大熊猫国家公园四川崇州区域的有蹄类物种组成及活动节律研究

王钰瑾，何兴成，白俊， ，冉江洪 ，付强，王磊，樊星

（1. 四川大学生命科学学院，生物资源与生态环境教育部重点实验室，成都 610065；2. 四川省林业勘察设计研究院有限公司，成都 610036；3. 大熊猫国家公园崇州管护总站，四川崇州 611200；4. 大熊猫国家公园成都管理分局，成都 610096）

物种的活动节律指动物在固定周期内不同时段的活动强度及变化规律（张德祥等，2022），能够反映动物个体的营养状况、社会地位、生存压力等状态（孙佳欣等，2018），广义上可以分为日节律、潮汐节律、月节律、季节性节律和年节律（彭科等，2021），是行为生态学的重要研究内容（Finnet al.，2022）。物种活动节律可能受内在因素、外在环境因素，以及物种间相互作用的影响（Chenet al.，2019）。对物种的活动节律进行研究能为物种的保护和管理提供科学依据（李平等，2021）。

有蹄类物种可通过觅食行为影响植被群落的组成 和结 构（Tahtinenet al.，2014；Lillianet al.，2019），再通过食物网的相互作用或栖息地植被结构的改变对其他物种产生间接影响（Fuller，2001；Rooney & Waller，2003）。它们还可通过排泄行为影响森林生态系统的氮循环，从而影响整个森林植物群落的生物多样性（Murrayet al.，2013），是生态系统演替和变化的重要推动者（Woodwardet al.，2021）。野生有蹄类与人类有密切的关系，一方面它们可能会在觅食时破坏农田，并与牲畜争夺资源，对人类生活造成一定影响；另一方面，人类饲养的家犬也可能与野生有蹄类产生冲突，影响有蹄类的生存（Liet al.，2020）。对生态系统的巨大影响以及与人类高水平相互作用使得保护有蹄类动物成为全球生态系统管理的重要组成部分（Ofstadet al.，2016）。开展有蹄类动物活动节律研究是了解其生存状态、预测生态系统变化和制定保护政策的基础工作和重要手段（孙佳欣等，2018）。

早期对动物活动节律的研究多采用直接观察（胡锦矗，1987）、无线电遥控技术（曾治高，宋延龄，2001）、瞬时扫描取样（郭松涛等，2003）等方法，在时间和调查范围上具有一定的局限性。随着技术的发展，24 h不间断工作的红外触发相机被应用于野生动物行为学研究。2012 年开始，我国学者开始利用红外相机分析野外动物种群的活动节律（章书声等，2012）。如对黑麂Muntiacus crinifron（章书声等，2012）、牦牛Bos grunniens（高惠等，2013）、麋 鹿Elaphurus davidianus（杨 道 德 等，2013）、华南梅花鹿Cervus pseudaxis（程建祥等，2018）、小麂Muntiacus reevesi（陈尔骏等，2022）、野猪Sus scrofa（谢培根等，2022）、中华斑羚Naemorhedus griseus（赵晨光等，2022）等单一物种的活动节律研究。而对区域内全部大中型物种的活动节律同时进行分析的研究依然较少。对同域物种的活动节律进行研究，可为了解它们在时间生态位上的分化与共存打下基础，有助于保护区域内的生物多样性（冯彬等，2022）。

本研究对2016—2020 年大熊猫国家公园四川崇州区域红外相机监测的有蹄类数据进行了较为全面的整理和分析，目标是：（1）了解区域内有蹄类动物的种类、分布及多度状况；（2）了解探测次数较多的有蹄类物种的日活动节律和季节性变化规律；（3）为区域有蹄类动物的保护和精细化管理提供科学依据，同时丰富有蹄类动物的行为生态学资料，为进一步开展区域内有蹄类物种的生存状况、生境选择，以及物种共存等研究奠定基础。

1 研究方法

1.1 研究区域

研究区域位于大熊猫国家公园四川崇州区域（103°07’～103°17’E，30°43’～30°51’N），总面积147.773 km2。地势西北高、东南低，最低海拔1 238 m，最高海拔3 868 m，相对高差超过2 500 m。属亚热带季风气候（山地类型），雨量极为充沛，一年中雨期可达200 d，且云雾天气较多，日照时间少，湿度大。4—9 月为夏秋季，10 月至次年3 月为冬春季（龚旭，2020）。

