同域分布的黑麂和小麂的时空生态位分化

胡娟谢培根李婷婷郭瑞许丽娟宋虓*徐爱春*

（1中国计量大学生命科学学院，杭州 310018）（2浙江清凉峰国家级自然保护区管理局，杭州 311300）

具有相似生态需求的同域分布物种的生态位分化对于物种共存具有重要作用(储诚进等，2017)。竞争排斥原理表明两个以上同域生活的相似物种必然通过栖息地、食性或活动节律形成生态位差异，才能实现稳定共存(Abrams,1983)。Schoener(1974)的研究发现，55%的研究表明空间维度是影响物种生态位分化的最重要因素，40%为营养维度，仅5%为时间维度。空间维度指野生动物根据竞争者、捕食者等生物因素对海拔、植被类型等环境因子的选择，主要为动物提供食物、水源和隐蔽条件等(吴鹏举和张恩迪，2004)，水源和坡位也一定程度反映食物的种类、丰富度以及人为干扰对野生动物的影响(郑祥等，2006；何振等，2007；夏昕，2021)。营养维度主要指野生动物对食物的选择，通过研究同域分布有蹄类的取食差异和重叠，以了解它们对资源的竞争并分析其共存机制(Atwoodet al.,2020;Zhonget al.,2020)。时间维度包含日活动节律和季节变化，受昼夜更替以及生物内部调控机制等因素影响，是对环境因素变化所产生的长期适应，时间和调控机制具有刚性，相对不易改变(刘鹏等，2019；晏鸣霄等，2021)。

黑麂(Muntiacus crinifrons)和小麂(M.reevesi)同属麂属，是我国特有的鹿科动物。二者亲缘关系相近，且食性十分相似，都喜食蔷薇科、百合科和杜鹃花科等灌丛植物(欧善华等，1981;Yinet al.,2021)。黑麂主要分布在浙江、安徽、江西和福建四省(程松林等，2012)，是我国国家一级重点保护野生动物，世界自然保护联盟(IUCN)将其列为世界濒危物种红色名录易危(Vulnerable,VU)，《中国脊椎动物红色名录》将其列为濒危(蒋志刚等，2016a；雷军成等，2016;IUCN,2021)。近几十年来，由于人类对森林过度利用导致栖息地片段化，黑麂正面临栖息地丧失和种群隔离等严重问题(程宏毅等，2008；徐文辉等，2013)，加之偷猎行为，使窄域分布的黑麂种群数量受到严重威胁(盛和林，1987)。小麂的分布较黑麂广泛(罗娟娟等，2019)，在黑麂分布的地方均有小麂分布(郑伟成等，2012)，但由于栖息地的丧失，其种群数量也受到了较大威胁(蒋志刚等，2016b)，已被列入中国脊椎动物红色名录易危级(蒋志刚等，2016a)。

近年来，已有大量黑麂和小麂栖息地选择(郑祥等，2006；鲁庆彬等，2007；陈良等，2010；程松林等，2012；徐文辉等，2013；余建平等，2020)和日活动节律的研究(章书声等，2012；陈智强等，2021；杨婵等，2021)，但对同域分布的黑麂和小麂的生态位分化仅有少量研究，如戚伟尧等(2020)对遂昌牛头山黑麂与小麂的生态位分化进行了研究，发现二者偏好的日活动高峰、海拔和植被类型存在差异，但二者的共存机制仍不明确，不同因素的作用程度及其是否存在季节性变化也缺乏探究。

