的这种表型可塑性使其既能适应恶劣干旱生境,也能适应温和湿润生境。

2 生态学特性

降雨量、光照、人类干扰强度、土壤质地、年平均温度等是影响刺萼龙葵入侵和分布的主要环境因子(塞依丁·海米提等,2019)。刺萼龙葵既能在干旱区生长、开花和结实(谷月,2017; 宋珍珍等,2013; 赵晓英等,2007),又能适应湿润生境,且在湿润生境中生长速度更快,植株更高大(车晋滇等,2006)。刺萼龙葵喜光照,在地表开阔、多光照的田边、荒地、过度放牧的草地、河岸、砂石坑、路边、垃圾场、林缘等都能生长(谷月,2017; 郭晓艳等,2012; 贺俊英等,2011; Eminniyazetal.,2013),故结构简单、物种多样性低、受人类干扰的异质性生境有利于刺萼龙葵的生长和扩张(庞立东和孙余卓,2016)。

刺萼龙葵可适应多种土壤,尤其喜砂质土壤、碱性肥土或混和性黏土,对土壤养分要求低,既可入侵贫瘠的沙化草地,亦可入侵农田、果园、废弃的庭院等(郭章碧等,2011; 宋珍珍等,2013)。王瑞等(2018)研究发现,年平均温度、平均月温差、昼夜温差与年温差比值、最湿季平均温度、最冷季平均温度、年降水量是影响刺萼龙葵分布的关键因素。郭佳等(2019)研究表明,年平均温度和最湿季平均温度是影响刺萼龙葵在中国东北分布的主要环境因子。Weietal. (2009)研究指出,刺萼龙葵种子耐低水势和高盐胁迫,酸碱度对种子萌发无显著差异,但埋土深度影响种子出苗率,持续光照抑制种子萌发,种子在12.5～45 ℃均能萌发,最适萌发温度为25～35 ℃。综上可知,刺萼龙葵具有适应多变气候、喜光、耐干扰、对土壤要求低等生态学特征,入侵新生境后易于建植和生长。

3 传播途径

刺萼龙葵的传播途径包括自然传播和人为传播。自然传播包括自体传播、风力传播、水力传播、动物传播;人为传播包括无意掺杂传播、人为挟带传播和农贸传播(Zhouetal.,2021a)。刺萼龙葵自体传播是当果实成熟后,自动裂开,依靠重力、风力或动物摇动枝条等,种子从果实裂缝中散落到地表(朱金雷和刘志民,2012; Oudtshoorn &Rooyen,1999)。刺萼龙葵风力传播包括2种情况:一是种子被风从开裂的刺苞上吹落,在下落过程中远离植株,进行短距离传播;二是果实成熟后,植株自茎基部折断,整株在开阔地随风滚动,沿途传播种子(包菡等,2022; 庞立东和孙余卓,2016; Eminniyazetal.,2013)。水力传播是刺萼龙葵长距离传播的主要途径,种子和果实均可借助水流长距离传播,种子在水中可漂浮或悬浮4～7 h,果实则可长时间(>48 h)漂浮在水面;此外,种子还可通过蚂蚁携带进行短距离传播(Eminniyazetal.,2013)。

关于大型动物对刺萼龙葵传播作用存在2种观点:一种认为牲畜接触刺萼龙葵枯干的果枝,刺萼扎入动物皮毛,通过动物觅食和迁徙等活动传播(庞立东和孙余卓,2016),并发现牛毛、羊毛中夹杂刺萼龙葵的刺苞和种子的现象(包菡等,2022);另一种认为刺萼龙葵果实成熟后,果实或果穗与植株之间结构紧实,不易从植株上脱落,难以附着到牛或羊等动物皮毛上,通过动物传播(Zhaoetal.,2013)。此外,包菡等(2022)研究表明,刺萼龙葵可以通过动物取食种子过腹传播,然而大多数动物不喜欢取食刺萼龙葵,这种过腹传播是否具有普遍意义,尚需进一步研究。

随着国际贸易和旅游业的迅速发展,带有刺萼龙葵种子的商品可通过国内和国际市场进行贸易传播(塞依丁·海米提等,2019)。如刺萼龙葵种子掺杂到粮食、种子、牧草中,黏附到农具、车轮和鞋底上,或混于土壤和凋落物中,并通过运输或人为挟带等方式进行传播(王松,2018; Zhaoetal.,2013)。