1.2 相机布设

2016 年1 月—2020 年12 月，在研究区域共布设红外相机（LOREDA L710）调查位点135个，原则上按照公里网格布设，网格大小为1 km×1 km，安装海拔为1 348～3 755 m。相机安放点选择上方有树冠或岩石等遮蔽物的地方，以避免阳光直射。相机固定在树干或粗壮的横枝上，距地面约1.5 m。镜头拍摄角度沿水平位置向下约15°，清理监测区域内可能会触发红外相机的灌木和草本植物，以降低误触的可能性。统一设置参数：24 h 监控，拍摄间隔为1 min，拍摄模式为3张照片+30 s的视频，感应灵敏度为中。每3 个月至少检查一次相机是否正常工作，及时更换电池及SD 储存卡。记录每个位点的经纬度、海拔、安放时间及收取时间等信息。储存卡取回后，进行人工识别并录入表格。在表格中录入相机编号、经纬度、物种名、拍摄日期和时间。

图1 研究区域和红外相机点布设位点Fig. 1 Study area and camera trapping sites

1.3 数据处理与分析

把同一监测点位上30 min 以内拍摄到的同一物种照片合并为一次独立探测（O’Brienet al.，2003）。将一天分为24 个时间段，第n时间段定义为（n-1）时和n时之间（n=1，2，3，…，24）。

1.3.1 日活动节律及季节性差异分析采用核密度函数分析（kernel density estimation，KDE）对物种的日活动节律特征进行描述（Ridout & Linkie，2009）。利用核密度函数建立物种全年及不同季节的日活动节律函数模型：̂(x;v) =式中，Kv为vonMises 分布的概率密度函数，d（x，xi）为任意一点x与样本量i之间的角度距离（Ridout & Linkie，2009）。采用R软件中的overlap包和activity 包来绘制核密度函数曲线图，其中，横轴代表时间，纵轴（活动强度）代表该时间点上目标物种被探测到的概率（肖梅等，2022）。

利用overlap包中的overlapEst（）函数分布曲线重叠面积比（Δ）来衡量不同季节间物种活动节律的重叠程度，Δ取值范围为［0，1］，0表示完全分离，1 表示完全重叠（Meredith & Ridout，2016）。利用activity 包中的compareCkern（）函数对不同季节间物种的活动节律差异性进行检验（Rowcliffe，2021）。

所有检验的差异显著水平设定为P≤0.05，所有分析均在Excel 2016和R 4.1.2中进行。

1.3.2 夜行性分析根据研究区域的日出日落时间，将06∶00—20∶00 定义为夏秋季的白天，将07∶00—19∶00 定义为冬春季的白天，利用夜行性指数衡量物种的日活动主要在昼间还是夜间发生（张德祥等，2022）。将每小时的独立有效照片数除以总独立有效照片数，记为物种在该时段的相对活动强度。将夜间相对活动强度除以昼间相对活动强度即为物种的夜行性指数，若夜行性指数大于1，说明物种的夜间相对活动强度大于昼间，为夜行性动物；反之为昼行性动物；若夜行性指数接近1，则说明物种日活动节律无明显昼夜差别。

2 结果

2.1 有蹄类物种组成

135个监测点位共30 812个相机工作日，拍摄物种照片共73 447张、物种独立有效照片共5 024张。共记录到水鹿Rusa unicolor、扭角羚Budorcas taxicolor、野猪、中华鬣羚Capricornis milneedwardsii、中华斑羚、林麝Moschus berezovskii、毛冠鹿Elaphoduscephalophus、岩羊Pseudois nayaur和小麂9 种有蹄类物种（表1），其中，国家一级重点保护野生动物有林麝和扭角羚2种，国家二级重点保护野生动物有水鹿、中华鬣羚、中华斑羚、毛冠鹿、岩羊5 种。水鹿和扭角羚的探测次数最多，扭角羚和毛冠鹿出现的相机点位数最多，扭角羚和中华斑羚的分布海拔跨度最大。因小麂的探测次数太少，不计入活动节律分析。

表1 物种照片数、独立探测数及出现点位数Table 1 Numbers of species photographs，independent detections and camera sites of occurrence