本研究以浙江清凉峰国家级自然保护区龙塘山区域分布的黑麂和小麂种群为研究对象，采用红外相机技术，在竞争排斥原理和生态位理论的框架下提出如下预测并验证：(1)由于食性相似度较高，同域分布的黑麂和小麂可能通过在栖息地空间和时间两个维度上的分化实现共存；(2)各个季节的资源条件不同，因此，黑麂和小麂的生态位分化模式也应存在季节差异；(3)黑麂和小麂对栖息地的偏好差异不仅限于海拔和植被类型，对其他重要生态因素(如坡位和水源)的选择也影响二者空间生态位的分化；(4)根据Schonenr(1974)的不同生态位维度逐级递减理论，黑麂和小麂应优先通过栖息地的分化实现共存，在资源条件较差，竞争更加激烈时，则同时采用在时间上相互回避的方式。

1 研究方法

1.1 研究区域概况

浙江清凉峰国家级自然保护区位于浙江省西北部杭州市临安区境内，由龙塘山森林生态系统保护区域、千顷塘野生梅花鹿保护区域和顺溪坞珍稀濒危植物保护区域三部分组成。本研究以龙塘山森林生态系统保护区(以下简称龙塘山区域)为研究区域，该区域地处临安西部(北纬30°05′~30°17′，东经118°52′~119°11′)，面积4 482 hm2，位于中亚热带北缘，具明显的亚热带中山山地季风气候。年平均气温12.5℃，年降水量2 331.9 mm，年平均相对湿度81%。研究区域四季分明，3—5月为春季，6—8月为夏季，9—11月为秋季，12月至次年2月为冬季。植被类型多样，高海拔地区以针阔混交林为主，针叶林为辅，低海拔地区以常绿落叶阔叶混交林和落叶阔叶林为主。浙江清凉峰国家级自然保护区周边社区为典型的山地社区经济特征，收入来源是山核桃、木材、茶叶、毛竹等，由于当地居民常上山采摘山核桃等，因此导致保护区内有较高的人为干扰(刘周等，2020)。

1.2 调查方法

2018年12月至2019年11月，在浙江清凉峰国家级自然保护区龙塘山区域采用公里网格法(李晟等，2014)布设红外相机对野生鹿科动物进行调查。首先用Arcgis10.3将调查区域划分为若干个1 km×1 km的网格，在单元格中心点50 m×50 m范围内根据可达到性选择黑麂和小麂可能利用的位置安放红外相机，共计52台(图1)。相机捆绑高度60~80 cm，布设密度为每单元格1台。相机型号猎科Ltl-6210，拍摄参数设置为连拍张数2张，拍摄间隔5 s，灵敏度中。布设时记录红外相机位点经纬度、栖息地类型、海拔、坡向、距水源距离等环境信息。2019年5月更换储存卡，11月回收相机。

图1 龙塘山区域黑麂和小麂的红外相机监测位点示意图Fig.1 Schematic diagram of infrared camera monitoring locations of black muntjac and Reeves’muntjac in Longtangshan Nature Reserve

1.3 数据处理

1.3.1 独立有效照片

由于人类干扰或动物活动会在同一时段内触发红外相机连续拍摄，从而使同一动物在短时间内多次被拍到，为避免重复计数，将同一台相机30 min内拍摄的同一物种照片及视频记为1张独立有效照片(independent photograph)(O’brienet al.,2003;Yasuda,2004；程建祥等，2018)。

1.3.2 平均拍摄率

黑麂和小麂的相对多度采用平均拍摄率(Average capture rate,ACR)来计算(Liet al.,2010)。通过不同海拔、植被类型、坡位和距水源距离的红外相机拍摄到的黑麂和小麂的独立有效照片，计算在不同季节有效工作日内的平均拍摄率，分析二者对不同环境因子的选择差异，公式如下：

式中，Nijk表示物种i在j季节内不同环境因子区间k内所拍摄到的独立有效照片数，Tj表示红外相机在j季节内的总有效工作日。将相应环境区段内物种独立有效照片数与所有相机一整年中的有效工作日所得的平均拍摄率定义为年平均拍摄率。