4 入侵历史和分布特征

4.1 入侵历史

在我国,刺萼龙葵首先在1981年辽宁省朝阳县被发现,推测可能是由于当地面粉厂进口的美国小麦中混入刺萼龙葵种子,种子随被抛弃的麦麸进入野外环境,在随后的16 a里,先后在辽宁省阜新市、朝阳市和大连市发现入侵的刺萼龙葵。2003年,刺萼龙葵在北京密云被发现,随后在北京延庆也被发现。2005年,在吉林省、河北省和新疆维吾尔自治区均发现了刺萼龙葵,次年在山西省、内蒙古自治区发现刺萼龙葵入侵,2017和2019年,分别在天津市和宁夏回族自治区发现刺萼龙葵的分布(图2)。刺萼龙葵在中国的传播历史表明,其入侵地点呈现大幅度跨地域的不连续分布,造成这种分布格局有2种可能:一是人为传播能力不断强大;二是由同一地点或不同地点多次引入。日渐发达的交通、频繁往来的贸易和高度发展的旅游业等,促使人类无序流动增大,打破了原有的地理空间壁垒,使刺萼龙葵快速传播成为可能。多次从不同地区引入可能是导致分布于同一地区(如吉林省白城市)的刺萼龙葵基因存在明显差异的重要原因(Zhaoetal.,2013)。

图2 刺萼龙葵在中国的入侵历史Fig.2 Invasion history of S. rostratum in China

4.2 分布特征

自刺萼龙葵首次被发现至今的40多年里,已入侵我国9个省级行政区的55个区县(表1)。辽宁省作为首个入侵地,现已传播了10个地级市,较严重的有朝阳市、阜新市和大连市等。其次是内蒙古自治区,有9个盟市遭入侵,较严重的包括兴安盟、通辽市和赤峰市等地区。吉林省、河北省、北京市和新疆维吾尔自治区受害范围较小,山西省、宁夏回族自治区和天津市入侵时间短,受害较轻。

表1 刺萼龙葵在中国的分布Table 1 Distribution of S. rostratum in China

刺萼龙葵主要分布于我国的东北、华北和西北地区,从最西部新疆石河子到最东部辽宁本溪平山,东西跨经度38.2°,直线距离超过3000 km,从最北部内蒙古呼伦贝尔市鄂温克旗到最南部北京市房山区,南北跨纬度8.5°,纬度直线距离超过1100 km。内蒙古自治区和新疆维吾尔自治区之间存在较大的入侵空白,这可能是由于内蒙古自治区西部阿拉善盟、甘肃省和新疆维吾尔自治区东部地区广布沙漠,气候干旱、风沙严重、土壤贫瘠,降低了刺萼龙葵由东向西的入侵速度。此外,该地区人口稀少,城市分散,经济和交通不发达,经贸人员往来少,降低了刺萼龙葵的人为传播概率。

已有研究利用MaxEnt、GARP生态位模型,结合ArcGIS空间分析技术,预测刺萼龙葵在我国潜在适生区,发现影响其分布的主要气象因子是温度和降水;刺萼龙葵的潜在分布极广,在全国除西藏自治区、青海省、海南省及两广南部外的其他地区均适生,而在华中、华北及华东地区入侵风险极高,在华南各省入侵风险略小(塞依丁·海米提等,2019; 郭佳等,2019; 王瑞等,2018; 钟艮平等,2009)。由此推断,刺萼龙葵可能处于由中国北方向华北、华中和华东快速扩散阶段,应引起相关部门的重视。

5 危害

刺萼龙葵给我国农业、畜牧业和社会经济等方面造成了严重危害。其通过茎叶挥发、淋溶、凋落物分解、根系分泌等途径向环境中释放化学物质,抑制相邻植物的种子萌发和根系生长,从而排挤土著植物(庞立东和孙余卓,2016)。此外,其通过改变入侵地根际土壤真菌多样性及土壤酶活性,积累土壤中的过量硝酸盐,促进其根际细菌的生长和土壤微生物群落的变化(邵华,2015; Zhouetal.,2021b)。刺萼龙葵一旦成功入侵,便与入侵地物种争夺资源,排挤本地植物,可致30%以上的本土植物消失,大大降低入侵地的生物多样性,使农作物的产量与品质下降;刺萼龙葵还是一些农业有害微生物、昆虫和土壤线虫的寄主,随着刺萼龙葵的扩散而传播,极大影响农作物生存环境(郭章碧等,2011; 林玉和谭敦炎,2007; 寇紫倩等,2022)。

刺萼龙葵是一种有毒植物,能够产生一种神经毒素(茄碱),对呼吸中枢神经系统有显著的麻醉作用,一旦被牲畜大量食用会出现运动失调、多涎、急喘、颤抖、腹泻、呕吐、出血、肠炎等症状;花粉还能引起人类过敏性鼻炎;植株上的刺,可扎进牲畜的皮毛和黏膜,降低牲畜皮毛的商业价值(车晋滇等,2006; 谷月,2017);严重时果实会致绵羊OvisariesL.死亡(阿丽亚·阿不拉,2013)。