2.2 日活动节律分析

活动节律分析结果显示，水鹿、毛冠鹿、扭角羚和中华斑羚的日活动模式相似，属双峰型（图2）：水鹿、毛冠鹿和扭角羚活动高峰均出现在08∶00—09∶00 和18∶00 左右，最高峰均出现在18∶00 左右；中华斑羚活动高峰为08∶00—09∶00 和13∶00—

图2 大熊猫国家公园四川崇州区域8种有蹄类的日活动节律Fig. 2 Daily activity rhythms of 8 ungulates in the Chongzhou area of Giant Panda National Park，Sichuan

14∶00。

岩羊和野猪是典型的昼行性物种，日活动模式呈单峰型，岩羊活动高峰出现在12∶00 左右，野猪活动高峰出现在12∶00—18∶00。

中华鬣羚和林麝的日活动节律没有明显的活动高峰，也没有明显的昼夜活动偏好性。中华鬣羚在09∶00 和21∶00 左右出现较高的活动强度；林麝在02∶00、11∶00 和19∶00 左右出现较高的活动强度。

2.3 日活动节律季节性差异

日活动节律的季节性差异分析结果显示：水鹿（Δ=0.887，P=0.988）、岩羊（Δ=0.869，P=0.246）、毛冠鹿（Δ=0.844，P=0.078）的日活动节律没有显著的季节性差异，且活动峰值的时间差异不大。而中华斑羚（Δ=0.831，P≤0.05）、扭角羚（Δ=0.846，P≤0.05）、野 猪（Δ=0.852，P≤0.05）、中 华 鬣 羚（Δ=0.619，P≤0.05）和林麝（Δ=0.795，P≤0.05）在夏秋季和冬春季的日活动节律差异显著。

中华斑羚在夏秋季出现了3 个活动高峰：07∶00、13∶00 和19∶00；而冬春季只有2 个活动高峰：09∶00 和16∶00。扭角羚在冬春季的活动时间段比夏秋季短，夏秋季活动高峰期出现在07∶00和19∶00，冬春季活动高峰期出现在08∶00 和18∶00。野猪夏秋季活动高峰出现在12∶00，而冬春季活动高峰出现在18∶00。中华鬣羚在夏秋季有3个较明显的活动高峰：09∶00、17∶00 和23∶00，但在冬春季只有1 个活动高峰：20∶00。林麝在夏秋季和冬春季都有3个活动高峰，夏秋季为01∶00、11∶00 和19∶00，冬春季出现在03∶00、14∶00和19∶00（图3）。

图3 大熊猫国家公园四川崇州区域8种有蹄类不同季节的日活动节律Fig. 3 Daily activity rhythms of 8 ungulates in different seasons in the Chongzhou area of Giant Panda National Park，Sichuan

2.4 夜行性分析

各物种在不同季节的夜行性指数表明（表2），水鹿、扭角羚、毛冠鹿、中华斑羚、岩羊、野猪和林麝不论在夏秋季还是冬春季，都表现出明显的昼行性特征；中华鬣羚在夏秋季呈昼行性特征，但在冬春季表现出夜行性特征。

表2 大熊猫国家公园四川崇州区域8种有蹄类的夜行性指数Table 2 Nocturnality index of 8 ungulates in the Chongzhou area of Giant Panda National Park，Sichuan

3 讨论

本次调查显示区域内有蹄类动物共9种，种类丰富且珍稀濒危程度高。根据本次红外相机调查结果，水鹿和扭角羚是研究区域内数量上最占优势的有蹄类物种，扭角羚和毛冠鹿是分布最广的有蹄类物种。