1.3.3 空间差异分析

龙塘山区域植被类型主要包括常绿落叶阔叶混交林、针阔混交林、针叶林和落叶阔叶林。保护区内最高海拔为1 787.4 m，因此分成6个不同海拔区间，每个区间范围是200 m，分别为＜700 m、700~900 m、901~1 100 m、1 101~1 300 m、1 301~1 500 m、＞1 500 m。根据安放红外相机时的具体情况记录，坡位分为山脊、上坡、中坡、下坡、山谷，距水源距离主要分为＜300 m、300~600 m、＞600 m 3个区段。采用R Studio(Team,2021)的皮尔逊卡方检验和Fisher精确检验分析黑麂和小麂对植被类型、海拔、坡位、距水源距离的利用情况，并对不同季节和不同植被类型、海拔、坡位、距水源距离内红外相机的平均拍摄率绘制直方图。

1.3.4 核密度估计方法

采用核密度估计方法(Kernel density estimate)分析黑麂和小麂的日活动节律(Ridout and Linkie,2009)。这种方法将物种的每次探测定性为从连续的日活动节律分布中采集的随机样本，从而描述了目标物种在某个特定时间段被探测到的概率。使用R Studio的activity包(Rowcliffe,2021)和overlap包(Meredith and Ridout,2014)绘制拟合到动物活动时间数据的核密度曲线，横轴为活动节律时间，纵轴(密度)为目标物种在该时间点上被拍摄到的概率，曲线下面积的积分值为1。同时，采用重叠系数(Coefficient of overlap)计算黑麂和小麂不同季节间日活动节律的重叠程度，根据物种间较小的样本量进行选取，进而判断重叠系数：当样本量小于50时，采用Δ1判断；当样本量大于75时，采用Δ4。Δ1或Δ4=1表示完全重叠，Δ1或Δ4=0表示完全分离(陈立军等，2019)。

2 结果

2018年12月至2019年11月，龙塘山区域最终有效监测网格52个，红外相机累计工作18 720相机工作日(trap days)，拍摄到黑麂独立有效照片251张，小麂独立有效照片711张。监测到黑麂和小麂活动的红外相机位点分别为28个和24个，占所有监测位点的53.85%和46.15%。

2.1 栖息地选择

2.1.1 植被类型

卡方检验表明黑麂和小麂对4种植被类型的利用存在极显著差异(χ2=63.435,df=3,P＜0.01)，Fisher精确检验表明冬季二者对植被的利用不存在显著差异(P=0.348)。春、夏、秋季黑麂在针阔混交林中的ACR最高，分别为2.06、6.19、4.44，冬季在落叶阔叶林中的ACR最高(0.71)。小麂则表现为全年对落叶阔叶林偏好(冬季：ACR=4.24；春季：ACR=9.60；夏季：ACR=10.10；秋季：ACR=8.08)(图2)。

图2 不同季节黑麂和小麂在不同植被类型的平均拍摄率.DEBF：常绿落叶阔叶混交林；DBF：落叶阔叶林；MBF：针阔混交林；CF：针叶林Fig.2 Average capture rate of black muntjac and Reeves’muntjac in different seasons in different vegetation types.DEBF:Deciduous and evergreen broadleaved forests;DBF:Deciduous broadleaved forests;MBF:Mixed broadleaf-conifer forests;CF:Coniferous forests

2.1.2 海拔

卡方检验表明黑麂和小麂对不同海拔的利用存在极显著差异(χ2=192.375,df=5,P＜0.01)，Fisher精确检验表明冬季二者对不同海拔的利用不存在显著差异(P=0.28)。黑麂在海拔1 301~1 500 m的年平均拍摄率最高(3.05)，小麂在海拔901~1 100 m的年平均拍摄率最高(7.75)。不同季节的分布格局也存在差异，冬季黑麂和小麂活动范围主要集中在中低海拔地区(700~1 100 m)；春季黑麂对不同海拔选择不明显，小麂则仍主要选择中低海拔地区(700~1 100 m)；夏、秋季黑麂和小麂在中高海拔地区活动较为频繁(黑麂：1 101 m以上；小麂：901 m以上)(图3)。