据统计,2012年辽宁省刺萼龙葵入侵面积大于0.5×104hm2,多年来,按照每年增加0.6×104～0.8×104hm2计算(曲智,2021),面积已超过7.3×104hm2,而吉林(1.2×104hm2)(王彩凤等,2010)、新疆(0.1×104hm2)(苏海英等,2022)等地入侵面积较小,有些则是零星分布;2020年内蒙古自治区是刺萼龙葵危害面积最大的地区,入侵面积达12.2×104hm2(包菡等,2022)。刺萼龙葵对我国玉米ZeamaysL.产业造成的潜在经济损失总值29.4亿～350.8亿元,损失率0.8%～8.9%(吴志刚等,2015)。

6 现有防除措施和存在的问题

刺萼龙葵防除措施的效果评价如表2所示。

表2 刺萼龙葵现有防除措施的效果评价Table 2 Effect evaluation of existing control measures on S. rostratum

6.1 防除措施

6.1.1 化学防除 对于刺萼龙葵入侵严重、危害面积大的区域,多使用除草剂进行化学防除。一般在开花前和花期(前期),用除草剂进行茎叶喷雾,可防止其产生种子,防除效果明显,而花期后期刺萼龙葵对除草剂抗性增强,特别是在果期,即使用灭杀性除草剂也不能完全阻止其结实(Abu-nassar &Matzrafi,2021)。除草剂采用单施或混施茎叶喷雾法,能够有效防治刺萼龙葵,在农田和荒地使用,在刺萼龙葵苗期防效达85%以上,但随着幼苗逐渐长大,防除效果下降 (曲波等,2011a; 张少逸等,2011a)。已有研究表明,灭生性除草剂(如草甘膦、草铵膦等)防除效果好于选择性除草剂(如2,4-D丁酯、氯氟吡氧乙酸、三氯吡氧乙酸等),而土壤处理除草剂(如乙草胺、克草胺、莠去津等)防治效果受土壤和天气状况影响(曹新明,2014; 郭晓艳等,2012; 晏文峰等,2022)。

6.1.2 物理防除 物理防除包括机械防除和人工防除。刺萼龙葵全株具刺,幼苗期生长较慢,此后生长显著加快,植株成熟后,根系入土深且植株上的刺变硬,不方便铲除,故在其植株长有4片真叶前进行物理防除最佳(郭晓艳等,2012)。若在果实成熟时铲除,容易造成种子的散落和传播(兰希平,2012)。对于大面积发生的刺萼龙葵,多采用大型机械在4叶前期多次犁翻压埋,灭杀植株,减少当季危害和产生大量种子(晏文峰等,2022)。对发生面积较小、密度小的农田和草场中的刺萼龙葵,可在果实成熟前(刺质地较软,不易刺伤皮肤)用镐和锹将其连根拔起,此时没有成熟的种子产生,不会再有后代出现,防除效果最佳(阿丽亚·阿不拉,2013)。

物理防除需要连续多年多次进行,且在不同时间防除措施不同。在春季植物返青前,对防治区内刺萼龙葵的枯残枝、落果进行铲除、集中烧毁和深埋,以减少遗留在地表的种子量,减少种子来源(王松,2018);5月清除苗期植株;7月清除旺盛生长期植株;8月上旬清除种子成熟前植株;而进入9月后,刺萼龙葵种子成熟,物理清除法不再适用。另外,由于刺萼龙葵的种子有休眠机制,当年未萌发的种子可能在数年后萌发,所以,对刺萼龙葵入侵过的地方,要连续多年追踪调查和防除(卡哈尔·哈力克和李家春,2013; 庞立东和孙余卓,2016)。

6.1.3 生态防除 生态防除主要利用本地植物替代控制刺萼龙葵并进行生态修复,目前相关研究较少,但具有一定的可行性和应用潜力;植物替代控制结合物理防除,可增加植物多样性,抑制刺萼龙葵再次入侵(庞立东和孙余卓,2016)。刺萼龙葵幼苗期生长较缓慢,竞争能力弱,可密植其他生长快的植物与之竞争,削弱其生长势,减轻危害。紫穗槐AmorphafruticosaL.和沙棘HippophaerhamnoidesL.生长较快,易形成密丛,对刺萼龙葵具有良好的控制效果(阿丽亚·阿不拉,2013; 郭晓艳等,2012)。在农田种植玉米和向日葵HelianthusannuusL.等高杆作物并结合铺设地膜可显著抑制刺萼龙葵的个体生长,并降低种群密度。种植草木犀Melilotusofficinalis(L.) Pall.+冰草Agropyroncristatum(Linn.) Gaertn.+羊草Leymuschinensis(Trin.) Tzvel.、披碱草ElymusdahuricusTurcz.+冰草或单种苜蓿MedicagosativaL.等,配以科学管理,可持续而有效地抑制刺萼龙葵对天然草原的入侵(李霄峰,2018; 晏文峰等,2022)。