在日活动节律上，除中华鬣羚在不同季节表现出了不同的昼夜偏好外，其余有蹄类物种均具有明显的昼行性特征。水鹿、毛冠鹿和扭角羚具有明显的晨昏性特征，在清晨和傍晚出现2次活动高峰，而野猪在中午时分出现全天唯一一次活动高峰，这和已有的研究结果（孙佳欣等，2018；何兴成等，2019；贾国清等，2022；肖梅等，2022）相符。林麝的活动节律曲线也和之前的研究（查穆哈，2019）基本重合。中华斑羚的活动节律呈双峰型，在08∶00—10∶00、13∶00—14∶00 分别出现第一、第二个活动高峰，而过去的研究结果显示中华斑羚的第二个活动高峰常出现在18∶00左右（孙佳欣等，2018；彭科等，2021；冯彬等，2022；赵晨光等，2022）。本研究中，尽管中华鬣羚在午后和傍晚后出现活动小高峰，但总体并未表现出明显的晨昏特性，但冯彬等（2022）的研究表明，中华鬣羚具有明显的昼行性，且在09∶00 和19∶00 左右出现非常明显的活动高峰。岩羊的日活动节律呈单峰型，在12∶00 左右出现活动高峰，但刘鹏等（2019）发现，岩羊的日活动模式呈双峰型且具有明显的昼行性，崔多英（2007）和提布（2021）也发现其活动节律具有明显的晨昏特性。出现上述差异的可能原因有：第一，地区差异，不同地区同一物种的活动模式不同，可能受到了水、食物、光照、捕食风险甚至人为干扰等环境因素的影响。孙佳欣等（2018）的研究表明，虽然陕西、湖南和四川的毛冠鹿的日活动模式均为双峰型，但其活动高峰存在地区差异，整体来看，这3 个地区毛冠鹿活动高峰出现的时间为陕西最早、湖南次之、四川最晚。第二，种间相互作用导致物种的活动节律发生了变化。若同域分布的有蹄类在一种生态位维度上相似，那么它们就会在另一种维度上产生分化以减少重叠，从而维持种间的共存（Bagchiet al.，2003）。同域分布的有蹄类在栖息地或食性上的重叠会导致时间生态位的分化，也可能导致活动节律差异。冯彬等（2022）的研究表明，在有中华鬣羚存在的情况下，中华斑羚会显著增加昼间的活动强度，并改变其晚高峰的活动时间与强度；Ferreguetti 等（2015）的研究表明，巴西Vale 自然保护区内栖息地重叠率高达74%的赤短角鹿Mazama americana和灰短角鹿M. gouazoubira会通过活动节律上的分化达到共存，前者主要在夜间活动，而后者主要在白天活动。

从季节性日活动节律差异来看，水鹿、岩羊、毛冠鹿的季节日活动节律没有显著差异，这与贾晓东等（2014）的研究结果相似。中华斑羚和野猪的活动高峰在不同季节存在显著差异，这可能是气候条件和食物资源变化引起的（李琦，2015）。夏秋季节，中华斑羚的第二个活动高峰出现在13∶00 左右，这是由于其本身的采食习性（贾晓东等，2014），会在午后出现1 个短暂的采食期，而夏秋季食物资源丰富，因此中华斑羚在第二个活动高峰期后也许还会继续采食，但不再出现明显的活动高峰；而冬春季气温较低、食物资源少，因此必须在一天中较为暖和的时段里获取足够的食物才能满足生存需求，这可能是冬春季中华斑羚在傍晚的活动高峰比夏秋季提前的原因（贾国清等，2022）。野猪冬春季活动高峰出现时间比夏秋季晚，这是因为冬季气温低、日出时间晚，野猪的整体活动模式后移。

物种在群落中实现共存的方法之一是对不同的资源进行分化利用，并最终形成不同维度的生态 位 分 化（Yackulic，2017；Carvalho & Cardoso，2020）。时间、空间和营养是动物3 个最主要的生态位维度（Granroth-Wilding & Phillips，2019）。了解同域分布物种的时间生态位特征，有助于了解其生态行为策略，也为进一步了解它们之间的共存机制打下了基础（Crooseet al.，2019）。有蹄类动物作为森林生态系统的重要组成部分以及大型食肉动物的主要猎物，对于维持区域生物多样性和生态系统稳定性具有重要意义。本研究基于红外相机监测数据，对大熊猫国家公园四川崇州片区内8 种同域有蹄类物种的日活动节律进行了初步研究，为其生态学研究和保护措施的制定提供了科学依据，但影响这些物种活动节律的主导因素还不明晰，有待深入研究。

致谢：感谢四川鞍子河国家级自然保护区管理局的大力支持和协助；感谢保护区所有野外调查人员为数据收集的付出；感谢四川大学生命科学学院李明明等同学在数据分析过程中给予的热心帮助！