图3 不同季节黑麂和小麂在不同海拔的平均拍摄率Fig.3 Average capture rate of black muntjac and Reeves’muntjac at different elevations in different seasons

2.1.3 坡位和距水源距离

卡方检验表明黑麂和小麂对坡位的选择存在极显著差异(χ2=42.482,df=3,P＜0.01)，Fisher精确检验表明冬季二者对不同坡位的利用不存在显著差异(P=0.1635)。黑麂冬、春、夏季均在上坡位的ACR最高，分别为1.11、2.35、3.83，秋季主要选择山脊处(ACR=4.44)。小麂冬、春、秋季在中坡位的ACR最高，分别为3.74、5.91、5.71，夏季则主要选择上坡位(ACR=9.26)(图4)。黑麂对坡位表现为随意选择，小麂则主要表现对中坡位的偏好。在山谷地区均未拍摄到黑麂和小麂活动。

图4 不同季节黑麂和小麂在不同坡位的平均拍摄率Fig.4 Average capture rate of black muntjac and Reeves’muntjac in different slope positions in different seasons

卡方检验表明黑麂和小麂对距水源距离的选择存在极显著差异(χ2=66.521,df=2,P＜0.01)，Fisher精确检验表明冬季二者对水源距离的选择不存在显著差异(P=0.054)。黑麂全年均在距水源距离＜300 m的区域内活动频繁(ACR=2.31)。小麂冬季主要选择在距水源距离＜300 m的区域活动(ACR=2.75)，春、夏季在＞600 m处的ACR最高(4.44和7.30)，秋季在300~600 m处的ACR最高(5.75)(图5)。表明黑麂主要偏好于在距水源距离近的区域活动，而小麂则对水源距离的选择没有明显偏好。

图5 不同季节黑麂和小麂在距水源不同距离的平均拍摄率Fig.5 Average capture rate of black muntjac and Reeves’muntjac at different water source distances in different seasons

2.2 活动节律

为更准确地研究黑麂和小麂日活动节律的重叠程度，本研究排除了仅拍摄到黑麂或小麂的红外相机位点，获得共同拍摄到2个物种的红外相机位点17个，黑麂独立有效照片数223张，小麂独立有效照片数568张。结果表明，黑麂和小麂的全年日活动节律为双峰型，且重叠程度较高(Δ4=0.86，95%置信区间为0.78~0.90)(图6)，二者的日活动节律模式高度相似。

图6 黑麂和小麂全年日活动节律重叠Fig.6 The daily activity rhythm of the black muntjac and Reeves’muntjac overlaps over the year

黑麂和小麂在春、夏、秋三季的日活动节律相似程度均较高(春季：Δ1=0.75；夏季：Δ4=0.73；秋季：Δ4=0.86)，但冬季较低(Δ1=0.65)(图7)。春、夏、秋三季黑麂在05:00—09:00和16:00—20:00达到活动高峰期，而冬季晨间的活动高峰期则延后至07:00—10:00，下午的活动高峰期提前至16:00—18:00。小麂在春、夏、秋三季的日活动高峰期主要在04:00—10:00和14:00—19:00，在冬季小麂晨间的活动高峰期延后至06:00—09:00，下午的活动高峰期则提前至15:00—18:00。表明黑麂和小麂冬季日活动节律相似度低于春、夏、秋季。

图7 不同季节黑麂和小麂日活动节律的重叠Fig.7 Overlap of daily activity rhythms of black muntjac and Reeves’muntjac in different seasons