6.2 存在问题

(1)化学防除存在问题。除草剂药效随苗龄增加降低,进入果期后则无法用除草剂彻底杀死,除草剂使用受到植物生长期限制。一些广谱性除草剂除了杀死目标植物外,也会杀死多年生优良牧草甚至树木,增加环境危害,不宜大量使用。除草剂对土壤里的种子无效,施药后种子仍能萌发,仍会继续造成危害。因此,单独使用化学防除措施无法彻底防除刺萼龙葵。

(2)物理防除存在问题。刺萼龙葵植株长满毒刺,不便于人工防除,防除效果低。人工防除需要大量人力和时间,工作效率低,适用面积小(庞立东和孙余卓,2016)。利用犁翻压埋机械措施防除速度快,适于大面积作业,但需要持续多次防除,且遗漏率大,遗漏植株仍会继续造成危害。故单独使用物理措施不能彻底防除刺萼龙葵。

(3)生态防除存在问题。生态防除利用植物替代法限制刺萼龙葵长势、种子产量和密度,但是相当数量的植株仍然能够完成生活史,造成潜在危害。替代植物需要形成规模,才能达到抑制刺萼龙葵的效果,见效慢。而对于农田、路旁、天然草地等生境不适于开展植物替代法,无法抑制刺萼龙葵。故单独使用植物替代法无法彻底防除刺萼龙葵。

7 展望

7.1 开展刺萼龙葵入侵风险评估

针对刺萼龙葵危害区不同土地利用类型,开展植被、土壤、土地利用方式和危害程度调查,分析导致刺萼龙葵入侵、扩散的主导因子,以及各个因子之间的关系,筛选能够反映刺萼龙葵入侵风险的评估指标,建立刺萼龙葵风险评估指标体系以及综合评价方法。利用该评价方法,对不同立地类型开展入侵风险综合评价,针对评价结果,采取不同防除理措施,落实防治重点,便于防治。

7.2 开展针对性的防治措施

针对不同立地类型采取不同防治策略:(1)农田,可采用化学、物理防除措施相结合方式,利用苗前施用灭生性和封闭性除草剂,苗后施用选择性除草剂,大面积灭杀刺萼龙葵幼苗,对于零星植株采用人工拔除措施;(2)人工草地,可种植苜蓿、冰草、羊草、草木犀和披碱草等替代植物,遏制刺萼龙葵扩散;(3)天然草地,应降低草地载畜量,补播乡土植物,加强围栏封育,遏制刺萼龙葵风力传播;(4)道路和河流,在路边和河岸建立机械围栏和绿篱等阻截带,阻止刺萼龙葵通过河流和交通工具远距离传播;(5)居民区附近的垃圾场、牲畜圈、空地等人员流动大的场所,及时发现并拔除刺萼龙葵。

7.3 加强入侵机制和防控技术研究

目前需要解决的关键理论问题有:(1)刺萼龙葵动物传播机制研究。通过野外观察和控制试验,研究刺萼龙葵能否利用具刺的植株和果实附着在动物体外,通过动物觅食和迁徙等活动进行体外传播;动物能否在无人喂饲的自然环境中,取食成熟的刺萼龙葵种子进行体内传播;不同传播途径对刺萼龙葵自然扩散的贡献。(2)刺萼龙葵人为传播机制研究。开展刺萼龙葵人为传播途径、过程,以及不同传播途径对刺萼龙葵入侵和扩散的贡献等方面研究,明确刺萼龙葵的人为传播机制。(3)不同生境土壤种子库中刺萼龙葵种子活性变化。目前无法确定不同自然生境中土壤种子在不同土壤深度的萌发特性,以及在自然条件下种子活性的持续时间等,亟待开展不同生境土壤种子库中刺萼龙葵种子活性变化研究。(4)研发刺萼龙葵土壤种子库萌发调控技术。利用物理、化学和生态学方法,研发抑制或激发土壤中刺萼龙葵种子萌发技术,以降低土壤中种子活力或使活力丧失,或激发种子同一季节萌发以便集中灭杀。(5)生物防治技术的研发与应用。除了研发引进原产地病原微生物和天敌昆虫外,发掘本土生物防治资源,用于抑制刺萼龙葵生长和扩散;通过基因工程,培育低毒、低入侵力、低化感作用的品种,通过自然杂交和基因表达,降低刺萼龙葵自然种群的危害。因此,各高校与科研院所应通力合作,在刺萼龙葵入侵、定植和扩散机制和防控技术上开展研究,突破关键技术壁垒,提出最佳防控措施。