3 讨论

3.1 栖息地选择

龙塘山区域内黑麂和小麂种群对各个环境因子的选择均存在极显著差异(P＜0.01)，表明二者具有明显的栖息地选择差异。黑麂在春、夏、秋三季主要偏好针阔混交林，这与郑祥等(2006)、徐文辉等(2013)和程樟峰等(2016)的研究一致，冬季选择落叶阔叶林；小麂则全年偏好落叶阔叶林。春、夏、秋三季的针阔混交林和落叶阔叶林为黑麂和小麂提供了丰富的食物资源，但二者的反捕食策略存在差异(戚伟尧等，2020)，黑麂体型较大，主要通过有效发现危险源而奔跑逃避，针阔混交林较低的郁闭度能为黑麂提供良好的视野和较为宽阔的活动空间；小麂的体型较小，主要通过隐蔽和奔跑躲避危险，落叶阔叶林则为其提供了较好的隐蔽条件。冬季落叶阔叶林的郁闭度降低，使其林下小生境的温度相对较高(Althoffet al.,1997)，能够降低黑麂和小麂的热量消耗，且冬季食物资源匮乏，落叶阔叶林能够为其提供相对充足的营养和能量，此外，还能提供较好的视野，有利于其发现和躲避危险。这种季节性的偏好差异也符合本研究季节资源不同，黑麂和小麂的生态位分化存在季节差异的预测。

龙塘山区域内小麂的海拔分布范围相较黑麂更宽，而黑麂的海拔分布则相对较高，这也与邻近地区的历史研究相符(徐文辉等，2013；戚伟尧等，2020)。此外，黑麂和小麂均呈现随季节垂直迁移的现象：冬季对高海拔地区的利用极低，春季向高海拔地区移动，夏、秋季则主要出现在中高海拔地区。这是因为气候炎热时，黑麂和小麂都更倾向于选择人为干扰少且温度相对适宜的高海拔地区，而气候寒冷时，选择食物资源更丰富且相对温暖的低海拔地区(郑祥等，2006)。

除植被和海拔外，黑麂和小麂对坡位和水源距离的选择也存在明显差异，验证了本文其他重要生态因素也影响二者生态位分化的预测。黑麂主要表现为对山脊、上坡、中坡位的随机选择，这些区域一般是地势较高处，能够有效避免人为干扰可能是黑麂选择的主要原因。小麂全年表现出对中坡位的偏好，这与邹启先等(2021)的研究相似，中坡位具有较低的人为干扰以及较为平缓的活动区域，使小麂既能获取更为丰富的食物，又能灵活地回避危险。此外，由于保护区周边以农业为主要经济结构，在下坡位和谷地人为干扰剧烈(刘周等，2020)，因此，黑麂和小麂在下坡位的拍摄率均较低，山谷区域未拍摄到。在水源附近常具有较高的食物丰富度，有利于生物的生存(何振等，2007)，冬季二者都偏好于距水源距离近的区域内活动，这也印证了这一点。黑麂全年偏好于距水源距离近的区域活动，小麂则对水源距离没有明显偏好。推测黑麂属于体型较大的动物，需要更多的能量维持自身的生存，在距水源距离近的区域活动便于取食和补充水分，同时减少觅食等活动过程中能量的消耗。而小麂属体型较小的动物，所需的维持自身生存的能量较少，通过平时的觅食即可补充足够的能量和水分，因此对水源的依赖并不强烈。

3.2 日活动节律重叠

鲸偶蹄目动物日活动节律一般属白昼型，且多具有2~3个活动高峰(原宝东和孔繁繁，2011；彭科等，2021)。黑麂和小麂的活动时间主要在05:00—20:00，均是以晨昏性活动为主的昼行性动物，其日活动节律模式均呈现明显的“双峰型”，与已有的研究结果相似(章书声等，2012；杨婵等，2021)。黑麂和小麂全年的日活动节律高度重叠，这表明二者在时间生态位上的分化差异较小。不同季节黑麂和小麂日活动节律的研究结果表明，二者在春、夏、秋三季的日活动节律均有较高的重叠，双峰基本处在同一时间段内，但在冬季重叠较低，黑麂的活动高峰相对于小麂更为集中于气温较高的10:00—16:00，这可能是由于体型更大的黑麂需要在气温较高的时间段内寻找更多的食物补充营养和能量，并减少能量的消耗。由于小麂体型较小，在同等时间内寻找食物所消耗的能量相对较少，因此通过延长其活动时间，以减小与黑麂相遇的概率。

栖息地分化对同域分布的鲸偶蹄目动物的生存具有重要意义(龚旭等，2020)。本研究地区春、夏、秋三季气候温暖，食物资源充足，黑麂和小麂可以通过对植被类型、海拔、坡位、距水源距离的不同选择，产生空间回避，降低二者的相遇概率和竞争强度；冬季二者对各环境因子的选择均不存在显著差异，主要是因为冬季环境温度下降，食物资源降低，适宜栖息地面积缩小，二者都偏向于选择气候更加温暖的低海拔地区，以及落叶阔叶林和距水源距离较近的食物资源更为充足且人为干扰较低的上坡位或中坡位区域活动。黑麂和小麂对栖息地选择的相似程度增加，使得相遇的概率增加，从而导致二者对有限资源的竞争加剧，仅通过空间生态位的分化已无法满足二者在同一区域共存的需求，因此通过增加日活动节律重叠的差异，以缓解对有限资源的竞争。这与刘鹏等(2019)对贺兰山同域分布的阿拉善马鹿(Cervus alashanicus)和岩羊(Pseudois nayaus)的研究相似，在主要分布马鹿的生境中，岩羊通过调整日活动节律，扩大时间生态位分化，来实现与马鹿的同域共存。这验证了本文预测黑麂和小麂通过空间和时间两个维度的分化实现共存，同时空间维度上的栖息地生态位分化优先于时间生态位分化。

3.3 结论和保护建议

本研究初步揭示了清凉峰国家级自然保护区龙塘山区域黑麂和小麂种群的同域共存模式。首先，龙塘山区域春、夏、秋三季黑麂和小麂的栖息地选择存在明显的空间分化，具体表现在植被类型、海拔、坡位、距水源距离4个方面。其次，二者的生态位分化方式存在季节变化，春、夏、秋三季栖息地分化较大，日活动节律重叠程度较高；冬季栖息地选择相似度高，日活动节律重叠程度降低。再次，由于时间和生物体内部节律的不易改变性，调整日活动节律通常被认为是最后被启动的一种共存机制(Noga and Tamar,2003;Suet al.,2020)，在有限的空间资源和干扰的压力下才会发生改变(Harringtonet al.,2009；晏鸣霄等，2021)。因此，龙塘山区域内黑麂和小麂优先通过对栖息地的不同偏好，在冬季等资源匮乏的情况下，再以日活动节律模式的调整为补充，形成时空生态位分化，减小种间竞争，最终实现在同域共存。

根据本研究的结论，对保护区的管理工作提出如下建议：黑麂和小麂主要选择针阔混交林和落叶阔叶林，建议加强对保护区内这两类自然植被的保护和管理，同时在植被种植过程中对这两类林相进行合理密植，并适当增加种植面积，为黑麂和小麂提供充足的活动空间和更为丰富的食物；黑麂和小麂随着气候变暖呈现向高海拔地区迁移的趋势，且小麂更偏好中坡位，建议保护区根据其不同季节活动范围制定相应的旅游政策，以降低人类活动的影响；建议保护现有水源地，并适当增加人工水源；黑麂和小麂在不同季节具有不同的活动节律，尤其是冬季活动高峰具有明显差异，因此建议开展对其种群的长期动态监测，进一步了解其生态习性，以便对二者进行科学保护和整合管理。

致谢：感谢浙江省野生动植物保护管理总站、浙江清凉峰国家级自然保护区管理局对本项目的支持；感谢程樟峰、章叔岩、许立军、王向军等对野外调查与布设相机的贡献。